Формирование новых двигательных координаций: роль моторной коры

На третьей стадии в начальной фазе инструментальной реакции движения головы и лапы вновь приобретали стереотипный характер. За быстрым (до 0.7-0.9 с) наклоном головы следовал быстрый (0.3-0.4 с) подъем лапы. Величина наклона головы к моменту подъема лапы становилось в 1.5 раза ниже и достигала 72-90% от положения головы во время еды. Иными словами, в противоположность исходной координации животные начинали поднимать лапу при низком положении головы. Несмотря на это у некоторых собак перед отрывом лапы от опоры сохранялся опережающий заброс головы вверх. Тонические реакции - подъем лапы и опускание головы - достигали уровней, необходимых для успешного выполнения инструментальной реакции (рис. 1, III). Удерживание головы и лапы оставалось нестабильным, но их колебания были невелики и проявлялись независимо друг от друга.

На четвертой стадии обучения (рис. 7, IV), отличавшейся наибольшей продолжительностью (15-20 опытов) происходила дальнейшая стабилизация положения опущенной головы и поднятой лапы. Время фиксированного положения лапы достигало 60-80%, а головы 70-90% от общей длительности фазы удерживания.

Опыты показали, что ведущим моментом в формировании новой координации являлась нарастающая по амплитуде и продолжительности флексия «рабочей» лапы с одновременным опусканием головы к кормушке.

Обнаружено, что у хорошо обученных собак в отдельных случаях в фазе удерживания могут возникать небольшие по величине содружественные колебания головы и лапы, между которыми проявляется исходная взаимосвязь (рис. 8), которая не нарушала выполнение инструментальной реакции.

Рис 8. Восстановление исходной связи между фазическими движениями головы и лапы у обученной собаки. А - механограммы головы (сверху) и лапы (снизу); вертикальные линии обозначают начала подъемов и опусканий, горизонтальные - периоды фиксаций положений головы и лапы. Б - кросскорреляционные гистограммы движений головы и лапы. Остальные обозначения как на рис. 3

Задержки между однонаправленными движениями головы и лапы оставались такими же, как на ранней стадии обучения. Это означало, что временной паттерн естественной координации в ходе обучения не меняется и остается сохранным даже в момент выполнения новой координации.

3.2 Существует ли перенос выработанного навыка?

После того, как собаки были обучены выполнять инструментальную реакцию одной лапой, манжету штока перевязывали на нетренированную соседнюю лапу и тестировали возможность переноса выработанного навыка. Опыты показали, что собака, уже обученная во время подъема лапы удерживать у кормушки опущенную голову, выполняла подъем нетренированной лапы всегда по типу естественной координации, то есть с предварительным подъемом головы. Выработка удерживания второй лапы в позе с опущенной головой требовала повторного обучения. Переделка исходной координации в ходе повторного обучения по своей динамике не отличалась от первого обучения.

4. Роль различных проекционных областей моторной коры в осуществлении выработанной координации движений головы и лапы

Хорошо известно, что MI у человека и животных топографически организована. Двигательная карта тела в MI у собаки исследована T. Gorska (1974). Эти данные позволяют поставить вопрос: каково участие отдельных проекционных зон в построении новой координации движений головы и лапы. Были изучены последствия одностороннего выключения представительства передней «рабочей» лапы, билатеральных проекций шеи и зоны представительства задней лапы, непосредственно не связанной с управлением движениями головы и передней конечности.

Поскольку проекционные зоны MI широко перекрываются (Wong et al., 1978; Murphy et al., 1978; Kwan et al., 1979 и др.), для наиболее дифференцированной оценки влияния их выключения в каждом представительстве разрушению подвергалась только основная, так называемая ядерная зона, то есть область с наиболее плотной локализацией низкопороговых двигательных ответов на стимуляцию MI (по данным T. Gorska (1975)). Опыты были проведены на шести собаках, предварительно обученных выполнять инструментальную реакцию обеими лапами. В каждом опыте собаки выполняли по 5-10 проб как правой, так и левой лапой. Опыты проводили 1-2 раза в неделю в течение 1-8 месяцев.

Одностороннее удаление представительства задней лапы у двух собак вызвало нарушение рефлекса постановки на опору (так называемой плейсинг-реакции) контралатеральной задней конечности. В результате при ходьбе или стоянии эта лапа иногда подворачивалась на тыльную сторону. С первых дней после операции обе собаки успешно выполняли инструментальную реакцию передней лапой, управляемой поврежденной MI. Через 1 месяц после операции, когда завершаются процессы рубцевания поврежденной ткани, у одной собаки показатели удерживания головы и лапы (как правой, так и левой) в выученной координации не отличались от дооперационных, у другой незначительно снизилась стабильность удерживания головы и лапы, контралатеральной поврежденной MI. Однако такое же изменение удерживания было зарегистрировано и для здоровой лапы, контролируемой интактной MI.

Удаление проекции головы и шеи в обоих полушариях, проведенное у трех собак, у двух животных не вызвало каких-либо видимых двигательных расстройств. Начиная с первой недели после операции, они успешно выполняли инструментальную реакцию обеими лапами.

