Глаза медуз: у истоков зрения?

Размещено на http://www.allbest.ru//

Размещено на http://www.allbest.ru//

Глаза медуз: у истоков зрения?

В.В. Жуков

Приводится краткий обзор сведений о структурных и молекулярных основах световой чувствительности и зрения у стрекающих в сравнительном отношении к животным других таксономических групп. Обосновывается мнение о независимости формирования структуры и оптики камерного глаза от цитологического типа фоторецепторов и молекулярного механизма преобразования светового сигнала.

стрекающие, медузы, глаз, хрусталик, сетчатка, фоторецепторы, фототрансдукция

зрение глаз медуза

ПОЛИФИЛИЯ VS МОНОФИЛИЯ ГЛАЗА

Большинство известных типов глаз возникли в Кембрийский период - около 530 млн лет назад, как датируются окаменелые останки трилобитов [1, 2]. Несомненно, что возникновению глаза предшествовало эволюционное становление молекулярного механизма фоторецепции и включение его в состав клеток, которые приобретали сенсорную специализацию. Собственно глазом следует называть орган, в котором связанные с нервной системой фоторецепторные клетки соседствуют с клетками, содержащими экранирующий пигмент. Кроме того, глаз должен содержать элементы, позволяющие фокусировать лучи путем их преломления, дифракции или отражения [3]. Даже в пределах отдельных типов (например, стрекающие, кольчатые и плоские черви, моллюски) можно наблюдать возникновение и исчезновение глаз, усложнение или упрощение их структуры, очевидно, сообразно тем задачам, которые ставит перед животным окружающая световая обстановка. Следовательно, в филогенезе глаз как структура возникал неоднократно, возможно более 40 раз [4, 5]. В пределах каждого структурного типа глаз может встречаться большое число вариаций его конструкции и оптических приемов формирования изображения, особенно у членистоногих [3, 6]. Однако с меньшей вероятностью можно полагать независимое происхождение генов, управляющих развитием основных молекулярных и клеточных элементов органов зрения. Скорее всего, раз возникнув и претерпевая свою молекулярную эволюцию, они многократно проявлялись в различных сочетаниях, формируя многообразие клеточной и молекулярной основы зрительного процесса [7]. Поэтому понятен интерес исследователей клеточной и молекулярной биологии зрения к стрекающим (тип Cnidaria), наиболее простым из современных многоклеточных животных, которые обладают органами световой чувствительности. Среди них выделяются глаза-камеры медуз, устройство которых подобно глазам брюхоногих и головоногих моллюсков, а также хордовых животных.

ГЛАЗКИ И ГЛАЗА МЕДУЗ

Строение и клеточный состав. Многоклеточными светочувствительными органами обладают свободноплавающие гидроидные (Hydrozoa), сцифоидные (Scyphozoa) и кубомедузы (Cubozoa), а также сидячие ставромедузы (Staurozoa). К этим органам относят глазные (пигментные) пятна, пигментные ямки с линзами и без них, а также камерные глаза с роговицей, хрусталиком и сетчаткой, состоящей из пигментных клеток и цилиарных (ресничных) фоторецепторов [8]. Глазные пятна и ямки еще собирательно называют глазками, чтобы отличить от более сложно устроенных глаз, содержащих специализированные оптические элементы. Фоторецепторные клетки медуз биполярные по форме. Их апикальный конец несет реснички, с характерным фибриллярным аппаратом 9+2. В свою очередь реснички, как и сама апикальная мембрана, могут образовывать микровиллярные отростки. Аксон, берущий начало от базальной части фоторецептора, образует контакты на вставочных нейронах [9, 10]. Вероятно, взаимодействие осуществляется также и между рецепторными клетками сетчатки гидро- и кубомедуз через синаптические контакты различных типов [9, 11, 12, 13, 14, 15, 16]. Клетки, содержащие гранулы экранирующего пигмента меланина, образуют микровиллярные выросты, которые у некоторых видов достаточно велики и переплетаются с таковыми фоторецепторов [9].

Сцифомедузы одного и того же рода могут отличаться по признаку наличия глазков. Глазки некоторых медуз отрядов Semaeostomeae и Rhizostomeae находятся в краевом сенсорном органе [17]. У Aurelia aurita каждый ропалий несет по два глазка: плоский эктодермальный на аборальной стороне и меньший по размерам чашевидный - на оральной. Аборальные глазки присутствуют на ропалиях Cassiopea xamachana. Фотосенсорная функция глазков подтверждена, по крайней мере, у A.aurita регистрацией их электрических реакций на освещение [18]. В чашевидных пигментированных глазках Nausithoe punctata и Paraphyllina intermedia есть хрусталик [17], что дает право на применение к ним понятия «глаз».

