Инфузории в планктоне мелководной зоны Рыбинского водохранилища в весенний период: многолетние изменения структуры сообщества и вклад инфузорий в формирование суммарной биомассы планктонного сообщества

Размещено на http://www.allbest.ru

Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина РАН

Инфузории в планктоне мелководной зоны Рыбинского водохранилища в весенний период: многолетние изменения структуры сообщества и вклад инфузорий в формирование суммарной биомассы планктонного сообщества

А.И. Копылов

З.М. Мыльникова

И.В. Рыбаков



Аннотация. В весеннем (28.04-16.05.2022) планктоне мелководной зоны Рыбинского водохранилища биомасса крупных хищных инфузорий с симбиотическими водорослями была ниже таковой в периоды конец апреля-май 1971 г. и 1977 г. в 5-8 раз, а их доля в общей биомассе инфузорий уменьшилась с 46.5-47.1% до 8.9%. В то же время в планктоне в 1.8-2.0 раза увеличилась биомасса инфузорий-альгофагов, а их доля в ВИНФ возросла с 15.7-24.5% до 44.6%. В апреле-мае 2022 г. инфузории были основным компонентом планктонного сообщества гетеротрофных организмов и вирусов и в планктонной пищевой сети мелководной зоны водохранилища играли ключевую роль в трансформации органического углерода первичных продуцентов и детрита и передаче вещества и энергии на более высокие трофические уровни.

Ключевые слова: видовое разнообразие, размерный состав, трофические группы, пищевые сети, литораль водохранилищ



Ciliates in the plankton of the shallow zone of the Rybinsk Reservoir in spring: long-term changes in the community structure and the contribution of ciliates to the formation of the total biomass of the plankton community

A.I. Kopylov* , Z.M. Mylnikova , I.V. Rybakova ,

E.A. Zabotkina , E.A. Sokolova

Papanin Institute of Biology for Inland Waters, Russian Academy of Sciences, Borok Yaroslavl Oblast,

Abstract

In spring (April 28-May16, 2022) plankton of the shallow-water zone of the Rybinsk Reservoir, the biomass of large, predatory ciliates with symbiotic algae was 5-8 times lower than that in the periods of late April-May of 1971 and 1977, and their share in the total biomass of ciliates (Bcil) decreased from 46.5-47.1% to 8.9%. At the same time, the biomass of algophagous ciliates in the plankton increased by 1.8-2.0 times and their proportion in Bcil - from 15.7-24.5% to 44.6%. In April-May 2022, ciliates were the main component of the planktonic community of heterotrophic organisms and viruses. In the planktonic food web of the reservoir shallow zone, they played a key role in the transformation of organic carbon of primary producers and detritus to a higher trophic level.

Keywords: species diversity, size composition, trophic groups, food webs, littoral zone of reservoirs



Введение

Свободноживущие инфузории - одноклеточные эукариотные организмы, которые являются существенным структурно-функциональным компонентом планктонных трофических сетей пресноводных экосистем (Хлебович, 1986, 2004a; Beaver and Crisman, 1989; Finlay and Fenchel, 2004; Jack and Gilbert, 1997). Весеннее развитие инфузорий, обычно наблюдаемое почти во всех крупных водоемах, формируется крупными инфузориями-хватателями, главным образом альгофага- ми и хищниками (Хлебович, 2004б). Оно следует за весенней вспышкой крупного фитопланктона - диатомовых, перидиниевых и криптомонадовых водорослей (Хлебович, 2004b). В период биологической весны, когда биомасса инфузорий сопоставима или даже превышает биомассу многоклеточного зоопланктона, эти простейшие как первичные консументы выступают основными потребителями продукции фитопланктона в водоемах (Мамаева, 1979; Хлебович, 2010). Массовому развитию инфузорий на мелководье Рыбинского водохранилища способствует в первую очередь обилие пищи, а также запаздывание в развитии метазойного зоопланктона (Мамаева, 1979). Так, их численность и биомасса в весенний период 1974 г. временами достигали огромных величин - 100 млн. экз./м3 и 7 г/м3 (Мамаева, 1979). Поскольку площадь мелководий Рыбинского водохранилища, равная 1861 км2, составляет 41% общей акватории водохранилища при наивысшем подпорном уровне 101.81 м, очевидно, что существенные изменения в структурно-функциональной организации планктонного сообщества в литорали влияют как на количественную оценку потоков вещества и энергии в трофической сети водохранилища по различным направлениям («планктонный» и «детритно-бактериальный»), так и на функционирование всего планктонного сообщества данного водоема.

Цели работы:

Определить видовой состав, численность, биомассу инфузорий и выяснить трофическую и размерную структуру сообщества инфузорий в планктоне мелководной зоны водохранилища в конце апреля-мае 2022 г.

Впервые оценить роль инфузорий в формировании общей биомассы планктонного сообщества гетеротрофных микроорганизмов и вирусов, а также в планктонной трофической сети мелководной зоны водохранилища в весенний период.

На основе сравнения литературных сведений о видовом составе, численности, биомассе инфузорий в воде мелководной зоны водохранилища в конце апреля-мае 1971 г., 1977г., 1998 г. и полученных нами данных выявить межгодовые различия в размерной и трофической структуре сообщества инфузорий в планктоне мелководной зоны водохранилища.



Материалы и методы

видовой биомасса инфузория

Материал был собран в прибрежной мелководной зоне (глубина станции ~ 1 м) у п. Борок 28 апреля, 4, 11 и 16 мая 2022 г. Температура воды на поверхности изменялась от 6 до 14 °С. Выбранный участок мелководья соответствовал таковому, где были выполнены исследования инфузорий в предыдущие годы (Мамаева, 1976, 1979; Мыльникова, 2000). Пробы воды отбирали батометром Руттнера. Воду для микробиологических анализов (определение вирусов, бактерий, гетеротрофных нанофлагеллят, детритных частиц) разливали в стерильные сосуды объемом 100 мл и фиксировали 25% раствором глутарового диальдегида до конечной концентрации в пробе 1%, хранили в темноте при температуре 4 °C. Пробы обрабатывали в лаборатории в течение 2 суток после отбора.

Численность и размеры бактерий определяли методом эпифлуоресцентной микроскопии с использованием флуоресцентного красителя DAPI и черных ядерных фильтров с диаметром пор

17 мкм (ОИЯИ, Россия) (Porter and Feig, 1980). Объем фильтруемой воды составлял 2 мл. Бактерий учитывали с помощью микроскопа Olympus BX51 (Olympus, Japan), соединенного с цифровой камерой “ColorView III” и персональным компьютером. На каждом фильтре считали не менее 400 и измеряли не менее 100 клеток бактерий. Сырую биомассу бактерий вычисляли путем умножения их численности на средний объем клеток. Содержание углерода в бактериальных клетках (С, фемтограмм С/кл) рассчитывали с использованием аллометрического уравнения: С = 120*V0-72 , где V - объем клетки бактерии (Norland, 1993).

Численность и размеры детритных частиц, в том числе детритных частиц с прикрепленными бактериями, размером более 5 мкм определяли с использованием черных ядерных фильтров с диаметром пор 0.17 мкм (ОИЯИ, Россия) методом эпифлуоресцентной микроскопии с использованием флуорохрома DAPI (Mostajir et al., 1995). Детритные частицы окрашивались в желтый цвет, бактерии - в голубой. Объем профильтрованной воды составлял 5 мл. Принимали, что содержание органического углерода в сырой массе детрита составляло 5% (Копылов и др., 2010).