У третьей собаки после операции было обнаружено нарушение плейсинг-реакции левой передней лапы, что свидетельствовало о том, что в контралатеральном (правом) полушарии помимо области шеи была задета также и область этой лапы. Морфологический контроль подтвердил этот факт. Результаты тестирования инструментальной реакции правой и левой лапы также оказались разными. Эта собака с первой недели успешно выполняла пищедобывательную реакцию правой лапой, тогда как инструментальные движения левой лапы оказались нарушенными. Инструментальные подъемы левой лапы появились на второй неделе после операции, им сопутствовали опережающие смещения головы вверх. Через 1.5 месяца после операции выученная координация движений головы и левой лапы восстановилась.

Сравнение параметров выученной координации до и через 1-1.5 месяца после операции показало, что удерживание опущенной головы и поднятой лапы у одной собаки не изменилось, у второй понизилась устойчивость удерживания как правой, так и левой лапы, у третьей менее стабильным стало положение и головы, и лапы. Спустя полгода после операции эти показатели полностью восстановились у второй и частично у третьей собаки.

Удаление проекции "рабочей" конечности в МI у трех собак привело к нарушению плейсинг-реакции контралатеральной передней лапы. Все подопытные животные успешно выполняли инструментальную реакцию лапой, ипсилатеральной по отношению к области разрушения. В то же время они отказывались работать, если к рычагу прикрепляли контралатеральную лапу, утратившую контроль MI. В этом случае подача пищи чаще всего не вызывала пищедобывательного движения, а те движения, которые иногда возникали, резко отличались от выученных ранее. Вместо тонического подъема лапа совершала короткие одиночные рывки, сопровождаемые упреждающим смещением головы вверх.

Через 3-6 месяцев после операции и ретренинга у собак стали появляться самостоятельные успешные пищедобывательные реакции. У каждой из них отчетливо проявлялась исходная координация движений головы и лапы. Если до операции при первом обучении исходная взаимосвязь движений головы и лапы исчезала обычно очень быстро, после 30-40 самостоятельно выполненных проб, то после операции в период восстановления ее можно было регистрировать и после 80-100 реализаций. В ходе тренировки оперированные животные быстро уставали и, в отличие от здоровых, в конце опыта выполняли инструментальную реакцию хуже, чем в начале. Удерживание головы и лапы, утратившей контроль MI, оставалось неустойчивым до конца опытов. В то же время удерживание ипсилатеральной лапы не ухудшилось ни у одного из животных.

Проведенные опыты показали, что единственной областью в MI, от которой зависело выполнение новой координации, была проекционная зона «рабочей» лапы. Это означало, что основные изменения, происходящие при выработке новой координации, связаны с областью рабочей лапы. Возникло предположение, что осуществление новой координации - подъема лапы в необычной для животного позе с опущенной головой - может быть обусловлено изменением организации самого подъема передней конечности.

5. Особенности организации инструментального подъема передней конечности в исходной и выученной координациях

Сравнительный анализ активности мышц при подъеме "рабочей" лапы в естественной и в выученной координациях был проведен у интактных собак и у собак с различными повреждениями MI с хронически вживленными 8-20 парами внутримышечных электродов в мышцы одной или двух передних лап и лопатки. Опыты начинали через 5-7 дней после вживления электродов. Каждый опыт состоял из 15-20 проб. Срок регистрации мышцы одними и теми же вживленными электродами составлял от двух недель до двух месяцев.

5.1 Мышечный паттерн подъема лапы в естественной координации у интактных собак

У трех интактных собак миографический анализ подъема передней конечности был проведен на ранней стадии выработки инструментальной реакции сначала на правой, а затем на левой лапе. Наиболее устойчивый тип активности выявлен у трех основных сгибателей плеча: mm. deltoideus, teres major, teres minor. Активность сгибателя локтя m. biceps brachii при подъеме лапы носила эпизодический характер. При подъеме лапы активировались два больших сгибателя плеча m. deltoideus и m. teres major. В отличие от них третий основной сгибатель m. teres minor в подъеме не участвовал, а, напротив, был активен при опоре на «рабочую» лапу. Эта активность прекращалась, как только лапа отрывалась от опоры (рис. 9). Часто аналогичным образом вел себя m. infraspinatus - сгибатель плеча, реже разгибатель плеча m. supraspinatus, а также передняя часть m. trapezius, соединяющего лопатку с шейными позвонками. Активность последних трех мышц, по сравнению с m. teres minor, на ранней стадии обучения была более вариативна.

Рис. 9. Паттерн мышечной активности подъема лапы, выполняемого в виде естественной координации. Обозначения: жирные линии - усредненные (n = 5) механо- и миограммы, тонкие - SD. Усреднения выполнены относительно момента отрыва лапы от опоры и постановки лапы на опору (вертикальные линии). Справа на механограмме головы "0" - положение головы, при котором собака стоит, глядя прямо перед собой, отклонение кривой вверх - подъем головы; на механограмме лапы "0" - положение лапы на опоре, отклонение кривой вверх - подъем лапы. DEL - m. deltoideus, T.MAJ - m. teres major, T.MIN - m. teres minor, SS - m. supraspinatus, IS - m. infraspinatus. Остальные обозначения как на рис. 7.

Зарегистрированный паттерн активности, по-видимому, можно объяснить тем, что при опоре на «рабочую» конечность коактивация двух мышц-антагонистов m. infraspinatus и m. supraspinatus обеспечивает фиксацию плечевого сустава. Есть основания думать, что в этой фиксации участвует и m. teres minor, идущий от нижнего края лопатки к передней поверхности плеча, как хомут охватывающий верхнюю часть плечевой кости. Следует отметить, что такое прикрепление позволяет ему фиксировать плечевой сустав как в состоянии экстензии, так и флексии.