У ставромедуз пигментные точки можно обнаружить на оральной стороне полипов рода Stylocoronella. У S. riedly каждый из 24 глазков состоит из 7-9 клеток, несущих ресничку, которые соседствуют с 1-4 пигментными клетками. И хотя внятной реакции на свет у этой медузы не наблюдали, все же светочувствительная функция этого органа считается наиболее вероятной [19].

У гидромедуз в ряду встречающихся глазков можно проследить усложнение структуры [8]. Так, у Leuckartiara octona находящийся на каждом щупальце глазок представляет группу светочувствительных клеток, соседствующих в одной плоскости с пигментными. У Bougainvillia principis площадь, занятая такими клетками, имеет форму чашеобразного углубления, заполненная тонковолокнистым материалом. В эту полость проникают апикальные отростки фоторецепторных клеток, несущие реснички. Сходное строение имеют глазки медуз Sarsia tubulosa [14], Polyorchis penicillatus [15, 20], Spirocodon saltatrix [12] и Nemopsis doflein [13]. У медузы Tiaropsis multicirrata пигментный бокал сформирован соответствующими клетками эндодермы, и в его полость проникают реснички фоторецепторных клеток эктодермы. Таким образом, пигментные и рецепторные клетки глазка этой медузы разделены мезоглеей. Более того, если отростки светочувствительных клеток глазков L. octona и B. principis направлены навстречу световому потоку (т.е. сетчатка неинвертированная), то у T. multicirrata они направлены вглубь пигментной ямки, формируя инвертированную сетчатку. У B. principis мембрана, покрывающая реснички, которых может быть несколько у одной рецепторной клетки, образует микровиллы [8].

Наиболее сложно устроена система органов зрения у кубомедуз, сетчатка глаза которых может содержать около 11 000 фоторецепторов [21]. Например, у Chiropsella bronzie каждый из четырех ропалиев несет по два различающихся размерами глаза с роговицей, хрусталиком, а также два щелевидных глазка и глазные ямки [22]. Таким образом, каждая особь располагает двадцатью четырьмя (!) светочувствительными органами. Более крупный нижний глаз направлен в пространство под куполом, а расположенный выше более мелкий «смотрит» на его вершину.

Нижний глаз имеет форму бокала с суженным входным отверстием (зрачком), закрытым однослойной роговицей. Хрусталик в форме слегка сплюснутой сферы расположен в центре кривизны сетчатки. Узкое пространство между хрусталиком и сетчаткой заполнено неклеточным веществом. Диаметр зрачка, сформированного краями пигментированной сетчатки, изменяется в зависимости от уровня освещения. Неинвертированная сетчатка состоит из цилиарных фоторецепторов и пигментных клеток. Пигментные клетки располагаются между рецепторными и содержат гранулы двух типов: белые и темные. При изменении освещенности происходит миграция только гранул темного пигмента. Верхний глаз состоит из тех же частей, что и нижней, но есть отличия. Хрусталик эллипсоидной формы практически прилегает к сетчатке, которая состоит только из рецепторных цилиарных клеток с гранулами экранирующего пигмента. Диаметр зрачка фиксирован. Сверху над глазом находится скопление крупных шаровидных клеток, которое рассевает свет, приходящий с тыльной стороны ропалия.

Парные глазки имеют существенно меньшие размеры и входными отверстиями ориентированы внутрь купола, располагаясь между большим и малым глазами по обе стороны от них: щелевидные глазки - большого, а ямки - малого глаза. Каждый щелевой глазок включает пигментные клетки и около 200-240 цилиарных фоторецепторов, как содержащих гранулы пигмента, так и лишенных его. Его полость заполнена прозрачными клетками, содержимое которых незначительно преломляет световые лучи и не формирует изображение на фоторецепторах. Глазные ямки представляют собой углубление, сформированное из примерно трех сотен пигментированных цилиарных рецепторных клеток [23]. Похожее устройство с некоторыми отличиями в деталях имеет система органов зрения у Caribdea marsupialis [10] и Tripedalia cystophora [24].