Численность автотрофного пикопланктона (пикоцианобактерии и водоросли) определяли на черных ядерных фильтрах с диаметром пор 0.17 мкм (ОИЯИ, Россия) методом люминисцент- ной микроскопии по характерной для цианобактерий и водорослей автофлуоресценции их клеток (Maclsaac and Stockner, 1993). Объем профильтрованной воды составлял 2 мл. Принимали, что содержание органического углерода в сырой биомассе автотрофного пикопланктона составляет 16.5% сырой биомассы (Jochem, 1988). Концентрация и количественный учет фитопланктона проводились по методике, принятой в ИБВВ РАН (Методика изучения..., 1975). Содержание углерода в сырой биомассе фитопланктона принимали равным 10% (Strickland, 1960).

Численность гетеротрофных нанофлагеллят определяли с использованием флуорохрома при- мулина и черных ядерных фильтров с диаметром пор 0.4 мкм (ОИЯИ, Россия) (Caron, 1983). Объем профильтрованной воды составлял 5 мл. Препараты просматривали при увеличении *1000 под эпифлуоресцентным микроскопом Olympus BX 51. Допускали, что содержание углерода в сырой биомассе гетеротрофных нанофлагеллят составляет 22% (B0rsheim and Bratbak, 1987).

Численность и размеры свободных вирусов (free viruses), т.е. вирусов, не прикрепленных к клеткам микроорганизмов и детритным частицам, а также не находящихся внутри бактериальных клеток, определяли методом просвечивающей электронной микроскопии (Kopylov et al., 2017). Вирусы и бактерии (объем пробы составлял 50 мл) осаждали центрифугированием при 100000 g в течение 2-х часов с использованием ультрацентрифуги OPTIMA L-90k (Beckman Coulter, США) на никелевые сеточки плотностью 400 мешей, покрытые пиолоформом с угольным напылением. Сеточки просматривали в электронном микроскопе JEM 1011 (Jeol, Япония) при увеличении *50000-150000. Для каждой пробы готовили две сеточки. На каждом препарате учитывали не менее 600 частиц вирусов, 600 клеток бактерий с прикрепленными вирусами, 600 детритных частиц размером 0.3-3.0 мкм с прикрепленными вирусами. Содержание углерода в 1 вирусной частице размером менее 0.2 мкм принимали равным 0.2 фемтограмм С (Wilhelm and Smith, 2000), содержание углерода в вирусных частицах размером более 0.2 мкм рассчитывали по формуле Норланда (Norland, 1993).

Инфузорий просчитывали в живом состоянии в 50 мл воды без предварительного концентрирования (Мамаева, 1979). Данный объем пробы просматривали в камере Богорова под микроскопом МБС-10, мелкие формы отсаживали пипеткой в капли на стекло и определяли до вида под микроскопами Ergoval (Германия) и Olympus CKX41 (Япония). Расчет количества инфузорий в 1 л воды проводили по формуле

N = 20 * n,

где N - количество инфузорий в 1 л, n - количество инфузорий в 50 мл пробы.

Идентификацию видов проводили по различным определителям (Carey, 1991; Foissner and Berger, 1996; Foissner et al., 1999). Принимали, что содержание органического углерода в сырой биомассе инфузорий составляет 19% (Putt and Stoecker, 1985). Допускали, что симбиотические водоросли занимают 75% объема клетки инфузории-хозяина (Хлебович, 1999).

Пробы зоопланктона отбирали мерным ведром с последующей фильтрацией через газ № 70 (размер ячеи 64 мкм). Объем пробы составлял 50 литров. Пробы фиксировали 40% формалином до конечной концентрации в пробе 4%. Камеральную обработку фиксированного зоопланктона проводили в камере Богорова по стандартной гидробиологической методике (Методика изучения..., 1975). Содержание углерода в сырой биомассе зоопланктона принимали равным 5% (Dumont et al., 1975).

В работе использовали материалы предыдущих лет наблюдений о видовом составе, численности и биомассе инфузорий, собранные на исследованном участке мелководной зоны Рыбинского водохранилища 25.04-26.05.1971 г., 25.04-18.05.1977 г., 24.04-25.05.1989 г., 25.04-20.05.1998 г. (Копылов, 1982; Мамаева, 1976; Мыльникова, 1993, 2000). Уровни весеннего наполнения водохранилища в годы проведения исследований составляли: в 1971 г. - 101.45 м (30.05.1971 г.); в 1977 г. - 101.50 м (май 1977 г.); в 1989 г. - 101.2 м (15.05.1989 г.); в 1998 г. - 101.50 м (май 1998 г.); в 2022 г. - 101.54 м (15.05.2022 г.) Уровень воды в Рыбинском водохранилище сегодня. Рыбинская ГЭС. Интернет-ресурс. URL: https://www.snt-bugorok.ru/ level/uroven-vody-v-rybinskom-vodokhranilishche-segodnya-rybinskaya-ges (дата обращения: 09.01.2024) (Бакастов, 1976; Литвинов и Рощупко, 1993, Поддубный, 2012).

Результаты

Видовой состав

В мелководной зоне Рыбинского водохранилища выявлено 29 видов свободноживущих планктонных инфузорий и 2 вида - паразитических инфузорий (Sphaerophrya stokesii (Mamaeva, 1979) и Sphaerophrya insolita (Jank, 1973)) (Копылов, 1982; Мамаева, 1979; Мыльникова, 1993, 2000). Число видов инфузорий в разные годы существенно не различалось: в 1971 г. - 19 видов, в 1977 г. - 23 вида, в 1998 г. - 18 видов и в 2022 г.- 19 видов. Весной 1998 г. численность инфузорий Phascolodon vorticella (Stein, 1859) и Urotricha pelagica (Kahl, 1935) была значительно ниже, чем в 1971 и 1989 гг. (Мыльникова, 2000). Кроме того, в планктоне не обнаружены инфузории Nassula ornata Ehrenberg, 1833, Obertrumia aurea (Ehrenberg, 1833) in Foissner, Berger & Schaumburg, 1999 (Мыльникова, 2000). Если весной 1976 г. в мелководье Рыбинского водохранилища наблюдалось массовое развитие Bursellopsis spumosa (Мамаева, 1979), то в 1998 г. эта инфузория не обнаружена, а в 2022 г. ее численность достигала лишь 100 тыс. кл/м3. В то же время в 1998 и в 2022 гг. в планктоне в достаточно больших количествах присутствовали инфузории Cyclotrichium viride (Ga- jewskaja, 1933), Linostomella vorticella (Ehrenberg, 1833) Aescht in Foissner, Berger & Schaumburg, 1999, Bursaridium pseudobursaria (Faure-Fremiet, 1924) Kahl, 1927), которые в предыдущие годы в мелководной зоне не встречались (Мамаева, 1979).

Общая численность и биомасса инфузорий

Анализ многолетних изменений численности ^ИНФ) и биомассы (ВИНФ) инфузорий свидетельствует о более низких их значениях 25.04-20.05.1998 г. (Рис. 1). Одной из причин невысокой концентрации инфузорий в этот период могло быть очень высокое содержание взвешенных веществ в воде и слабое развитие фитопланктона, о чем свидетельствовали низкие величины первичной продукции фитопланктона. В 2022 г. величины ^НФ и ВИНФ были близки к таковым в 1971 г. и 1977 г. Средний индивидуальный вес инфузории в сообществе инфузорий составил: в 1971. и 1977 гг. - 0.43х10-3 мг, в 1989 г. - 0.47х10-3 мг, в 1998 г. - 0.38х10-3 мг, в 2022 г. - 0.35х10-3 мг.