5.2 Мышечный паттерн подъема лапы в выученной координации у интактных собак

По мере выработки инструментальной реакции у трех интактных собак активность m. deltoideus и m. teres major не изменялась или усиливалась. Активность же m. teres minor постепенно полностью перестраивалась. Она переставала проявляться при опоре на «рабочую» лапу и стала возникать при подъеме конечности. На стадии упроченного навыка эта мышца вместе с m. deltoideus и m. teres major работала с момента подъема лапы до начала ее опускания. При подъеме и удерживании лапы также стали активироваться m. trapezius и mm. supra- и infraspinatus. Ранее они, как и m. teres minor, были активны при опоре на рабочую конечность. В результате на стадии упроченной инструментальной реакции в выученной координации при подъеме лапы с одновременным опусканием головы синхронно работали основные флексоры плеча, а также указанные мышцы лопатки (рис. 10). Их активность сохранялась на протяжении всей фазы удерживания лапы и прекращалась при ее постановке на опору.

Рис. 10. Паттерн мышечной активности при подъеме лапы в выученной координации. Начало записи соответствует моменту подачи чашки с пищей. Обозначения как на рис. 9

5.3 Мышечный паттерн подъема лапы у обученных собак после удаления проекционной области мышц шеи или задней лапы в MI

После двустороннего повреждения области головы и шеи в МI у двух собак предварительно выработанная инструментальная реакция и, соответственно, выученная новая координация движений головы и лапы оставались сохранными. Мышечный паттерн подъема лапы у этих животных не отличался от описанного выше у интактных собак. Аналогичный результат наблюдался и у собаки после повреждения проекционной области задней лапы в левом полушарии.

5.4 Мышечный паттерн подъема лапы у обученных собак с повреждением области передней "рабочей" лапы в MI

Повреждение основной части представительства "рабочей" лапы в МI (у двух собак правой, у одной левой) привело к грубому нарушению новой координации движений головы и лапы и восстановлению естественной координации.

Паттерн активности мышц у оперированной собаки становился таким, как у необученного животного (рис. 11). А именно, при подъеме лапы активировались m. deltoideus и m. teres major. M. teres minor был активен при опоре на «рабочую» конечность, перед ее подъемом активность мышцы прекращалась.

Рис. 11. Возврат к исходной координации головы и лапы и соответствующему паттерну активности мышц плеча при подъеме лапы после разрушения области "рабочей" конечности в МI у ранее обученной собаки. а - схема повреждения (заштриховано) в МI, точки - локализация контралатеральных двигательных ответов лапы на электростимуляцию мозга (Gorska, 1974); борозды: mdl - срединная, cr - крестовидная, prs - пресильвиева, cor - коронарная, d - димпл, a - анзатная, l - латеральная ; 6 - механограммы головы и лапы и миограммы флексоров плеча, Г - голова, ПЛ - правая лапа. Остальные обозначения как на рис. 7 и 9.

Неполное удаление проекции передней лапы обеспечивало возможность восстановления утраченного навыка. Через 3-6 месяцев после операции в ходе тренировки значительно медленнее, чем при обучении у интактных собак во время подъема «рабочей» лапы начинала перестраиваться активность m. teres minor. Первоначально исчезала его активация перед подъемом лапы. Затем она эпизодически возникала во время тонической флексии. И только после нескольких десятков проб мышца начинала работать непрерывно от начала до конца подъема. Вместе с ней в тоническом подъеме лапы участвовали m. trapezius, m. infraspinatus и m. supraspinatus.

Проведенные опыты показали, что подъем лапы в выученной координации резко отличается по своей организации (паттерну мышечной активности) от такого же подъема лапы в естественной координации. Иными словами, выученная координация отражает новый способ подъема передней конечности. Решающую роль в его построении играет представительство «рабочей» лапы в MI. Участии этой области MI в процессе обучения обеспечивало перестройку исходной активности отдельных мышц плеча и лопатки на противоположную.

Обсуждение результатов

В ходе выяснения роли MI в переделке естественной координации в процессе обучения была более детально изучена исходная взаимосвязь движений головы и лапы, исследована природа этой взаимосвязи, проанализирована динамика переделки исходной координации движений головы и лапы в ходе обучения, выявлено участие различных проекционных зон MI в осуществлении выработанной координации. Проведена сравнительная оценка организации мышечного паттерна инструментального движения передней конечности на ранней стадии обучения и у хорошо обученных собак.

Показано, что естественная координация, проявляющаяся у собак в условиях пищедобывательной методики, имеет более сложную, чем считалось ранее, организацию и описывается двумя видами связей: 1) подъем лапы со штоком осуществляется с опережающим отклонением головы вверх, 2) опускание головы вызывает разгибание поднятой лапы. Первый вид связи проявляется как более устойчивый, то есть дольше сохраняется при переделке естественной координации. Задержки между однонаправленными движениями головы и лапы варьируют от 40 до нескольких сотен мс. Естественная координация проявляется у интактных собак на ранней стадии выработки пищевой инструментальной реакции, а также у собак с предварительно выработанным двигательным навыком после удаления MI.

