Фізіологія, біохімія, клітинна та молекулярна біологія рослин Plant Physiology, Biochemistry, Cell and Molecular Biology

• надлишок світлової енергії, УФ-В

• забруднення важкими металами

• низькі температури

Дезактивація вільних радикалів і АФК

Рис. 5. Схема індукції накопичення поліфенолів у водних рослин під впливом біотичних і абіотичних факторів

Роль поліфенольних сполук у захисті рослин від оксидативного стресу

Фенілпропаноїди є універсальними компонентами рослинних тканин і виконують безліч важливих функцій таких, як забезпечення рослин структурними компонентами, пігментами і сигнальними молекулами, а також захист від біотичних і абіотичних стресів (Weisshaar, Jenkins, 1998). Флавоноїди як продукти фотосинтезу за системою прямих і зворотних зв'язків здатні впливати на процес трансформації сонячної енергії (Muzafarov et al., 1986; Wilson et al., 2001). Одна з основних функцій флавоноїдів -- їхня участь у захисті рослин від оксидативного пошкодження, спричиненого дією ксенобіотиків, іонів важких металів або інших біотичних і абіотичних чинників (рис. 5).

Чисельні експерименти in vitro довели, що фенольні сполуки належать до основних складових антиоксидантного потенціалу рослин (Rice-Evans et al., 1997). Запропоновано багато механізмів для пояснення протекторної ролі поліфенолів і їхньої участі в запобіганні окислювальному стресу та генерації активних форм кисню й нітрогену (АФК і АФН) in vitro та in vivo. Найбільш прийнятним механізмом вважають дезактивацію вільніх радікалів (Perron, Brumaghim, 2009), згідно з яким поліфеноли здатні дезактивувати АФК/АФН, (*OH, O2^-, NO^ або OONO-), запобігаючи пошкодженню біомолекул чи утворенню більш агресивних форм АФК.

Антиоксидантна дія поліфенолів проявляється також у пригніченні перекисного окислення ліпідів шляхом захоплення ліпідних алкоксильних радикалів, які утворюються при розкладанні ліпідних гідропероксидів (LOOH) за наявності іонів металів. Ця активність залежить від структури молекул, а також кількості й положення гідроксильних груп у молекулах.

Поліфеноли мають ідеальну структуру для поглинання вільних радикалів і є більш ефективними антиоксидантами in vitro, ніж вітаміни Е і С. Крім того, за наявності поліфенолів додатково пригнічується супероксид-залежна реакція Фентона, яка є найважливішим джерелом АФК (Rice-Evans et al., 1997).

Поліфеноли також функціонують як антиоксиданти через вплив на плазматичні мембрани, фактори транскрипції й активність рослинних ферментів за природних умов. Перетворення АФК на нешкідливі кінцеві продукти відбувається за участі таких антиоксидантних ензимів, як пероксидази, каталази й супероксиддисмутази та різноманітні метаболіти фенольної природи (Larue et al., 2010).

Оскільки флавоноїди локалізуються переважно у вакуолі, навряд чи вони беруть участь у захопленні активних форм кисню, що утворюються в хлоропластах і мітохондріях при транспорті електронів. На відміну від інших активних форм кисню, перекис водню є стабільним продуктом, здатним дифундувати через мембрани. Детоксикація водню у вакуолях відбувається за участі флавоноїдів і пероксидазив (Pourcel et al., 2007):

2FlavOH + H₂O₂ ^ 2FlavO* + 2H₂O.

Утворений феноксильний радикал флавоноїду (FlavO*) здатний взаємодіяти з аскорбіновою кислотою (AsA) з утворенням радикала монодегідроа- скорбінової кислоти (MDA*):

2FlavO* + 2AsA ^ 2FlavOH + 2MDA*.

У свою чергу, MDA* неензиматічним шляхом розпадається на AsA та DHA:

2MDA* ^ AsA + DHA.

В окисленні флавоноїдів, крім пероксидази (КФ 1.11.1.7), беруть участь ще два основних ензими -- лакказа (КФ 1.10.3.2) і катехіноксидаза (КФ 1.10.3.1), які відносяться до категорії поліфе- нолоксидаз (КФ 1.14.18.1). Флавоноїди за участі поліфенолоксидаз і пероксидаз окислюються до високоактивних семіхінонів і хінонів, які надалі вступають у неензиматичні реакції з амінокислотами, білками та іншим поліфенолами, які не можуть бути окислені ензиматично. Під час цих процесів формуються складні гетерогенні полімерні сполуки, зокрема дубильні речовини, які захищають тканини рослин від гниття в місцях механічного пошкодження (Duran, Esposito, 2000).