Рис. 1. Общая численность и биомасса инфузорий в мелководной зоне Рыбинского водохранилища в апреле-мае 1971, 1977, 1989, 1998 и 2022 гг. A - распределение численности инфузорий, B - распределение биомассы инфузорий.

Трофическая структура

По результатам собственных исследований и литературным данным (Жариков, 1996; Жариков и др., 2007; Мамаева, 1979; Хлебович, 2004, 2010; Foissner et al., 1999; Pratt and Cairns, 1985) в сообществе инфузорий, обитающих в мелководной зоне Рыбинского водохранилища, были выделены пять трофических групп:

Бактериофаги (пищевые объекты: бактерии, автотрофный пикопланктон, мелкий нанопланктон, пикодетрит);

Альгофаги + Альгофаги-факультативные миксотрофы (далее Альгофаги + АФМ) (пищевые объекты: водоросли, одиночные цианобактерии, гетеротрофные нанофлагелляты, нанодетрит; для альгофагов-факультативных миксотрофов - те же пищевые объекты + фотосинтез эндосим- биотических водорослей и сами симбиотические водоросли);

Всеядные (пищевые объекты: бактерии, детритные частицы, цианобактерии, одиночные и колониальные водоросли, гетеротрофные флагелляты, инфузории, мелкие коловратки);

Хищники (пищевые объекты: инфузории, мелкие коловратки Euchlanis sp., жгутиконосцы, диатомеи, цианобактерии Anabaena sp.);

Хищники-миксотрофы (далее Хищники-М) (пищевые объекты: инфузории, коловратки Filinia sp., Polyarthra sp., Keratella aculeata (Rodewald, 1935), Keratella cochlearis (Gosse, 1851), Synchaeta pachypoda (Jaschnov, 1922), хризомонадовые колониальные водоросли Synura sp. и Dinobryon sp., динофлагелляты, диатомеи, гетеротрофные флагелляты; фотосинтез эндосимбио- тических водорослей и сами симбиотические водоросли) (Табл. 1).

В общей численности инфузорий преобладали альгофаги и бактериофаги (Табл. 2). В итоге, суммарная численность мирных инфузорий (бактериофаги + альгофаги) была выше суммарной численности всеядных и хищных инфузорий в 3.5-13.5 раза.

Значительные изменения в трофической структуре сообщества инфузорий произошли в 1998 г., когда в планктоне не встречались крупные хищники-облигатные миксотрофы Pelagodilep- tus trachelioides (средняя длина 500-600 мкм) и Bursellopsis spumosa (диаметр до 400 мкм), но появились в небольших количествах Cyclotrichium viride (средние размеры 78*68 мкм, до 140 мкм). В итоге, биомасса хищных-миксотрофных инфузорий в 1998 и 2022 гг., по сравнению с 1970ми гг., была ниже, соответственно, в 140-190 раз и 5-7 раз (Рис. 2), а их доля в ВИНФ снизилась, соответственно, в 33 и 5 раз (Табл. 3). Однако в 2022 г., по сравнению с 1971 г., биомасса инфу- зорий-альгофагов была выше в 2.1 раза, а их доля в ВИНФ - в 2.8 раза (Рис. 2, Табл. 3). Биомасса всеядных инфузорий и их вклад в ВИНФ в 2022 г. были близки к таковым в 1971 г. При относительно близких величинах биомассы хищных инфузорий в 1971 и 2022 гг., их вклад в ВИНФ различался в 1.9 раза. В то же время биомасса инфузорий-бактериофагов в 1971 г. была выше таковой в 2022 г. в 1.6 раз, но их доли в ВИНФ существенно не различались (Рис. 2, Табл. 3).

Размерная структура

Объем клеток планктонных инфузорий (интегральная характеристика линейных размеров и конфигурации тела вида) в мелководной зоне водохранилища изменялся в диапазоне 10*103 мкм3 - 54*106 мкм3, их индивидуальная масса колебалась от 0.01*10-3 мг (Mesodinium pulex) до 54.0*10-3 мг (Bursaria truncatella). В сообществе инфузорий были выделены 4 размерных класса: 1 класс - 0.010-0.090*10-3 мг; 2 класс - 0.091-0.615*10-3 мг; 3 класс - 0.616-1.684*10-3 мг; 4 класс - 1.685-54.0*10-3 мг.



Табл. 1. Видовой состав, численность (Ыинф, 103 кл/мл) и биомасса (Винф, мг/м3) в мелководной зоне Рыбинского водохранилища в весенний период в разные годы. Афм - альгофаги- факультативные миксотрофы.

					Год
Вид инфузории		1971	1977	1998	2022
	^ИНФ	p °ИНФ	^ИНФ	p °ИНФ	^ИНФ	р °ИНФ	^ИНФ	р °ИНФ
Epicarchesium pectinatum (Zacharias, 1897) Foissner, Berger & Schaumburg, 1999	800	32.0	850	34.0	240	9.6	837 ± 240	33.5 ±9.5
Pelagovorticella natans (Faure-Fremiet, 1924) Jankovski, 1985	80	8.0	140	14.0	33	3.3	-	-
Mesodinium pulex (Clap, et L., 1859)	550	5.5	600	6.0	-	-	94 ±30	0.8 ±0.3
Codonella cratera (Leidy, 1887)	250	12.5	300	15.0	20	1.0	50 ± 12	2.5 ±0.6
Paramecium caudatum Ehrenberg, 1833	-	-	100	28.0	20	8.0	-	-
Askenasia volvox (Eichwald, 1852) Kahl, 1930	-	-	100	2.3	40	0.9	100 ±25	2.3 ±0.6
Bursaridium pseudobursaria (Faure-Fremiet, 1924) Kahl,1927	-	-	-	-	60	153.0	110 ±33	280.5 ±70.2
Tintinnidium fluviatile (Stein, 1863) Kent, 1881	200	2.7	200	4.0	109	2.2	383 ± 36	13.6 ±1.8
Tintinnopsis cylindrata Kofoid & Campbell, 1829	533	6.40	1600	2.3	-	-	150 ±27	1.8 ±0.3
Phascolodon vorticella (Stein, 1859)	2350	235.0	2050	205.0	33	3.3	450 ± 70	45.0 ±7.0
Marituja pelagica (Gajew., 1928)	-	-	200	80	20	8.0	172 ± 22	51.5 ±9.2
Urotricha pelagica Kahl, 1935	740	14.8	740	19.2	-	-	715 ±28	14.3 ±0.6
Nassula ornata Ehrenberg, 1833	100	42.4	-	-	-	-	-	-
Obertrumia aurea (Ehrenberg, 1833) Foissner, 1987	140	86.1	-	-	-	-	-	-
Limnostrombidium viride (Stein, 1867) Кгеіпег,1995АФМ	100	5.0	80	54	154	7.7	548 ±6	27.4 ±0.6
Stokesia vernalis Wenzich, 1929АФМ	200	80.0	200	80	87	34.8	487 ± 60	194.8 ±24.0
Rimostrombidium velox (Faure-Fremiet, 1924) Jankovski, 1978АФ	-	-	220	74.4	248	74.4	962 ±114	288.4 ± 34.0
				Год
	1971	1977		1998		2022
Nmh«	^ИНФ	^ИНФ	^ИНФ	N В ИНФ ИНФ	Nmh®	^ИНФ
10	540	-	-	-	-	-	-
10	16.83	-	-	-	-	-	-
100	300	-	-	-	-	-	-
-	-	-	-	66	72.6	600 ± 203	660 ± 224
-	-	-	-	20	8	-	-
26	130.0	100	500.0	63	94.5	146 ±24	218.2 ±35.7
400	80.0	100	20.0	20	4.0	291 ±67	43.7 ± 10.1
100	300.0	200	600	-	-	38 ± 10	114.0 ±30.7
140	1120.0	59	392	-	-	-	-
-	-	-	-	38	6.9	345 ± 34	60.3 ±6.0
-	-	-	-	-	-	33 ± 14	9.9 ±4.3

Копылов, А.И. и др., 2024. Трансформация экосистем 7 (1), 18-41.