До настоящего времени единственно изученным механизмом, объясняющим влияние положений головы на тонус мышц передних конечностей, являлись магнусовские вестибулярные и шейные рефлексы (Magnus, 1924; Roberts, 1967). Результаты проведенного в работе разрушения вестибулярного аппарата и деафферентации шейных мышц показали, что ни одна из этих операций не устраняет исходной взаимосвязи движений головы и лапы. Это означало, что исследуемая у собак естественная координация движений головы и лапы не связана с магнусовскими рефлексами. Из этого также следовало, что у четвероногих млекопитающих помимо магнусовских рефлексов существуют и другие механизмы, определяющие устойчивую связь движений головы и передней конечности.

Данные, полученные Gurfinkel et al. (1988) на человеке, указывали на то, что в основе двигательной координации головы и руки лежит биомеханический фактор. Чтобы оценить роль этого фактора в координации движений головы и лапы у собаки мы изучили влияние движений естественной координации - подъема лапы и подъема головы - на положение лопатки, которая является промежуточным звеном в кинематической цепи, связывающей движение головы и передней конечности. Регистрация мышц плеча и предплечья показала, что, хотя инструментальный подъем лапы сопровождается сгибанием в локтевом и плечевом суставах, при этом движении активируются только флексоры плеча m. deltoideus и m. teres major, тогда как флексор локтя m. biceps brachii при подъеме лапы не активен. Это означало, что подъем лапы в естественной координации осуществляется благодаря активному сгибанию в плечевом суставе; сгибание лапы в локтевом суставе происходит пассивно за счет подъема плеча. При сокращении m. deltoideus и m. teres major лопатка поворачивается назад. Регистрация положения гребня лопатки при подъемах и опусканиях головы показала, что при опускании головы до уровня кормушки лопатка поворачивается против часовой стрелки, а верхняя точка ее гребня смещается кзади. При подъеме головы лопатка поворачивается вперед, и угол между ее задним ребром и плечевой костью увеличивается. Таким образом, подъем головы и подъем лапы действуют на лопатку в противоположных направлениях. Как известно (Бернштейн, 1947), фактическое движение каждого звена кинематической цепи определяется геометрической суммой трех составляющих: 1) силы мышц, 2) внешних сил (тяжести, сопротивления внешней среды и т.д.) и 3) реактивных сил (силы мышц других, удаленных суставных систем самого организма). Влияние подъема головы, упреждающего подъем лапы, можно сравнить с хорошо знакомыми движениями руки при работе с молотком: первоначально всегда происходит замах руки назад, приводящий к растяжению экстензоров, которые затем более эффективно срабатывают при ударе. В наших опытах поворот лопатки вперед при подъеме головы должен приводить к растяжению основных флексоров плечевого сустава, - m. teres major и m. deltoideus. В результате при подъеме лапы сокращение этих мышц становится более эффективным. Чем больше в движении участвуют реактивные и внешние силы, тем экономичнее оно построено в отношении расходования активной мышечной работы (Бернштейн, 1947). Изучение естественной координации на мышечном уровне полностью подтвердило это положение. Оказалось, что исходный подъем лапы организован достаточно просто, - из многих мышц плечевого и локтевого суставов в нем участвуют только два упомянутых выше главных флексора плеча.

В различных опытах выявлено, что в естественной координации связь между подъемами головы и лапы является более устойчивой, чем связь между их опусканиями. Это говорит в пользу того, что именно подъем лапы с опережающим подъемом головы представляет собой базисную синергию, играющую ведущую роль в естественной координации. Естественную координацию, проявившуюся у всех 19 подопытных собак, мы рассматриваем как генетически закрепленный способ подъема передней конечности, в котором существенное значение имеет биомеханический фактор, - упреждающий подъем головы играет вспомогательную роль для подъема лапы. Такой механизм позволяет понять, почему при опускании головы поднятая лапа также опускается.

Описанный способ подъема лапы первоначально был единственно доступным, но неадекватным для решения поставленной перед животным двигательной задачи. Чтобы получать пищу, собака должна была в тех же условиях освоить подъем лапы без смещения головы вверх, удерживая ее в опущенном состоянии около кормушки. Переход к новой координации, противоположной исходной, достигался только в результате обучения.

Чему же обучались животные, осваивая новую координацию движений головы и лапы? Существует точка зрения (Иоффе, 1975), что собака не может выполнить инструментальную реакцию потому, что ей мешает естественная координация. На этом основании делается вывод, что роль MI в выработке новой координации сводится к тому, чтобы затормозить движения естественной координации, мешающие осуществлению вырабатываемого навыка. К таким движениям относится подъем головы перед подъемом лапы и разгибание поднятой лапы, вызываемое опусканием головы. Изучение динамики выработки инструментальной реакции показало, что переход от фазических движений головы и лапы исходной координации к самостоятельным пищедобывательным реакциям был связан с появлением тонической флексии лапы, выполняемой с одновременными наклонами головы к кормушке. Нарастание тонической флексии лапы сопровождалось уменьшением амплитуды синхронных колебательных движений головы и лапы. Исходная взаимосвязь этих движений в течение 1-2 опытов исчезала. Далее следовал наиболее продолжительный этап обучения, связанный со стабилизацией удерживания опущенной головы и поднятой лапы во время еды. Опыты показали, что ведущим моментом в формировании новой координации являлась нарастающая по амплитуде и длительности тоническая флексия «рабочей» лапы при наклоне головы к кормушке. Постепенное улучшение параметров удерживания в ходе обучения, согласно современным представлениям, может быть связано с активацией горизонтальных связей в MI и вовлечением в процесс новых клеток (Jackobs a. Donoghue, 1991; Hess et al., 1994; Sanes a. Donoghue, 2000; Майоров, 1999, 2002, 2004).