Диоптрический аппарат. Среди известных гидромедуз хрусталик есть у Cladonema radiatum. Он представляет собой неклеточное образование, формирующееся в онтогенезе из фрагментов цитоплазмы пигментных клеток, и содержит белок, аналогичный кристаллику позвоночных животных [25]. Оптические свойства этого хрусталика не исследованы, но его форма и расположение дают основание для вывода о невозможности фокусировать световые лучи в пределах сетчатки.

По существу, о специализированном диоптрическом аппарате можно говорить только применительно к глазу кубомедуз. Хрусталики C.marsupialis и T.cystophora имеют клеточное строение и содержат белки семейства кристаллинов, а также большое количество гомогенной цитоплазмы. Один из кристаллинов имеет молекулярное сходство с таковыми других животных. По-видимому, эти белки выполняют несколько функций, так как кодирующие их молекулы РНК выявлены в тканях медуз за пределами глаза [26].

Вещество хрусталика распределено так, что создается радиальный градиент показателя преломления [27]. Это позволяет компенсировать аберрацию и улучшать качество изображения, создаваемого сферической линзой. Такой способ оптической коррекции присутствует у большинства гидробионтов, имеющих твердые сферические хрусталики, таких как рыбы [28] и моллюски [29]. Градиент показателя преломления хрусталиков T. cystophora позволяет почти полностью устранить сферическую аберрацию в хрусталике малого верхнего глаза. Аберрация хрусталика большого нижнего глаза с подвижной апертурой скомпенсирована лишь частично [30]. Однако в обоих глазах точка главного фокуса располагается вне пределов хрусталика. То же справедливо и для глаза C.bronzie [22]. Таким образом, анатомическая структура глаза кубомедуз не позволяет использовать все достижения его оптической системы с точки зрения пространственного разрешения зрения. Однако, возможно, что такое устройство оптической системы глаза в целом создает своеобразный фильтр, позволяющий медузе игнорировать мелкие объекты. Влияние хроматической аберрации невелико из-за монохромности зрения медуз [31].

Зрительное поведение. Перемещающиеся свободно медузы демонстрируют активные формы поведения (питание, навигация, размножение), но роль органов зрения в этих процессах остается малоисследованной [32]. Установлено, что они имеют большое значение для обнаружения и избегания препятствий медузами T.cystophora и C.bronzie [23].

Светочувствительный пигмент. Кривые спектральной чувствительности хорошо совпадают со спектрами абсорбции А1-родопсина колбочек с небольшими вариациями положения максимумов: около 500 нм у T.cystophora, Chiropsalmus sp. [31, 33] и C.bronzie [34] и 510 нм у C.marsupialis [35]. Присутствие опсина (и, очевидно, родопсина) в сетчатке главных глаз и щелевидном глазке медузы C. marsupialis установлено иммунохимически [10]. Положительная реакция получена с антителами опсина палочек и некоторых колбочек рыбы рода Danio, но не с антителами мухи Drosophila. Тот факт, что реакция проходит с антителами нескольких родопсинов, может указывать на гетерогенность рецепторных клеток медуз. Однако у клеток сетчатки медузы T. сystophora дала положительные результаты только иммунохимическая реакция с опсином ультрафиолетового пигмента Danio [35].

Установлено присутствие сразу нескольких различных опсинов у гидромедуз: 18 у C.radiatum и 2 - у Podocoryne carnea, последняя из которых не имеет органов зрения. Гибридизацией in situ показано присутствие опсина не только в глазах C.radiautum, но также и в других частях тела медуз, например щупальцах и гонадах, осуществляя, вероятно, функцию светового контроля таких процессов, как созревание половых клеток. Методом максимального сходства установлено, что опсин медуз по своей молекулярной структуре ближе к пигменту цилиарных, нежели рабдомерных фоторецепторов [36].

Каскады фототрансдукции. Ключевую роль в этом процессе играют G-белки. Они активируют ферменты, катализирующие специфические биохимические реакции, конечным продуктом которых является изменение концентрации молекул, играющих роль внутриклеточных медиаторов. Эти вещества управляют состоянием ионных каналов, определяя величину электрического потенциала клетки. Сейчас известно, что в фоторецепторных клетках стрекающих реализуется два пути фототрансдукции через регуляцию внутриклеточной концентрации циклических форм нуклеотидов ГМФ и АМФ белками Go и Gs соответственно [37, 38]. Установлена локализация в сетчатке кубомедузы Carybdea rastonii опсина, белка Gs и цАМФ, концентрация которого увеличивается на свету [38]. Можно отметить сходство этих путей с механизмом фототрансдукции цилиарных клеток позвоночных и моллюсков в плане вовлечения в него циклического нуклеотида.