У здорових молодих клітин ензими та їхні субстрати локалізовані в різних субклітинних компартментах або навіть у різних (але суміжних) тканинах. Тому реакція окислення відбувається тільки після старіння або стресових навантажень (наприклад, атаки патогена чи механічному пошкодженні), які призводять до дезорганізації клітин або тканин, ініціюючи декомпартменталізацію (руйнування біологічних бар'єрів між ензимами й субстратами). У вакуолях секвестровані антоціани, флавани-3-ол мономери, фенілкарбонові кислоти та глікозильовані флавоноли (Pourcel et al., 2007). Катехіноксидаза локалізована в пластидах, а більшість лакказ є секреторними білками. Перок- сидази класифікуються відповідно до їхньої внутрішньоклітинної локалізації. Клас I є внутрішньоклітинним, а ензим класу III після глікозилювання надходить до апопласту. Це вказує на важливість компартменталізації ензимів під час контролю фізіологічних процесів, залежно від зміни факторів навколишнього середовища. Так, у живих клітин перикарпу ензим і субстрат локалізовані в різних клітинах, але з визріванням стручків і висиханням насіння вони звільняються і взаємодіють, утворюючи дубильні сполуки.

Роль поліфенольних сполук у відповіді рослин на стрес

Більшість широкопоширених глікозидів флавонів і флавонолів синтезуються без будь-яких видимих подразників, що забезпечує підтримку основних структур цих речовин. Проте стресові чинники такі, як дефіцит поживних речовин, висока інтенсивність світла, забруднення середовища чи його підвищена кислотність (Polishchuck et al., 2016) сприяють збільшенню накопичення флавоноїдів, тоді як температура впливає на тип таких, що синтезуються. Накопичення антоціанів, наприклад, індукується цими зовнішніми сигналами (Kovinich et al., 2015).

Феноли, як відомо, беруть участь у захисті рослин від патогенів і проти поїдання травоїдними тваринами (Lodge 1991; Vhrgeer, Van der Velde, 1997). Відповідно до наведених даних, плаваючі й надводні листки краще захищені фенолами, ніж занурені. Можливо, це пояснюється тим, що перші більш уразливі, оскільки підлягають нападу з боку травоїдних тварин і патогенних мікроорганізмів, які живуть у воді, на її поверхні або вище.

Значення поліфенолів у захисті рослин від пошкодження УФ-випромінюванням

Феноли ефективно поглинають ультрафіолетове випромінювання в діапазоні 280--315 нм (УФ-B) і беруть участь у природному захисті листків від нього. Встановлено, що у листках наземних рослин при зростанні інтенсивності УФ-В підвищується рівень фенольних сполук і дубильних речовин (Lois, 1994; Ryan et al., 2002).

За природних умов УФ-В майже не проникає крізь водний шар через наявність у воді розчинних форм неорганічного вуглецю Сн (СО₂; НСО₃^2-; Н₂СО₃), які поглинають УФ-В у верхніх шарах водойми (Markham et al., 1998). Проникнення УФ-B сильно зростає, коли рівень Сн стає занадто низьким.

Отже, занурені макрофіти є менш доступні для сонячного УФ-В опромінення і, таким чином, потребують меншого захисту, ніж макрофіти із надводними або плаваючими листками.

Задля меншої уразливості до пошкодження травоїдними тваринами, патогенними мікроорганізмами та УФ-B радіацією занурені листки вегетують при низькій інтенсивності світла, що негативно впливає на синтез поліфенолів. Так, у затінених листках Nymphaea alba та Nuphar lutea вміст фенольних сполук був набагато менший (Vfergeer, Van der Velde, 1997), і вони більш уражалися інфекціями, викликаними грибами, ніж повністю відкриті листки.

Флавоноїди -- компоненти хімічного захисту рослин

Складні механізми захисту рослин від шкідливого впливу ксенобіотиків часто розглядаються з позицій концепції "зеленої печінки", подібно до ролі печінки в детоксикації різноманітних речовин в організмі тварин (Sandermann, 1994). Згідно до концепції, у метаболізмі ксенобіотиків у ризосфері бере участь не лише коренево-асоційована мікрофлора й фауна, а й ендогенні метаболічні системи рослини. Якщо коротко, метаболізм ксенобіотиків у рослин характеризується трьома істотними фазами (Sandermann, 1994). Спочатку (фаза I) хімічні речовини перетворюються за участі ензимів, таких як пероксидаза й цитохром-Р450-монооксигеназа. Фаза I відбувається в позаклітинному просторі, в ризосфері, за участі оксидоредуктаз і гідролаз, які перетворюють ксено- біотики, щоб полегшити їхнє поглинання в клітини. Фаза II складається з дезинтоксикації внаслідок реакції кон'югації. Фаза III є результатом клітинної компартменталізаціі та секвестрування речовин (Wang et al., 2009). Крім того, в рослинах наявні внутрішньоклітинні механізми, які можуть включати дезактивацію хімічно активних форм кисню (АФК), які часто утворюються в присутності ксенобіотиків (Perron, Brumaghim, 2009).