Обнаружено, что у хорошо обученных собак возможно восстановление естественной координации. Она проявлялась между небольшими по величине колебаниями головы и лапы в фазе удерживания, не нарушая выполнения инструментальной реакции. Задержки между однонаправленными движениями головы и лапы оставались такими же, как на ранней стадии обучения. Это означало, что программа естественной координации в ходе обучения не меняется и остается сохранной даже в момент выполнения новой координации. Это также указывало на то, что на ранней стадии обучения подъем лапы с одновременным опусканием головы не может быть выполнен не потому, что этому мешает исходная координация, а потому, что животное еще не обучилось удерживанию поднятой лапы в позе с опущенной головой. Процесс переделки естественной координации дал основание рассматривать его как постепенное замещение исходного способа подъема лапы новым, формирующимся в процессе обучения.

После выработки инструментальной реакции на одной лапе представлялось интересным выяснить, происходит ли перенос выработанного навыка на другую конечность. Этот тест позволял проверить, действительно ли выработка новой координации связана с обучением вытормаживать подъем головы, упреждающий подъем лапы. Опыты показали, что собаки, уже обученные удерживать голову в опущенном состоянии при подъеме конечности, при выполнении инструментального подъема другой, нетренированной лапой выполняют этот подъем с опережающим забросом головы вверх. Новая координация движений головы и нетренированной лапы требовала повторного обучения.

Иоффе (1975) было установлено, что выученная координация стойко нарушается как после удаления моторной области коры, так и при перерезке пирамидного тракта. Это означает, что программа новой координации передается из моторной коры по кортикоспинальному тракту. Чтобы оценить, на какие группы мышц в новой координации влияет MI, у предварительно обученных собак были изучены эффекты изолированных повреждений проекционных зон, управляющих движениями головы, передней «рабочей» лапы и, в качестве контроля, задней лапы. Было установлено, что после одностороннего удаления проекционной зоны задней конечности в полушарии «рабочей» лапы выученная координация оставалась сохранной. Это означало, что целостность MI не является необходимым условием для выполнения этой координации.

После билатерального повреждения основной части представительства шеи новая координация также не нарушалась. Этот факт указывает на то, что эта координация не зависит ни от прямого влияния МI на мышцы шеи, ни от связей между проекционными зонами шеи и лапы. Это также расходится с предположением, что переделка естественной координации связана с обучением вытормаживанию подъема головы, упреждающего подъем лапы.

Выявлено, что только сохранность проекционной области рабочей конечности важна для осуществления выработанной координации движений головы и лапы. Эффект частичного повреждения этой области - грубое нарушение выученной и восстановление исходной координации - был сопоставим с результатами полного одностороннего удаления MI. Различия проявлялись в сроках нарушений. После удаления всей MI ретренинг, регулярно проводившийся в течение двух лет, не приводил к восстановлению выработанной координации. После локального удаления представительства передней лапы выученная ранее координация начинала восстанавливаться через 3-6 месяцев. Изучению механизмов восстановления двигательных навыков после повреждения MI придается большое значение (Rouiller a. Olivier, 2004). В опытах с частичным повреждением MI (Nudo et al., 1996; 1997), спинного мозга (Schmidlin et al., 2004) у обезьян после ретренинга обнаружены пластические перестройки, благодаря которым утраченное двигательное представительство, например руки, появляется в соседних проекционных зонах. Восстановление выученного движения передней лапы в наших опытах можно объяснить сохранностью так называемых рассеянных элементов представительства передней конечности в перекрывающихся соседних областях (рис. 11, а). Показательно, что удаление этих клеток, например, при повреждении области шеи, не вызывало нарушения движений передней лапы. Но их роль становилась значимой при повреждении ядерной проекционной зоны лапы. Важную роль в расширении функциональных возможностей клеток коры играет обучение (Tyc et al., 2005; Tyc a. Boyadjian, 2006), в процессе которого расширяются горизонтальные связи (Karni et al., 1995; Nudo et al., 1996; Sanes a. Donoghue, 2000), повышается синаптическая эффективность (Kleim et al., 2004; Monfils et al., 2005). Обучение в ходе ретренинга у оперированных собак происходило значительно медленнее, чем у интактных животных. В большей степени страдала устойчивость удерживания лапы. Очевидно, что повреждение основной части представительства лапы существенно обедняло состав специфических клеток MI, способных к управлению движениями передней конечности.

В целом, результаты локальных повреждений MI показали, что основные изменения, которые происходят в процессе обучения, должны быть связаны с областью «рабочей» лапы. Этот факт позволил предположить, что осуществление новой координации - подъема лапы в необычной для животного позе с опущенной головой - может быть обусловлено изменением организации самого подъема передней конечности. Чтобы проверить эту гипотезу, мы сравнили мышечный паттерн подъема лапы в естественной и в выученной координациях, а также проследили, как изменяется организация подъема «рабочей» лапы у обученных собак после локальных удалений представительств задней лапы, шеи и «рабочей» конечности в MI.