СОПОСТАВЛЕНИЕ ОСНОВНЫХ КОМПОНЕНТОВ СВЕТОВОЙ ЧУВСТВИТЕЛЬНОСТИ СЕТЧАТКИ РАЗНЫХ ГРУПП ЖИВОТНЫХ

По принципиальным чертам строения и деталям молекулярных процессов глаз медуз удивительно похож на орган зрения позвоночных животных. Можно указать на цилиарный тип фоторецепторов, клеточное строение хрусталика, вовлечение циклических нуклеотидов в механизм фототрансдукции и использование меланина как экранирующего пигмента. По этим же позициям он отличается от камерного глаза моллюсков, содержащего микровиллярные фоторецепторы, неклеточный хрусталик, инозитол-фосфатный путь преобразования сигнала, омохромы в качестве экранирующего пигмента. К тому же иммунохимические исследования дают основания полагать, что молекулярная структура книдопсинов ближе к c-опсинам позвоночных, чем к r-опсинам моллюсков и членистоногих. Вероятно, разделение опсинов, как и формирование клеточной структуры фоторецепторов, произошло ранее расхождения ветвей развития животных с радиальной и билатеральной симметрией тела [39]. Сложившиеся у их общих предков комплексы генов, кодирующих различные структурные и функциональные элементы глаза, в частности гены семейства Pax, могли стать основой неоднократного появления в ходе эволюции различных конструктивных решений [40, 41]. Примером такой комбинаторики отчасти могут быть различающиеся по своей сложности светочувствительные органы кубомедуз. Таким образом, опыт изучения фоторецепции стрекающих показывает, что оптическое устройство глаза формировалось в филогенезе независимо от цитологического типа рецепторов, молекулярной структуры опсина, а также связанного с ним G-белка и каскада фототрансдукции. В то же время представляется, что цитологический тип фоторецепторной клетки связан с молекулярным строением светочувствительного пигмента. Очевидно, что соответствующие разным типам фоторецепторов и молекулярных процессов гены не были утрачены в ходе эволюции и в ряде случаев могут экспрессироваться в одном и том же организме. Свидетельством тому является присутствие в организме некоторых животных фоторецепторов обоих типов. Например, у кольчатых червей рабдомерные фоторецепторы находятся в сетчатке, а цилиарные с c-опсином - в центральных ганглиях [42, 43]. Фоторецепторы двух типов образуют различные части сетчатки мантийных глаз двустворчатых моллюсков [44]. Следует отметить, что общая картина фоторецепторного процесса у стрекающих пока еще содержит много проблемных вопросов, исследование которых может дать неожиданные результаты, важные для понимания процессов онто- и филогенетического развития органов зрения.

СПИСОК ИСПОЛЬЗОВАННЫХ ЛИТЕРАТУРНЫХ ИСТОЧНИКОВ

Land M.F. Animal eyes / M.F.Land, D.-E.Nilsson. Oxford,UK: Oxford University Press, 2002. - 221 p.

Fernald R.D. Casting a genetic light on the evolution of eyes / R.D.Fernald // Science. - 2006. - V.313. - P.1914-1918.

Land M.F. Optics and vision in invertebrates / M.F.Land // Handbook of sensory physiology. Ed. H.Autrum / Springer. - Berlin, 1981. - V.VII/6B. - P.471-592.

Salvini-Plawen L. On the evolution of photoreceptors and eyes / L.von Salvini-Plawen, E.Mayr // Evolutionary Biology. - 1977. - V.10. - P.207-263.

Salvini-Plawen L. Photoreception and the polyphyletic evolution of photoreceptors (with special reference to Mollusca) / Luitfried von Salvini-Plawen // American Malacological Bulletin. - 2008. - V 26(1-2). - P.83-100.

Nilsson D.-E. Optic and evolution of the compound eye / D.E.Nilsson // Facets of vision. Eds. D.G.Stavenga, R.C.Hardie / Springer. - Berlin, 1989 - P.30-73.

Gehring W.J. Historical perspective on the development and evolution of eyes and photoreceptors / Walter J.Gehring // Int.J.Dev.Biol.-2004. - V.48. -P.707-717.

Singla C.L. Ocelli of hydromedusae / C.L.Singla / Cell Tiss.Res. - 1974. - V.49. P.413-429.

Martin V.J. Photoreceptors of cnidarians. / Vicki J.Martin // Can.J.Zool.- 2002. - V.80. - P.1703-1722.