Флавоноїди, пов'язані із хімічним захистом, поділяються на дві групи: конститутивні та індуковані сполуки. Останні синтезуються рослинами внаслідок механічних травм, інфекцій або стресу. Вони також можуть бути синтезовані конститутивно, але їхній біосинтез часто посилюється під впливом кількох видів стресу. Деякі поліфенольні сполуки (наприклад, фітоалексини) можуть утворюватися тільки після патогенної інфекції або декількох видів стресу.

Флавоноїди також беруть участь у симбіотичному зв'язку між коренями рослин і Rizobium sp. та у привабленні запилювачів (Harborne, Williams, 2000). Однак повністю їхнє функціональне значення в захисті водних рослин від патогенів, а також хребетних і безхребетних травоїдних тварин досі не з'ясовано (Vfergeer, Van der Vfelde, 1997).

Експериментально доведено, що екстракти Elodea nuttallii, яка містить лютеолін-7-О-диглю- куронід, апігенін-7-O-диглюкуронід і хризоерітол- 7-O-диглюкуронід, відлякують личинок метелика Acentria ephemerella (Denis & Schiffermuller, 1775) від листків. При цьому споживання рослин з екстрактами елодеї пригнічувало ріст і виживання особин Acentria Stephens, 1829. Хімічний захист Е. nuttallii, таким чином, відіграє екологічно відповідальну роль у цій водній системі рослини--фітофаги (Singer et al., 2003).

Фенольні сполуки макрофітів здатні пригнічувати ріст токсичних ціанобактерій (Gao et al., 2011). Так, чотири фенольні сполуки у рослин Hydrilla verticillata та Vallisneria spiralis (ванілінова, прото- катехова, ферулова та кавова кислоти) залежно від їхнього співвідношення в суміші проявляють адитивну та синергетичну дії при інгібуванні зростання макрофіту Microcystis aeruginosa. Ці результати вказують на те, що рослини H. verticillata й V. spiralis можуть виділяти деякі фенольні сполуки, які пригнічують ріст М. aeruginosa і можуть бути важливим аллелопатичним прикладом занурених макрофітів, що уповільнюють ріст токсичних ціанобактерій у природних водних екосистемах (Gao et al., 2011).

Хоча толерантність травоїдних тварин до фенольних сполук може бути різною, кореляційний аналіз показав, що травоїдні тварини уникають поїдання макрофітів з високим вмістом флавоноїдів (Lodge, 1991). Невелика кількість фітофагів живиться зануреними видами макрофітів. Однак, на відміну від поширеної точки зору про низьку поживну цінність водних рослин, багатьма дослідженнями доведено, що водна рослинність, як і наземна, є не менш поживно цінною (Newman, 1991; Elser et al., 2000).

Флавоноїди -- хелатори важких металів

Гідроксильні та карбоксильні групи поліфенолів здатні зв'язувати іони важких металів (ВМ), зокрема залізо й мідь (Jung et al., 2003; Dong et al., 2007). Здатність флавонолів поглинати важкі метали залежить від їхніх кислотно-основних властивостей (Sukhorukov et al., 1983), пов'язаних зі ступенем окислення фенілпропанового кільця (Muzafarov, Zolotareva, 1989).

Під впливом важких металів корені багатьох рослин виділяють велику кількість фенольних сполук (Winkel-Shirley, 2002), які можуть поглинатися іонами ВМ, що призводить до зниження концентрації агресивних іонних форм. Екскреція таких фенолів, які діють у якості хелатів, є механізмом детоксикації та захисту рослин (Wang et al., 2009) від шкідливої дії важких металів (Jung et al., 2003), що оточують кореневу систему в середовищі.