Миографический анализ инструментального подъема лапы у собак на ранней стадии обучения и у хорошо обученных животных показал, что эти движения существенно отличаются по своей организации. В подъеме лапы, выполняемом со вспомогательным подъемом головы, участвовали два основных флексора плеча (m. deltoideus и m. teres major). Выученный подъем лапы, выполняемый в позе с опущенной головой, имел гораздо более сложную организацию с активацией флексоров плеча (mm. deltoideus, teres major, teres minor, infraspinatus), экстензора плеча (m. supraspinatus), мышцы лопатки (m. trapezius), в ряде случаев сгибателя локтя (m.biceps). Исключение внешних сил при построении нового подъема конечности привело к внедрению активных мышечных добавок. В смысле мышечной работы это движение стало более сложным и затратным. Но таким способом моторной корой достигалась главная цель - адекватное решение сложной двигательной задачи.

Полученные результаты продемонстрировали, что внешне одно и то же движение, каким в наших опытах являлся подъем передней лапы, может иметь совершенно разную организацию, разную структурную основу, а также отличаться по своему происхождению, т.е. может быть генетически препрограммированным или приобретенным в процессе индивидуального опыта. Подъемы лапы в исходной и новой координации с позиций теории Н.А. Бернштейна могут рассматриваться как движения, относящиеся к разным уровням построения. Естественная координация движений головы и лапы по своему стереотипному, цикличному, штампообразному характеру проявления соответствует классу синергий. Этот уровень обеспечивает высокослаженные движения всего тела, которые строятся в системе координат собственного тела и имеют позную обусловленность. Морфологической основой этих движений Н.А. Бернштейн рассматривал таламо-паллидарный комплекс. Наши опыты подтвердили, что естественная координация не связана с двигательными областями коры, - MI, теменной и премоторной областями (Павлова с соавт., 1986), и, очевидно, имеет подкорковое происхождение.

Новая координация движений головы и лапы контролируется MI и относится к пирамидному уровню, который Н.А. Бернштейн определил как уровень пространственного поля. В его движениях, нацеленных на овладение внешним пространством, решающую роль играют сигналы из внешней среды. В естественной координации движение лапы неразрывно связано с непроизвольным движением головы. В выученной координации собака может произвольно удерживать голову около окошка кормушки, к которому движением лапы перемещает чашку с пищей. В этой координации и движения головы, и движения лапы нацелены на внешние ориентиры. Факты, подтверждающие, что MI контролирует не мышечные сокращения как таковые, а специфический класс движений, отмечены в ряде работ. R.B. Muir и R.N. Lemon (1983) показали, что у обезьян нейроны МI, контролирующие движения большого пальца руки, возбуждаются при сжатии пружины большим и указательным пальцами, но эти же нейроны бездействуют, когда мышца-сгибатель большого пальца активируется в составе силового хвата при сжимании бруска всей кистью. D.S. Hoffman и E.S. Luschei (1980) также в опытах на обезьянах, обученных контролировать силу сжатия нижней челюсти, обнаружили, что подавляющее большинство нейронов MI, участвующих в инструментальной реакции сжатия челюсти, не изменяет своей активности при обычных жевательных движениях.

Возникает вопрос: чем определяется выбор уровня построения движений? Согласно Н.А. Бернштейну в выборе уровня построения решающую роль играет его афферентация, его, так называемое сенсорное поле. «Каждая двигательная задача находит себе, в зависимости от своего содержания и смысловой структуры, тот или иной уровень, иначе говоря, тот или иной сенсорный синтез, который наиболее адекватен по качеству и составу образующих его афферентаций … требующемуся решению задачи. Этот уровень и определяется как ведущий»». (Бернштейн, 1966, стр. 97). Исходя из этого положения, у собаки, уяснившей смысловую часть пищедобывательной задачи, решающее значение для выбора ее адекватного решения должна иметь афферентация от движущейся чашки с пищей и управляющей ей лапы. Подкрепление успешных движений в ходе тренировки закрепляет новый двигательный навык в данной экспериментальной обстановке.

Значение соответствия различного афферентного контроля и различных по своей организации движений подчеркивали многие авторы (Асратян, 1966; Анохин, 1935; 1970). И.Б. Козловская (1976), подробно изучавшая значение сенсорного обеспечения для врожденных и выработанных двигательных реакций, пришла к заключению, что эффект проприоцептивной деафферентации имеет исключительное значение для новых, выученных координаций. При этом результаты деафферентации имеют сходство с повреждением MI. Например, известно (Foerster, 1936; Lassek, 1953; Twitcell, 1954), что деафферентации приводят к грубым нарушениям изолированных движений пальцев, тогда как общая двигательная синергия кисти, сгибание руки в больших суставах страдают значительно меньше. Распад сложных координаций и возникновение синергий после деафферентаций отмечен рядом авторов (Twitcell, 1965; Gilman a. Denny-Brown, 1966). В наших опытах деафферентация шейных мышц или вестибулоэктомия заметно ухудшала, а у некоторых животных нарушала выработку новой двигательной координации, контролируемой MI. При этом у оперированных животных перестройка естественной координации существенно замедлялась, исходная синергия движений головы и лапы сохранялась у них значительно дольше, чем у интактных животных. Очевидно, что разного рода деафферентации создают существенный дефицит информации, необходимой для создания новых двигательных программ в MI.