Копылов, А.И. и др., 2024. Трансформация экосистем 7 (1), 18-41.

Табл. 2. Общая численность инфузорий (NHH<t, 103 кл/м3) и вклад разных трофических групп в формирование NHH0 в мелководной зоне Рыбинского водохранилища в весенний период; * - средняя величина ± ошибка средней.

Период N исследований ИНФ	Бактериофаги	Доля в % АлЬАофМги + Всеядные	Хищники	Хищники-М
25.04-26.05.1971 6829	27.5	59.5	2.1	7.0	3.9
25.04-18.05.1977 6353	25.4	67.7	0	3.6	3.3
25.04-20.05.1998 1271	24.6	59.1	6.8	6.5	3.0
28.04-16.05.2022* 6509 ± 421	15.1 ± 3.0	62.6 ± 2.2	9.2 ± 2.4	6.7 ± 0.8	6.4 ± 1.1
Табл. 3. Общая биомасса инфузорий (ВИНФ, мг/м3) и вклад разных трофических групп в формирование ВИНФ в мелководной зоне Рыбинского водохранилища в весенний период; * - средняя величина ± ошибка средней.
Период исследований	ВИНФ	Бактериофаги	Доля Альгофаги + АФМ	в ^ % Всеядные	Хищники	Хищники-М
25.04-26.05.1971	2926	1.9	15.7	28.3	7.0	47.1
25.04-18.05.1977	2754	4.6	24.5	0	24.4	46.5
25.04-20.05.1998	492	4.4	57.8	16.4	20.0	1.4
28.04-16.05.2022*	2063 ± 370	1.8 ± 0.8	44.6 ± 3.1	32.0 ± 6.0	12.7 ± 3.1	8.9 ± 1.3

Рис. 2. Биомасса разных трофических групп инфузорий в мелководной зоне Рыбинского водохранилища в весенний период. 1 - бактериофаги, 2 - альгофаги+АФМ, 3 - всеядные, 4 - хищники, 5 - хищники-миксотрофы.

В общей численности инфузорий преобладали инфузории 1 и 2 классов. При этом весной 2002 г. доля 3 класса в NMh№ по сравнению с весной 1971 г. возросла в 26 раз, а доля 4 класса в NMH(6 , напротив, уменьшилась в 8 раз (Рис. 3). В конце апреля-мае 1971 и 1977 гг. основной вклад в формирование общей биомассы инфузорий принадлежал 4 классу, доля которого в ВИНФ в последующие годы значительно уменьшилась (Рис. 4). Обратная динамика наблюдалась в отношении инфузорий 2 и 3 класса: их доли в ВИНФ в конце апреля-мае 2022 г. превышали таковые в конце апреля-мае 1971 г., соответственно, в 1.8 и 31 раз. В конце апреля-мае 2022 г. основной вклад в формирование ВИНФ вносили инфузории 3 класса. Кроме того, по сравнению с весной 1971 г. в конце апреля-мае 2022 г. доля инфузорий 2 класса в ВИНФ увеличилась в 1.8 раз.

Соотношение биомасс мирных инфузорий и их потенциальных пищевых объектов

В период исследования потенциальными источниками пищи для инфузорий-бактериофагов были бактерии, автотрофный пикопланктон (мельчайшие цианобактерии и водоросли), пикодетрит (мельчайшие детритные частицы), а также свободные вирусы и вирусы, прикрепленные к бактериям и пикодетриту (Табл. 4). Очевидно, что бактерии были основным пищевым объектом для этой группы инфузорий. Отношение биомассы инфузорий-бактериофагов к биомассе бактерий составляло 1:21, что указывало на хорошие трофические условия для развития этой группы инфузорий. Автотрофный пикопланктон, по-видимому, служил существенным дополнительным источником питания. Кроме того, дополнительным источником пищи мог быть пикодетрит, т.е. взвешенные в воде органические частицы размером от 0.3 до 3.0 мкм, содержание которых в воде колебалось в пределах (1.7-6.4)*106 частиц/мл. Численность свободных вирусов варьировала в пределах (14.6-73.0)*106 вирусов/мл. Потенциальными пищевыми объектами для инфузорий могли быть только крупные вирусы с размером капсидов (головки) более 0.2 мкм (т.е. размера мелких бактерий), которые составляли в среднем 3.0 ± 1.3% от численности свободных вирусов. Кроме того, инфузории могут потреблять существенное количество вирусов, прикрепленных к бактериям и детритным частицам. Численность бактерий с прикрепленными вирусами составляла в среднем 48.7 ± 7.0% от численности всех свободных бактерий, а численность детритных частиц с прикрепленными вирусами - 39.6 ± 6.8% численности всего пикодетрита. На одной бактериальной клетке могло находиться до 7 вирусов, на детритной частице - до 10 вирусов.

Рис. 3. Доли (в %) разных размерных групп инфузорий в их общей численности в весенний период в разные годы. Размерные классы: 1 класс - 0.010-0.090*10-3 мг; 2 класс - 0.091-0.615х10-3 мг; 3 класс - 0.616-1.684х10-3 мг; 4 класс - 1.685-54.QX10-3 мг.

Рис. 4. Доли (в %) разных размерных групп инфузорий в их общей биомассе в весенний период в разные годы. Обозначения как на Рис. 3.

В весенний период потенциальными источниками пищи для инфузорий-альгофагов были фитопланктон (в основном водоросли и цианобактерии размером до 20-30 мкм), крупные бактерии, гетеротрофные нанофлагелляты, нанодетрит (детритные частицы размером от 2 до 20 мкм) (Табл. 5). Отношение биомассы инфузорий-альгофагов к биомассе фитопланктона составляло 1:5, что свидетельствовало о достаточно напряженной трофической связи между этими группами организмов. Кроме того, всеядные инфузории также питаются фитопланктоном, являясь конкурентами альгофагам. Биомасса мелких детритных частиц, заселенных бактериями и вирусами, превышала биомассу инфузорий в 25 раз. Гетеротрофные нанофлагелляты в рационе инфузорий, по-видимому, присутствовали в незначительном количестве.

Табл. 4. Численность (N) и биомасса (B) инфузорий-бактериофагов и их потенциальных пищевых объектов в мелководной зоне Рыбинского водохранилища в апреле-мае 2022 г; указана средняя величина ± ошибка средней. * - суммарное количество крупных свободных вирусов, вирусов, прикрепленных к бактериям и пикодетритным частицам.