Існує небагато відомостей про вплив металів на метаболізм поліфенольних сполук у водних рослин. Поглинання іонів ВМ листками макрофітів може призвести до пошкодження фотосинтетичного апарату (Podorvanov et al., 2006; Zolotareva, 2007). А. Парида зі співавторами (Parida et al., 2002) висловили думку, що накопичення поліфенолів відіграє ключову роль у рослин під час стресу, індукованого іонами ВМ. При зростанні концентрації цинку в стічних водах збільшується вміст поліфенолів у листках прісноводної папороті Azolla caroliniana (Deval et al., 2012; Mane et al., 2012).

За наявності кадмію у водному середовищі в листках Myriophyllum heterophyllum Michx. і Potamogeton crispus L. зростає вміст іонів цього ВМ. При цьому зменшується рівень хлорофілу а, b і каротиноїдів (на 24 і 96 год) і збільшується концентрація антоціанів (Sivaci et al., 2008).

Прісноводні рослини з великим вмістом танінів є стійкими до надлишку важких металів у середовищі внаслідок їхнього активного поглинання. Утворення комплексів з іонами ВМ або зв'язування Cr, Pb і Hg з поліфенолами спостерігали при дослідженні метанольних екстрактів поліфенолів із кореневища у рослин роду Nymphaea L. (Lavid et al., 2001).

Участь поліфенольних сполук у процесах фіторемедіації

Боротьба із забрудненням є великою проблемою нашого часу в зв'язку з різким збільшенням шкідливих викидів у навколишнє середовище, спричинене людською діяльністю. Серед них важкі метали й органічні хімічні речовини є основними токсичними компонентами стічних вод (Ikehata et al., 2005; Larue et al., 2010). Використання біологічного матеріалу при фітообробці або біоремедіаціі є перспективним для сталого контролю забруднення навколишнього середовища (Pilon-Smits, 2005; Gerhardt et al., 2009). Багаті на таніни, рослинні тканини характеризуються високою сорбційною здатністю і можуть слугувати фільтрами для очищення води.

Поглинання хімічних забруднювачів може здійснюватися у ветландах, засаджених макрофітами, а деякі прісноводні росини, наприклад Phragmites australis, Typha latifolia і Irispseudacorus L. уже ефективно використовують для очищення стічних вод (Amaya-Chavez et al., 2006; Bragato et al., 2006; Calheiros et al., 2007; Calheiros et al., 2008).

Макрофіти є придатними для очищення стічних вод переважно через їхню високу продуктивність і створення сприятливих умов для розвитку ґрунтових мікроорганізмів. При цьому особливе значення має коренева система макрофітів; вона взаємодіє з мікробними популяціями оточуючого середовища і стимулює їхній ріст внаслідок секреції біологічно активних речовин фенольної природи, які відіграють пряму й непряму роль у процесах фітореме- діації (Gerhardt et al., 2009; Wang et al., 2009; Khan et al., 2014).

Таксономічне значення флавоноїдів

Основні флавоноїди з'явилися у рослин близько 500 млн років тому, ймовірно у водоростей (Cooper- Driver, Bhattacharya, 1998), і, як і раніше, синтезуються в деяких мохів (Markham et al., 1998; Basile et al., 1999). Спочатку вони функціонували як хімічні посередники або УФ-протектори (Cooper- Driver, Bhattacharya, 1998). У вищих рослин розвинулися більш складні шляхи біосинтезу флавоноїдів з утворенням різноманітних структур, здатних виконувати додаткові функції.

Незалежно від фізіологічної моделі (базальної, індукційної виявлювальної або підсилювальної), за якою флавоноїди накопичуються, хімія цих речовин, вироблених рослинами, часто видо- або родоспеціфічна, що робить їх придатними для використання як хемотаксономічних маркерів (Harborne, Williams, 2000; Wollenweber et al., 2003). Це може бути корисним для визначення морфологічно пластичних видів, таксономічне положення яких часто спричинює плутанину в систематиці. Водні рослини можуть показати високу феноти- пічну пластичність, тому застосування фітохіміч- них даних для вирішення проблем систематики може бути вельми корисним. Хоча різноманітність флавоноїдів у листках занурених водних рослин, як правило, нижча, ніж у наземних або плаваючих на поверхні води листках рослин, хемотаксономічний аналіз на основі цих поліфенільних сполук можна використати як інструмент для визначення таких видів рослин. Розподіл флавоноїдів у різних видів рослин роду Elodea Michx. достатньо стабільний, але їхня відносна концентрація у різних видів змінна (Mues, 1983). На підставі визначення конкретних типів флавоноїдів у рослин роду Elodea вдалося ідентифікувати інвазивні макрофіти Elodea nuttallii та Е. сanadensis, які схожі за морфологією й важко розрізняються. Обидва види містять 7-О-диглю- куроніди флавонів лютеоліна, апігеніна і хризое- рітола, а також фенілкарбонові кислоти, подібно до кавової кислоти. Результати ідентифікації видів Elodea за співвідношенням між похідними апігеніна й хризоерітола повністю узгоджуються з даними молекулярної систематики, отриманими при аналізі поліморфізму нуклеотидних пар і довжини внутрішніх спейсерних участків ДНК (ITS); існування гібридів між видами не показано. Отримані дані свідчать, що уявлення про поширення E. nuttallii в Європі, які склалися, є заниженими (Gross et al., 2003; Erhard, Gross, 2005).