В противовес господствовавшей в 70-80 гг. идее о том, что в центральной организации движений MI играет чисто исполнительную роль (Allen a. Tsukahara, 1974), более поздние работы, проведенные на клеточном (Asanuma, 1989 и др.), синаптическом (Kleim, 2002) и биохимическом (Hess a. Donoghue, 1999; Майоров, 2002; 2004) уровнях свидетельствуют о том, что MI непосредственно участвует в процессе обучения. Контролируемый MI процесс формирования программы совершенно нового, ранее недоступного животному движения, был прослежен в наших опытах. Показательной в этом обучении была перестройка исходной активности мышц mm. teres minor, infra- и supraspinatus на противоположную. Эта перестройка происходила постепенно и являлась результатом тренировки. Полученные данные показали, как в ходе выработки двигательного навыка реализуется важная особенность MI, отличающая ее от других двигательных структур головного мозга, - это способность управлять деятельностью отдельных мышц (Bernard et al., 1953; Preston and Whitlock, 1961; Landgren et al., 1962a; Phillips and Porter, 1964; Rosen and Asanuma, 1972).

Выявленный механизм переделки естественной координации не стоит особняком от других вариантов двигательного обучения, в которых участвует MI. Формированием новых двигательных программ в MI можно объяснить изолированные движения пальцев у приматов, так как в конкурирующей двигательной синергии всей кисти MI не участвует (Muir a. Lemon, 1983). Еще одним примером движения, контролируемого MI, является пищедобывательная реакция у кошки по методике T. Gorskа и E. Sybirska (1980) (доставание лапой кусочка пищи из узкой трубки или стакана). Наиболее стойким нарушениям этого навыка после удаления MI является ротационное движение лапы, позволяющее удерживать пищу. Известно, что это движение осуществляется с помощью одной мышцы - т. supiпаtor, управление которой доступно только MI.

Деятельность MI принято связывать, прежде всего, с движениями дистальной мускулатуры (Lawrence a. Kuypers, 1968; Gorska a. Sybirska, 1980; Wiesendanger, 1973 и др.). О роли MI в управлении проксимальными и аксиальными мышцами известно значительно меньше. H.G.J.M. Kuypers (1964) обнаружил, что у человека в грудном отделе спинного мозга на мотонейронах, иннервирующих межреберные дыхательные мышцы имеются моносинаптические окончания пирамидных волокон (Kuypers, 1964). Phillips a. Porter (1977) высказали предположение, что эти окончания, возможно, позволяют контролировать дыхательную мускулатуру во время речи и пения, создавая для старых (аксиальных) мышц новые паттерны активности. Это предположение экспериментально подтверждено в наших опытах. Показано, что у собак в ходе переделки исходного способа подъема лапы на новый при участии MI формируются совершенно новые паттерны активности мышц плеча и лопатки. Обобщая сказанное, можно заключить, что способность MI контролировать работу отдельных мышц, как дистальных, так и филогенетически старых, аксиальных и проксимальных, обеспечивает ей неограниченное число степеней свободы в реализации основной функции - построении новых координаций в соответствие с изменяющимися условиями внешней среды.

Выводы

Роль моторной коры в формировании новых движений изучалась на модели переделки естественной координации движений головы и лапы в ходе выработки пищевой инструментальной реакции - подъема и удерживания чашки с пищей во время еды с помощью тонического сгибания передней лапы.

Естественная координация движений головы и лапы, проявляющаяся у собак на ранней стадии выработки пищевой инструментальной реакции, описывается двумя видами связей: подъем лапы сопровождается опережающим смещением головы вверх, при опускании головы к кормушке поднятая лапы разгибается. Связь между подъемами головы и лапы отличается большей устойчивостью.

Исходная двигательная координация головы и лапы не связана с магнусовскими рефлексами. Она сохраняется после вестибулоэктомии и деафферентации шейных мышц.

В исходной координации между движениями головы и лапы существует биомеханическая связь. Подъем головы, упреждающий подъем лапы, приводит к смещению лопатки вперед и растяжению флексоров плеча (m. deltoideus, m. teres major), что способствует эффективному выполнению флексии лапы.

Выработка новой координации - подъема лапы с одновременным опусканием головы - проявляется в постепенном нарастании величины и продолжительности тонической флексии лапы и опускания головы и уменьшением амплитуды колебательных движений головы и лапы исходной координации. Динамика выработки новой координации отражает постепенное замещение исходного способа подъема лапы с сопутствующим подъемом головы на новый способ, выполняемый в позе с опущенной головой.

Временной паттерн движений головы и лапы естественной координации остается сохранным у собак с выработанной координацией. Исходная координация может проявляться у обученных собак при коррекции положения поднятой лапы в виде небольших по величине содружественных смещений головы и лапы, которые не нарушают выученную координацию.

У собак с выученной координацией движений головы и лапы не наблюдается переноса выработанного навыка на другую конечность. Между движением головы и нетренированной лапы сохраняется естественная координация.

Осуществление выработанной координации движений головы и лапы не требует целостности всей MI и зависит от сохранности только проекционной зоны «рабочей» лапы. Удаление этой области приводит к длительному нарушению выученной координации и восстановлению исходной взаимосвязи движений головы и лапы. Двустороннее выключение представительства мышц шеи не влияет на выученную координацию.

Естественная и выученная координации включают два разных способа подъема передней конечности. Сходные внешне подъемы лапы резко отличаются по своей организации (паттерну мышечной активности).