Показатель	Инфузории- бактериофаги	Гетеротрофные бактерии	Автотрофный пикодетрит пикопланктон	Вирусы*
N, экз./л	988 ± 266	(11.5 ± 2.3) х 109	(64.0 ± 22.6) х (1.8 ± 0.9) х 106 109	(15.0 ± 5.5) х109
B, мг С/м3	10.0 ± 10.0	204 ± 41	20.1 ± 4.9 33.8 ± 11.0	6.7 ± 1.8
Табл. 5. Численность (N) и биомасса (B) инфузорий-альгофагов и их потенциальных пищевых объектов в мелководной зоне Рыбинского водохранилища в апреле-мае 2022 г; указана средняя величина ± ошибка средней.
Показатель	Альгофаги	Фитопланктон н~°?лГы	Нанодетрит
N, экз/л	4077 ± 391	(45.2±16.9) х	106 (10.8 ± 2.3) х 106 (328 ± 94) х 106
B, мг С/м3	175 ± 33	901 ± 354	66 ± 21	4398±1266

Инфузории как компонент планктонного сообщества

В весенний период 2022 г. в планктоне мелководной зоны Рыбинского водохранилища инфузории были основным компонентом биомассы сообщества микроорганизмов и вирусов (Рис. 5). В итоге в планктонной микробной пищевой сети биомасса микроорганизмов, трансформирующих органический углерод (ОУ) по пути микробной «петли» (растворенный ОУ - гетеротрофные бактерии - бактериофаги - растворенный ОУ), была значительно ниже биомассы микроорганизмов, участвующих в переносе ОУ на более высокие трофические уровни. В апреле-мае 2022 г. биомасса инфузорий была в 2.3 раза ниже биомассы фитопланктона и гораздо выше биомассы гетеротрофных флагеллят и многоклеточного зоопланктона (Рис. 6). Таким образом, в период биологической весны биомасса зоопланктона на 83% была образована инфузориями, и в это время именно данная группа простейших играла ключевую роль в процессах метаболизма планктонного сообщества.



Обсуждение

В мелководной зоне Рыбинского водохранилища в 1970-е годы в апреле-мае при температуре 8-12 °С наблюдалось массовое развитие хищной инфузории Bursellopsis spumosa, постоянно содержащей зоохлореллы (Мамаева, 1979). В мае 1976 г. численность этой миксотрофной инфузории достигала 80 млн. экз./м3, при этом вода была зеленого цвета от множества бурселл (Мамаева, 1979). В мелководной зоне водохранилища в мае 1971 г. суммарная биомасса крупных хищных инфузорий Bursellopsis spumosa и Pelagodileptus trachelioides, содержащих симбиотические водоросли, составляла около половины биомассы всех инфузорий (Мамаева, 1976, 1979).

Располагая сведениями по биомассе Bursellopsis spumosa и Pelagodileptus trachelioides и биомассе фитопланктона, одновременно полученными в мелководной зоне водохранилища (станция 2) в мае 1971 г. (Башкатова, 1976; Мамаева, 1976), мы рассчитали, что биомасса симбиотических водорослей инфузорий составляла 21% биомассы фитопланктона. Первичная продукция симбиотических водорослей в период 25.04-18.05.1977 г., измеренная радиоуглеродным методом, была соизмерима с таковой у фитопланктона и составляла 0.38 мг C/л в сутки (Копылов, 1982). Таким образом, в 1970-е гг. в весенний период симбиотические водоросли хищных инфузорий вносили существенный вклад как в общую автотрофную биомассу водоема, так и в создание первичной продукции органического вещества.

Рис. 5. Суммарная биомасса планктонного сообщества гетеротрофных микроорганизмов и вирусов (ВПСМВ, мг С/м3), доли (в %) основных компонентов в ВПСМВ в мелководной зоне Рыбинского водохранилища в апреле-мае 2022 г.

Массовому развитию инфузорий в 1970-х гг. на мелководье водохранилища в апреле-мае способствовало в первую очередь обилие пищи, а также запаздывание в развитии метазойного зоопланктона (Мамаева, 1979). В мае 1971 г. биомасса инфузорий была больше биомассы многоклеточного зоопланктона в 1.1-1.4 раза (Мамаева, 1976). Несколько позже инфузорий в большом количестве появлялись мелкие коловратки, развитие рачкового зоопланктона запаздывало, и в итоге инфузории весной не имели конкурентов при питании, а также не испытывали пресс хищников (Мамаева, 1979).

Важную роль весеннего протозойного планктона в функционировании водных экосистем отмечали многие исследователи (Локоть, 1976; Мажейкайте, 1971; Мазей, 2002; Мамаева, 1979; Хлебович, 1987, 2004b, 2010; Caron and Finlay, 1994). С.А. Мажейкайте (1971) показала, что в Онежском озере наибольшая численность протозойного планктона наблюдается весной при температуре воды 6-8 °C, когда в озере развивается комплекс крупных инфузорий. По ее данным, при температуре 11 °C численность миксотрофной Pelagodileptus trachelioides на горизонте 0-2 м достигала 37 экз./мл (т.е. их биомасса была очень высока ~2 мг/л). Близкие результаты получены Т.В. Хлебович (2010), которая исследовала сезонную динамику развития цилиат в приполярном озере Кривое (Северная Карелия). В этом олиготрофном водоеме наибольшее видовое разнообразие и максимальные биомассы инфузорий наблюдались ранней весной в течение первых 10-14 суток после освобождения озера ото льда. Весной зоопланктон по биомассе на 90% состоял из инфузорий (при этом миксотрофная Pelagodileptus trachelioides формировала примерно 30% общей биомассы инфузории). В этот период биомасса симбиотических водорослей в инфузориях оз. Кривое составляла в среднем 25% суммарной биомассы планктонных водорослей (Хлебович и Умнова, 2006). В то же время, в одной особи Pelagodileptus trachelioides могло находиться до трех мелких коловраток Keratella cochlearis. В оз. Кривое весной инфузории как первичные консументы служили основными потребителями продукции водорослей и микрозоопланктона и главными участниками переноса энергии на следующий трофический уровень (Хлебович, 2010). В субарктических тундровых озерах в период массового развития «хлорофиллсодержащих инфузорий» симбиотические водоросли могут составлять < 50% всей автотрофной биомассы озера и создавать < 40% первичной продукции (Лаврентьев, 1991).