Martin V.J. Photoreceptors of cubozoan jellyfish / Vicki J.Martin // Hydrobiologia. - 2004. - V.530/531. - P.135-144.

Yamasu T. Fine structure of complex ocelli of a cubomedusan, Tamoya bursaria Haeckel / Yamasu T, Yoshida M. // Cell Tissue Res. - 1976. - V.170. - Iss.3. - P.325-339.

Toh Y. Fine structure of the ocellus of the hydromedusan, Spirocodon saltatrix. I. Receptor cells / Yoshihiro Toh, Masao Yoshida, Hideki Tateda // J.Ultrastruct. Res. - 1979. - V.68. - Iss.3. - P.341-352.

Yamamoto M. Fine structure of ocelli of an anthomedusan, Nemopsis dofleini, with special reference to synaptic organization / Masamichi Yamamoto, M. Yoshida // Zoomorphology. - 1980. - V.96. - P.169-181.

Singla C.L. Fine structure of the ocellus of Sarsia tubulosa (Hydrozoa, Anthomedusae) / C.L.Singla, C.Weber / Zoomorphology. - 1982. - V.100. - P.11-22.

Singla C.L. Fine structure of the ocelli of Polyorchis penicillatus (Hydrozoa, Anthomedusae) / C.L.Singla, C.Weber // Zoomorphology. - 1982. - V.100. - P.117-129.

Gray G.C. Ultrastructure of the retinal synapses in Cubozoans / G.Clark Gray, Vicki J.Martin, Richard A.Satterlie // Biol.Bull. - 2009. - V.217. - P.35-49.

Arai M.N. A functional biology of Scyphozoa / Mary N. Arai. - London: Chapman and Hall, 1997. - 316p.

Yamashita T. Das Aktionspotential der Sinneskorper (Randkorper) der Meduse Aurelia aurita / T.Yamashita // Z.Biol. - 1957. - Bd.109. - S.116-122.

Blumer M.J.F. Ocelli in Cnidaria polyp: the ultrastructure of the pigment spots in Stylocoronella riedli (Scyphozoa, Stauromedusae) / Michael J.F.Blumer, Luitfried v.Salvini-Plawen, Reihard Kikinger, Thomas Bьchinger // Zoomorphology. - 1995.- V.115. - P.221-227.

Eakin R.M. Fine structure of photoreceptors in the hydromedusan, Polyorchis penicillatus // R.M.Eakin, J.A.Westfall / Proc.Natl.Acad.Sci.USA. - 1962. - V.48. - P.826-833.

Pearse J.B. Vision in cubomedusan jellyfishes // John S.Pearse, Vicki B.Pearse // Science. - 1978. - V.199. - P.458.

O'Connor M. Structure and optics of the eyes of the box jellyfish Chiropsella bronzie / Megan O'Connor, Anders Garm, Dan-E.Nilsson // J.Comp.Physiol. A. - 2009. - V.195. - P.557-569.

Garm A. Visually guided obstacle avoidance in the box jellyfish Tripedalia cystophora and Chiropsella bronzie / A.Garm, M.O'Connor, L.Parkefelt, D.-E. Nilsson // J.Exp.Biol. - 2007. - V.210. - P.3616-3623.

Garm A. Unique structure and optics of the lesser eyes of the box jellyfish Tripedalia cystophora/ A.Garm, F.Andersson, Dan-E.Nilsson // Vision Research - 2008. - V.48. - P.1061-1073.

Weber C. Structure, histochemistry, ontogenetic development, and regeneration of the ocellus of Cladonema radiatum Dujardin (Cnidaria, Hydrozoa, Anthomedusae) / C.Weber // J.Morphol. - 1981.-V.167.-P.313-331.

Piatigorsky J. Cubozoan jellyfish: an Evo/Devo model for eyes and other sensory systems / Joram Piatigorsky, Zbynek Kozmik // Int.J.Dev.Biol. - 2004. - V.48. - P.719-729.

Piatigorsky J. The cellular eye lens and crystallins of cubomedusan jellyfish / Joram Piatigorsky, Joseph Horwitz, Toichiro Kuwabara, Carles E.Cutress // J.Comp.Physiol. A. - 1989. - V.164. - P.577-587.

Krцger R.H. Lens optical properties in the eyes of large marine predatory teleosts / Ronald H. H. Krцger, Kerstin A. Fritsches, Eric J. Warrant // J.Comp.Physiol A. - 2009. - V.195. - P.175-182.