Роль моторной коры в переделке естественной координации связана с формированием в ходе обучения двигательной программы нового способа подъема передней конечности. В построении этой программы проявляется присущая только моторной коре способность к управлению активностью отдельных мышц. В ходе обучения происходит дополнительная активация ряда мышц, ранее не участвовавших в подъеме лапы, а также перестройка активности отдельных мышц на противоположную.

Полученные данные подтверждают положения теории Н.А. Бернштейна о разных уровнях построения движений.

Список статей по теме диссертации

1. Павлова О.Г., Балезина Н.П., Иоффе М.Е., Мац В.Н. Влияние повреждения теменной ассоциативной коры на состояние выработанной двигательной координации у собак. Журн. высш. нерв. деят., 1986. 36 (1) : 33-43.

2. Павлова О.Г., Балезина Н.П., Иоффе М.Е. Нарушение выработанной двигательной координации после повреждения теменной и премоторной ассоциативных областей у собак. Журн. высш. нерв. деят., 1986. 36 (3) : 450-459.

3. А.Г. Фролов, М.Е. Варга, О.Г. Павлова, В.Н. Мац. Изменение периферического соматосенсорного входа в моторную кору после повреждения соматосенсорных областей коры у собак. Журн. высш. нерв. деят. 1989. 39 (2): 366-370.

4 Балезина Н.П., Варга М.Е., Васильева О.Н., Иванова Н.Г.. Иоффе М.Е., Павлова О.Г., Фролов А.Г. Исследование механизмов реорганизации двигательных координаций при обучении. Мозг и поведение. М.: Наука, 1990. С. 105-119.

5. А.Г. Фролов, М.Е. Варга, О.Г. Павлова, В.Н. Мац. Динамика изменений соматосенсорного входа в моторную область коры после повреждения соматосенсорных корковых зон у собак. Нейрофизиология. 1990. 22 (1): 61-68.

6. Балезина Н.П. Павлова О.Г. Влияние стимуляции ядер мозжечка на инструментальные реакции разной координационной сложности у собак. Материалы VI Междунар. Симпоз. «Структурная и функциональная организация мозжечка». Ереван: Изд-во АН АрмССР, 1991. С. 76-91.

7. Pavlova O.G., Alexandrov A.V. Head-forelimb movement coordination and its rearrangement by learning in the dog. The role of the motor cortex. In: The Head-Neck Sensory-Motor System. Eds. A. Berthoz. W. Graf a. P.P. Vidal. Oxford University Press: New-York - Oxford. 1991. Ch. 96. pp. 591-596.

8. O.G. Pavlova. Role of vestibular and neck reflexes in the innate head-forelimb coordination in dogs. In: Motor Control Symposium VIII, Borovetz, Bulgaria, June 21-25, 1993. Ed. D.G. Stuart, pp. 187-189.

9. O.G. Pavlova. Role of the motor cortex projection areas in reorganization of the innate head-forelimb coordination on dogs. In: Motor Control Symposium VIII, Borovetz, Bulgaria. Eds. G.N. Guntchev, V.S. Gurfinkel, D. Stuart, M. Wiesendanger, S. Mori. 1996. pp. 164-167.

10. О.Г. Павлова, А.Г. Фролов, А.А. Александров. Естественная координация движений головы и лапы у собак и ее переделка в процессе обучения. Журн. высш. нерв. деят. 2001. 51 (1): 40-51.

11. О.Г. Павлова, В.Н. Мац. Нарушение выработанной координации движений головы и лапы после одностороннего повреждения моторной коры у собак (кинематический анализ). Журн. высш. нерв. деят. 2001. 51 (6): 661-670.

12. А.Г. Фролов, О.Г. Павлова. Инструментализация движений, вызванных стимуляцией моторной коры при пищевом подкреплении у собак. Журн. высш. нерв. деят. 2002. 52 (1): 57-62.

13. О.Г. Павлова. Возможен ли перенос выработанной координации движений головы и передней лапы у собак? Журн. высш. нерв. деят. 2002. 52 (2): 228-234.

14. Т. Гавриленко, А.Г. Фролов. М.Е. Иоффе, Г.Н. Ганчев. А.В. Александров, О.Г. Павлова. Соматосенсорные вызванные потенциалы во время натуральной и выученной перестройки позы, сопровождающей подъем конечности у собак. Журн. высш. нерв. деят. 2002. 52 (5): 583-591.

15. О.Г. Павлова, А.Б. Яворский. Естественная координация движений головы и передней лапы у собаки после выключения вестибулярной афферентации. Журн. высш. нерв. деят. 2004. 54 (6): 810-819.

16. О.Г. Павлова, О.В. Ючкина. Влияние деафферентации шейных мышц на естественную координацию движений головы и передней лапы у собак. Журн. высш. нерв. деят. 2005. 55 (3): 400-409.

17. О.Г. Павлова, В.Н. Мац. Роль различных проекционных областей моторной коры в переделке естественной координации движений головы и передней лапы у собаки. Журн. высш. нерв. деят. 2005. 55 (6): 816-826.

18. Павлова О.Г., Ючкина О.В. Регистрация электромиограммы в хронических опытах у собак. Журн. высш. нерв. деят., 2007. 57 (2): 237-242.

19. Павлова О.Г., В.Н Мац, В.Н. Пономарев. Роль моторной коры в переделке естественной двигательной координации у собаки. Журн. высш. нерв. деят., 2007. 57 (4): 461-470.

Размещено на Allbest.ru