Исследование инфузорий в планктоне мелководной зоны Рыбинского водохранилища весной 2022 г. выявило, что по сравнению с 1970-ми гг. трофическая и размерная структуры сообщества инфузорий значительно изменились. Хотя величины общей численности и биомассы инфузорий оказались близки к таковым в 1970-х гг., в планктоне значительно сократились численность и биомасса крупных хищных инфузорий с симбиотическими водорослями, а их доля в суммарной биомассе инфузорий уменьшилась в 5 раз. По нашим расчетам, весной 2022 г. биомасса альго- симбионтов составляла лишь 2.4 ± 3.0% биомассы фитопланктона. По данным Л.Г. Корневой (2015), в начале XXI в. в фитопланктоне Рыбинского водохранилища возросло обилие и разнообразие миксотрофных фитофлагеллят (криптофитовые и золотистые водоросли), т.е. фотосинтезирующих водорослей, способных питаться фаготрофно. Л.Г. Корнева рассматривает данный факт как признак начального этапа гетеротрофной фазы планктонной сукцессии водохранилища (Корнева и др., 2018). В то же время произошел значительный рост численности и биомассы ин- фузорий-альгофагов, что привело к увеличению их доли в общей биомассе инфузорий в 2.8 раза. В итоге, также как и в конце апреля-мае 1971 и 1977 гг., в конце апреля-мае 2022 г. основная доля в общей численности инфузорий принадлежала альгофагам. Если в апреле-мае 1971 и 1977 гг. наибольший вклад в общую биомассу инфузорий принадлежал хищным инфузориям с симбиотическими водорослями, то в апреле-мае 2022 г. основными компонентами были инфузо- рии-альгофаги + АФМ и всеядные инфузории. В период весеннего половодья (11-21 июня 2002 г.) в мелководной зоне Нижнекамского водохранилища на первое место по вкладу в численность выходили альгофаги (41-82% от численности и 39-77% от биомассы), а в мелководной зоне Куйбышевского водохранилища - «неселективные всеяды» (44-71% и 22-46%, соответственно) (Быкова и Жариков, 2014). Судя по приведенному в статье списку видов, крупные хищные инфузории с симбиотическими водорослями в планктоне не обнаружены.

В сообществе инфузорий значительно сократилась доля крупных инфузорий, но увеличилась доля инфузорий с индивидуальным весом от 0.09*10-3 мг до 1.68*10-3 мг. В итоге средний индивидуальный вес инфузорий за 50 лет уменьшился лишь в 1.3 раза. Подобные изменения наблюдаются также в фитопланктоне Рыбинского водохранилища, где произошло увеличение количества мелкоразмерных видов, что привело к многолетнему уменьшению среднеценотических объемов клеток (Корнева, 2015).

Изменения в размерной и трофической структуре сообщества инфузорий в планктоне мелководной зоны Рыбинского водохранилища в весенний период, в частности резкое сокращение численности и биомассы крупных хищных инфузорий, по-видимому, являются следствием существенного повышения температуры поверхностного слоя воды, изменения солевого состава воды и содержания биогенных элементов, увеличения суммарного содержания органического вещества в воде, изменения в структуре и концентрации пищевых объектов и потребителей инфузорий и, в конечном итоге, повышения трофического статуса водохранилища (Структура и функционирование..., 2018). Изменения в сообществах инфузорий в других водохранилищах связаны с увеличением антропогенной эвтрофированности водоема (Белова, 2005) или происходят под давлением токсических загрязнений на фоне общего органического загрязнения (Ротарь, 1995).

По данным С.Л. Беловой (2005), в Можайском водохранилище за 20 лет (с 1976 по 1996 гг.) произошло снижение средней индивидуальной массы инфузорий в 2.6 раза, что, по мнению автора, связано с повышением антропогенной нагрузки и увеличением трофического статуса водоема. В Нарочанских озерах по мере возрастания в водоеме содержания органического вещества наблюдалось увеличение вклада мелких видов инфузорий (Лукьянович, 1985). По данным

J.R. Beaver and T.L. Crisman (1989) с увеличением эвтрофикации происходят таксономические изменения, так что крупные клетки инфузорий (преимущественно oligotrichs) постепенно заменяются более мелкими клетками инфузорий (главным образом scuticociliates).

Анализ соотношения биомассы инфузорий-бактериофагов к биомассам их потенциальных пищевых объектов весной 2022 г. свидетельствует о том, что трофические условия для развития этой группы инфузорий весьма благоприятны. Однако их биомасса и доля в общей биомассе инфузорий остаются невысокими. По-видимому, выедание мелких инфузорий хищными инфузориями и многоклеточным зоопланктоном является основным фактором, ограничивающим развитие инфузорий-бактериофагов в этот период.

Сравнение биомассы инфузорий-альгофагов с биомассой их потенциальных источников пищи показало, что в весенний период важным пищевым объектом для мирных инфузорий могут быть детритные частицы размером 2-20 мкм, заселенные бактериями и вирусами, биомасса которых в прибрежных водах значительно превышала биомассу нанопланктона. Активное потребление детрита мирными инфузориями, в том числе обитающими в Рыбинском водохранилище, было подтверждено экспериментальными исследованиями (Копылов, 1977; Мамаева и Копылов, 1977; Scherwass et al., 2005). Очевидно, что в трофической сети прибрежной зоны водохранилища мирные инфузории принимают большое участие в переносе вещества и энергии по «де- тритно-бактериальному» пути. По данным Т.И. Казанцевой (2003), в планктонной пищевой сети пресноводных экосистем роль бактериально-детритного звена чрезвычайно велика, особенно в небольших, мелководных, высокотрофных озерах.

В весенний период в прибрежной, мелководной зоне (МЗ) водохранилища, в которой происходит взаимодействие экосистемы водохранилища и ландшафта, формируется планктонная микробиальная пищевая сеть (microbial food web), отличающаяся от таковой в глубоководной зоне (ГЗ): в МЗ в суммарной биомассе планктонного микробного сообщества (ВМПС) доминируют инфузории, тогда как в ГЗ основным компонентом ВМПС являются гетеротрофные бактерии (Копылов и др., 2010). В пелагиали водохранилища весной вклад инфузорий в суммарную биомассу планктона (ВПС) оценивается величиной 5.2%, что значительно ниже такового в литорали (25.0%). Если в весеннем планктоне глубоководной зоны биомассы инфузорий (ВИНФ) и метазоопланктона (ВМЗП) сопоставимы, то в весеннем планктоне мелководной зоны ВИНФ существенно выше ВМЗП (Копылов и др., 2010). Таким образом, хотя в трофической структуре весеннего сообщества инфузорий произошли значительные изменения, эти простейшие, как и 50 лет назад, в весенний период являются ключевым компонентом планктонной пищевой сети мелководной прибрежной зоны Рыбинского водохранилища.



Заключение

Сообщество планктонных инфузорий мелководной зоны Рыбинского водохранилища в весенний период с 1971 по 2022 гг. претерпело существенные изменения. Они выражаются в перестройке трофической и размерной структуры сообщества. В планктоне произошло значительное снижение обилия хищных инфузорий с симбиотическими водорослями, а также их доли в общей биомассе инфузорий. В то же время в планктоне существенно увеличились численность и биомасса инфузорий-альгофагов; кроме того; значительно повысилась их доля в общей биомассе инфузорий. Инфузории являются основным компонентом весеннего планктонного сообщества микроорганизмов и вирусов мелководной зоны водохранилища. В апреле-мае 2022 г., так же как в предыдущие годы, биомасса инфузорий превышала биомассу многоклеточного зоопланктона. Таким образом, в это время в планктонной трофической сети прибрежной зоны они играли основную роль в переносе органического углерода автотрофных и гетеротрофных организмов на более высокие трофические уровни. В современный период значительно снизилось значение симбиотических водорослей в питании хищных инфузорий и в создании первичной продукции мелководной зоны водохранилища.



Список литературы

Бакастов, С.С., 1976. Изменение площадей и объемов мелководий Рыбинского водохранилища в зависимости от его наполнения. В: Мордухай-Болтовской, Ф.Д. (ред.), Гидрологический режим прибрежных мелководий верхневолжских водохранилищ (Труды Института биологии внутренних вод АН СССР Вып. 33 (36)). Институт биологии внутренних вод, Ярославль, СССР, 13-22.