Sivak J.G. Optical properties of a cephalopod eye (The short finned squid, Illex illecebrosus) / J.G.Sivak // J.Comp.Physiol.- 1982. - V.147. - P.323-327.

Nilsson D.-E. Advanced optics in a jellyfish eye / Dan-E.Nilsson, Lars Gislen, Melissa M. Coates, Charlotta Skogh, AndersGarm // Nature. - 2005. - V.435. - P.201-205.

Garm A. The lens eyes of the box jellyfish Tripedalia cystophora and Chiropsalmus sp. are slow and color-blind / A. Garm, M.M.Coates, R.Gad, J.Seymour, D. -E.Nilsson // J.Comp.Physiol. A. - 2007. - V.193. - P.547-557.

Coates M.M. Visual Ecology and Functional Morphology of Cubozoa (Cnidaria) / Melissa M.Coates // Integr.Comp.Biol. -2003. -V.43. -P.542-548.

Coates M.M. The spectral sensitivity of the lens eyes of a box jellyfish, Tripedalia cystophora (Conant) / Melissa M.Coates, Anders Garm, Jamie C.Theobald , Stuart H.Thompson, Dan-Eric Nilsson // J.Exp.Biol. - 2006. - V.209. - P.3758-3765.

O'Connor M. The spectral sensitivity of the lens eyes of a box jellyfish, Chiropsella bronzie / Megan O'Connor, Anders Garm, Justin N.Marshall, Nathan S.Hart, Peter Ekstrцm, Charlotta Skogh, Dan-Eric Nilsson // Proc.R.Soc. B - 2010. - V.277. - P.1843-1848.

Ekstrцm P. Immunohistochemical evidence for multiple photosystems in box jellyfish / Peter Ekstrцm, Anders Garm, Jonas Pеlsson, Thomas S.Vihtelic, Dan-Eric Nilsson // Cell Tissue Res.- 2008. - V.333. - P.115-124.

Suga H. Evolution and functional diversity of jellyfish opsins / Hiroshi Suga, Volker Schmid, Walter J.Gehring // Current Biology. - 2008. - V.18. -P.51-55.

Kozmik Z. Assembly of the cnidarian camera-type eye from vertebrate-like components / Zbynek Kozmik, JanaRuzickova, Kristyna Jonasova,Yoshifumi Matsumoto, Pavel Vopalensky, Iryna Kozmikova, Hynek Strnad, Shoji Kawamura, Joram Piatigorsky, Vaclav Paces, Cestmir Vlcek // Proc.Nat.Akad.Sci.USA. - 2008. - V.105. - No26. - P.8989-8993.

Koyanagi M. Jellyfish vision starts with cAMP signaling mediated by opsin-Gs cascade / Mitsumasa Koyanagi, Kosuke Takano, Hisao Tsukamoto, Kohzoh Ohtsu, Fumio Tokunaga, Akihisa Terakita // Proc.Nat.Akad.Sci.USA. - 2008. - V.105. - No40. - P.15576-15580.

Shichida Y. Evolution of opsins and phototransduction / Yoshinori Shichida, Take Matsuyama // Phil. Trans. R. Soc. B - 2009 - V.364. - P.2881-2895.

Grцger H. Characterization and expression analysis of an ancestor-type Pax gene in the hydrozoan jellyfish Podocoryne carnea / Hans Grцger, Patrick Callaerts, Walter J.Gehring, Volker Schmid // Mech Dev. - 2000. - V.94. - Iss.1-2. - P.157-169.

Vopalensky P. Eye evolution: common use and independent recruitment of genetic components // Pavel Vopalensky, Zbynek Kozmik // Phil.Trans.R.Soc. B. - 2009. - V.364. - P.2819-2832.

Arendt D. Ciliary photoreceptors with a vertebrate-type opsin in an invertebrate brain / Detlev Arendt,. Kristin Tessmar-Raible, Heidi Snym, Adriaan W.Dorresteijn, Joachim Wittbrodt // Science. - 2004. - V.306. - P.869-871.

Purschke G. Photoreceptor cells and eyes in Annelida / Gьnter Purschke, Detlev Arendt, Harald Hausen, Monika C.M.Mьller // Arthrop.Struct.Dev. - 2006. - V.35. - Iss.4. - P.211-230.

McReynolds J.S. Photoreceptor potentials of opposite polarity in the eye of the scallop, Pecten irradians / John S.McReynolds, A.L.F.Gorman // J.Gen.Physiol. - 1970. - V.56. - No3. - P.376-391.

Размещено на Allbest.ru