Башкатова, Е.Л., 1976. Фитопланктон прибрежной зоны Рыбинского водохранилища по наблюдениям 1971-72 гг. В: Мордухай-Болтовской, Ф.Д. (ред.), Гидрологический режим прибрежных мелководий верхневолжских водохранилищ (Труды Института биологии внутренних вод АН СССР Вып. 33 (36)). Институт биологии внутренних вод, Ярославль, СССР, 84-105.

Белова, С.Л., 2005. Многолетние изменения в сообществе планктонных инфузорий Можайского водохранилища в условиях антропогенного воздействия. Биология внутренних вод 1, 7-63.

Быкова, С.В., Жариков, В.В., 2014. Инфузории мелководной зоны водохранилищ Камского каскада и притоков Камского водохранилища в период весеннего половодья. Известия Самарского научного центра РАН 16 (3), 235-243.

Жариков, В.В., 1996. Кадастр свободноживущих инфузорий водохранилищ Волги. ИЭВБ РАН, Тольятти, Россия, 76 с.

Жариков, В.В., Горбунов, М.Ю., Уманская, М.В., Быкова, С.В., Шерышева, Н.Г., 2007. Экология сообществ бактерий и свободноживущих инфузорий малых водоемов Самарской Луки. ИЭВБ РАН, Тольятти, Россия, 193 с.

Казанцева, Т.И., 2003. Балансовая модель экосистемы мелкого высокоэвтрофного озера. Журнал общей биологии 64 (2), 138-145.

Копылов, А.И., 1977. О питании водных инфузорий. Информационный бюллетень Института биологии внутренних вод 33, 19-23.

Копылов, А.И., 1982. Питание и продукция планктонных инфузорий Рыбинского водохранилища. Автореферат диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук. Севастополь, СССР, 19 с.

Копылов, А.И., Лазарева, В.И., Пырина, И.Л., Мыльникова, З.М., Масленникова, Т.С., 2010. Микробная «петля» в планктонной трофической сети крупного равнинного водохранилища. Успехи современной биологии 130 (6), 544-556.

Корнева, Л.Г., 2015. Фитопланктон водохранилищ бассейна Волги. Костромской печатный дом, Кострома, Россия, 284 с.

Корнева, Л.Г., Соловьева, В.В., Митропольская, И.В., 2018. Фитопланктон пелагиали. В: Лазарева, В.И. (ред.), Структура и функционирование экосистемы Рыбинского водохранилища в начале XXI века. РАН, Москва, Россия, 110-123.

Литвинов, А.С., Рощупко, В.Ф., 1993. Гидрометеорологические условия на Рыбинском водохранилище в 1989 г. В: Копылов, А.И. (ред.), Современное состояние экосистемы Рыбинского водохранилища. Гидрометеоиздат, Санкт-Петербург, Россия, 3-18.

Локоть, Л.И., 1976. Свободноживущие планктонные инфузории оз. Арахлей (Забайкалье). В: Материалы II Всесоюзного съезда протозоологов. Ч. 1. Наукова Думка, Киев, СССР, 88-89.

Лаврентьев, Н.Я., 1991. Сообщества инфузорий субарктических тундровых озер. Особенности структуры и развития, роль в экосистеме и реакция на антропогенное воздействие. Автореферат диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук. Санкт-Петербург, Россия, 21 с.

Лукьянович, Л.М., 1985. Роль планктонных инфузорий в биологической продуктивности озер. В: Винберг, Г.Г. (ред.), Экологическая система Нарочанских озер. Издательство «Университетское», Ленинград, СССР, 148-158.

Мажейкайте, С.И., 1971. Планктонные простейшие. В: Колесник, С.В. (ред.), Зоопланктон Онежского озера. Гидрометеоиздат, Ленинград, СССР, 40-125.

Мазей, Ю.А., 2002. Организация сообщества микробентоса в зоне смешения речных и морских вод. Автореферат диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук. Москва, Россия, 24 с.

Мамаева, Н.В., 1976. Планктонные инфузории прибрежной зоны Рыбинского водохранилища. В: Мордухай-Болтовской, Ф.Д. (ред.), Гидрологический режим прибрежных мелководий верхневолжских водохранилищ (Труды Института биологии внутренних вод АН СССР Вып. 33 (36)). Институт биологии внутренних вод, Ярославль, СССР, 152-161.

Мамаева, Н.В., 1979. Инфузории бассейна Волги. Наука, Ленинград, СССР, 149 с.

Мамаева, Н.В., Копылов, А.И., 1977. К изучению питания пресноводных инфузорий. Цитология 20 (4), 472-475.

Методика изучения биогеоценозов внутренних водоемов, 1975. Мордухай-Болтовской, Ф.М. (ред.). Наука, Москва, СССР, 240 с.

Мыльникова, З.М., 1993. Качественный состав и распределение планктонных инфузорий. В: Копылов, А.И. (ред.), Современное состояние экосистемы Рыбинского водохранилища. Гидрометеоиздат, Санкт-Петербург, Россия, 191-203.

Мыльникова, З.М., 2000. Планктонные инфузории Рыбинского водохранилища. В: Минеева, Н.М. (ред.), Современная экологическая ситуация в Рыбинском и Горьковском водохранилищах: состояние биологических сообществ и перспективы рыборазведения. ЯГТУ, Ярославль, Россия, 195-201.

Поддубный, С.А., 2012. Современное состояние и экологическое значение уровня воды в верхневолжских водохранилищах. Вода, химия и экология 12, 9-15.

Ротарь, Ю.М., 1995. Планктонные инфузории Куйбышевского водохранилища. Автореферат диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук. Санкт-Петербург, Россия, 24 с.

Структура и функционирование экосистемы Рыбинского водохранилища в начале XXI века, 2018. Лазарева, В.И. (ред.), РАН, Москва, Россия, 456 с.

Хлебович, Т.В., 1986. Значение планктонных инфузорий в трансформации вещества и энергии. Автореферат диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук. Ленинград, СССР, 19 с.

Хлебович, Т.В., 1987. Планктонные инфузории. В: Винберг, Г.Г., Гутельмахер, Б.Л. (ред.), Невская губа. Гидробиологические исследования. Наука, Ленинград, СССР, 77-82.

Хлебович, Т.В., 1999. Вклад хлорофиллсодержащих миксотрофных инфузорий в общую автотрофную биомассу в пресноводных экосистемах. В: Алимов, А.Ф. (ред.), Структурнофункциональная организация пресноводных экосистем разного типа (Труды Зоологического института РАН. Т 279). ЗИН РАН, Санкт-Петербург, Россия, 93-99.

Хлебович, Т.В., 2004a. Структура популяции и трофические связи протозойного планктона. В: Алимов, А.Ф., Иванова, М.Б. (ред.), Закономерности гидробиологического режима водоемов разного типа. Научный мир, Москва, Россия, 64-71.

Хлебович, Т.В., 2004b. Количественные взаимоотношения между биомассой цилиат и факультативно-хищной коловраткой Asplanchna priodonta Gosse. В: Алимов, А.Ф., Иванова, М.Б. (ред.), Закономерности гидробиологического режима водоемов разного типа. Научный мир, Москва, Россия, 226-227.

Хлебович, Т.В., 2010. Структурные и трофические характеристики протозойного планктона приполярного озера (Северная Карелия). Биология внутренних вод 3, 59-65.

Хлебович, Т.В., Умнова, Л.П., 2006. Участие симбиотических инфузорий в общей автотрофной биомассе планктона озера Кривое (Карелия). В: Алимов, А.Ф. (ред.), Состояние и проблемы продукционной гидробиологии. КМК, Москва, Россия, 110-114.

Beaver, J.R., Crisman, T.L., 1989. The role ciliated Protozoa in pelagic freshwater ecosystems. Microbial Ecology 17 (2), 111-136. https://doi.org/10.1007/ BFO02011847

B0rsheim, K.Y., Bratbak, G., 1987. Cell volume to carbon conversion factors for bacterivorous Monas sp. enriched from seawater. Marine Ecology Progress Series 36, 171-175. https://doi.org/10.3354/ meps036171

Carey, P., 1991. Marine interstitial ciliates. An illustrated key. Springer Netherlands, New York, USA, 368 p.

Caron, D.A., 1983. Technique for enumeration of heterotrophic and phototrophic nanoplankton, using epifluorescence microscopy and comparison with other procedures. Applied Environmental Microbiology 46 (2), 491-498. https://doi.org/10.1128/aem.46.2.491-498.1983

Caron, D.A., Finlay, B.J., 1994. Protozoan links in food webs. In: Hausmann, K., Hulsmann, N. (eds.), Progress in protozoology. Fischer Verlag, Stuttgard - Jena -New York, 125-131.

Dumont, H.J., Vasn de Velde, I., Dumont, S., 1975. The dry weight estimate of biomass in selection of Cladocera, Copepoda and Rotifera from the plankton, periphyton and benthos of continental waters. Oecologia 19 (1), 75-97. https://doi.org/10.1007/BF00377592

Finlay, B.J., Fenchel, T., 2004. Cosmopolitan metapopulations of free-living eukaryotes. Protist 155, 237-244. https://doi.org/10.1078/143446104774199619

Foissner, W., Berger, H., 1996. A user-friendly guide to the ciliates (Protozoa, Ciliophora) commonly used by hydrobiologists as bioindicators in rivers, lakes, and waste waters, with notes on their ecology. Freshwater Biology 35, 375-482. https://doi.org/10.1111/J.1365-2427.1996.TB01775.X

Foissner, W., Berger, H., Schaumburg, J., 1999. Identification and ecology of limnetic plankton ciliates. Informationsberichte des Bayerischen Landesamtes fur Wasserwirtschaft 3 (99), 1-793 .

Jack, J.D., Gilbert, J.J., 1997. Effects of Metazoan predators ob ciliates in freshwater plankton communities. Journal of Eukaryotic Microbiology 44 (3), 194-199. https://doi.org/10.11117j.1550-7408.1997. tb05699.x

Jochem, F., 1988. On the distribution and importance of picocyanobacteria in a boreal inshore area (Kiel Bight, Western Baltic). Journal of Plankton Research 10, 1009-1022. https://doi.org/10.1093/ plankt/10.5.1009

Kopylov, A.I., Zabotkina, E.A., Romanenko, A.V., Sazhin, A.F., Romanova, N.D. 2017. Virio- and bacterioplankton in the estuary zone of the Ob River and adjacent regions of the Kara Sea shelf. Oceanology 57 (1), 105-113. https://doi.org/10.1134/S0001437017010052

Maclsaac, E.A., Stockner, J.G., 1993. Enumeration of phototrophic picoplankton by autofluorescence microscopy. In: Kemp, P.F. et al. (eds.), Handbook of methods in aquatic microbial ecology. Lewes Publishers, Boca Raton, USA, 187-197.

Mostajir, B., Dolan, J., Rassoulzadegan, F., 1995. A simple method for the quantification of a class a labile marine pico- and nano-sized detritus: DAPI Yellow Particles (DYP). Aquatic Microbial Ecology 9, 259-266. https://doi.org/10.3354/ame009259

Norland, S., 1993. The relationship between biomass and volume of bacteria. In: Kemp, P.F. et al. (eds.), Handbook of methods in aquatic microbial ecology. Lewis Publishers, Boca Raton, USA, 303-308.

Pratt, J.R., Cairns, J., 1985. Functional groups in the Protozoa: Roles in differing ecosystems. Journal of Protozoology 32 (3), 415-423. https://doi.org/10.1111/j.1550-7408.1985.tb04037.x

Porter, K.G., Feig, Y.S., 1980. The use DAPI for identifying and counting of aquatic microflora. Limnology and Oceanography 25 (5), 943-948. https://doi.org/10.4319/lo.1980.25.5.0943

Putt, M., Stoecker, D.K., 1985. An experimentally determined carbon; volume ratio for marine “oligotrichous” ciliates for estuarine and coastal waters. Limnology and Oceanography 34, 1097-1108. https://doi.org/10.4319/lo.1989.34.6.1097

Scherwass, A., Fischer, Y., Arndt, H., 2005. Detritus as a potencial food source for protozoans: utilization of fine particulate plant detritus by a heterotrophic flagellate, Chilimonas paramecium, and a ciliate, Tetrahymena pyriformis. Aguatic Ecology 39, 439-445. https://doi.org/10.1007/s10452-005-9012-4

Strickland, J.D.H., 1960. Measuring the production of marine phytoplankton. Bulletin of the Fisheries Research Board of Canada 122, 1-172.

Wilhelm, S.W., Smith, R.E.H., 2000. Bacterial carbon production in Lake Erie is influenced by viruses and solar radiation. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 57, 317-326. https://doi. org/10.1139/f99-202



References

Bakastov, S.S., 1976. Izmenenie ploshchadei i ob'emov melkovodii Rybinskogo vodokhranilishcha v zavisimosti ot ego napolneniia [Changes in the area and volume of shallow waters of the Rybinsk Reservoir depending on its filling]. In: Mordukhai-Boltovskoi, F.D. (ed.) Gidrologicheskii rezhim pribrezhnykh melkovodii verkhnevolzhskikh vodokhranilishch (Trudy Instituta biologii vnutrennikh vod AN SSSR. Vyp. 33 (36)) [Hydrological regime of coastal shallow waters of the Upper Volga reservoirs (Proceedings of the Institute for Biology of Inland Waters of the USSR Academy of Sciences). Issue 33 (36))]. Institute for Biology of Inland Waters, Yaroslavl, USSR, 13-22. (In Russian).

Bashkatova, E.L., 1976. Fitoplankton pribrezhnoi zony Rybinskogo vodokhranilishcha po nabliudeniiam 1971-1972 gg. [Phytoplankton in the coastal zone of the Rybinsk Reservoir according to 1971-1972 observations]. In: Mordukhai-Boltovskoi, F.D. (ed.) Gidrologicheskii rezhim pribrezhnykh melkovodii verkhnevolzhskikh vodokhranilishch (Trudy Instituta biologii vnutrennikh vod AN SSSR. Vyp. 33 (36)) [Hydrological regime of coastal shallow waters of the Upper Volga reservoirs (Proceedings of the Institute for Biology of Inland Waters of the USSR Academy of Sciences). Issue 33 (36))]. Institute for Biology of Inland Waters, Yaroslavl, USSR, 84-105. (In Russian).

Beaver, J.R., Crisman, T.L., 1989. The role ciliated Protozoa in pelagic freshwater ecosystems. Microbial Ecology 17 (2), 111-136. https://doi.org/10.100...