Pistia stratiotes L. містить велику кількість флавоноїдних глюкозидів подібних до віценіну й люцені- ну та їхніх похідних, присутні також сліди антоціанів: ціанідин-3-глюкозиду і лютеолін-7-глікозиду, моно-c-глікозилфлавонів, вітексину та орієнину (Zennie, McClure, 1977). На основі аналізу хімічного складу флавоноїдів P. stratiotes виявлено еволюційний зв'язок між ароїдними й підродиною Lemnoideae внаслідок подібних біохімічних реакцій, що ведуть до формування більшості флавоноїдів. Це узгоджується із концепцію, згідно до якої предком Lemnaceae можна вважати представників роду Pistia L. (Zennie, McClure, 1997).

Вміст поліфенольних сполук у макрофітів значно варіює залежно від виду і умов зростання. В надводних і плаваючих листках порівняно із зануреними концентрація поліфенолів є вищою, що пов'язано з прямим впливом сонячного світла, більшою вразливістю поверхневих органів до стресових впливів і поїдання фітофагами.

Поліфенольні сполуки синтезуються за стресових умов, забезпечуючи захист метаболітичних систем рослини від пошкоджуючої дії вільних радикалів, що утворюються внаслідок підвищенного вмісту в середовищі важких металів і ксенобіотіків.

Розподіл і склад флавоноїдів може бути вагомою таксономічною ознакою для деяких видів. Поліфенольні сполуки відіграють важливу роль у захисті водних рослин від патогенів, хребетних і безхребетних травоїдних, а також в інгібуванні росту токсичних ціанобактерій.

СПИСОК ПОСИЛАНЬ

Amaya-Chavez A., Martinez-Tabche L., Lopez-Lopez E., Galar-Martinez M. Methyl parathion toxicity to and removal efficiency by Typha latifolia in water and artificial sediments. Chemosphere, 2006, 63: 1124--1129.

Basile A., Giordano S., Lopez-Saez J.A., Castaldo Cobian- chi R. Antibacterial activity of pure flavonoids isolated from mosses. Phytochemistry, 1999, 52: 1479--1482.

Bauer N., Blaschke U., Beutler E., Gross E.M., Jenett- Siems K., Siems K., Hilt S. Seasonal and interannual dynamics of polyphenols in Myriophyllum verticillatum and their allelopathic activity on Anabaena variabilis. Aquat. Bot, 2009, 91(2): 110-116.

Boyd C.E. Freshwater plants: a potential source of protein. Econ. Bot, 1968, 22: 359-368.

Bragato C., Brix H., Malagoli M. Accumulation of nutrients and heavy metals in Phragmites australis (Cav.) Trin. ex Steudel and Bolboschoenus maritimus (L.) Palla in a constructed wetland of the Venice lagoon watershed. Environ. Pollut., 2006, 144: 967-975.

Buer C.S., Imin N., Djordjevic M.A. Flavonoids: new roles for old molecules. J. Integr. Plant Biol., 2010, 52(1): 98-111.

Calheiros C.S.C., Rangel A.O.S.S., Castro PM.L. Constructed wetland systems vegetated with different plants applied to the treatment of tannery wastewater. Water Res., 2007, 41: 1790-1798.

Calheiros C.S.C., Rangel A.O.S.S., Castro P.M.L. The effects of tannery wastewater on the development of different plant species and chromium accumulation in Phragmites australis. Arch. Environ. Contam. Toxicol., 2008, 55: 404-414.

Cao T, Xie P, Ni L., Wu A., Zhang M., Xu J. Relationships among the contents of total phenolics, soluble carbohydrate, and free amino acids of 15 aquatic macrophytes. J. Freshwat. Ecol., 2008, 23(2): 291-296.

Carpenter S.R., Lodge D.M. Effects of submersed macrophytes on ecosystem processes. Aquat. Bot., 1986, 26: 341-370.

Chai T.-T., Ooh K.-F., Quah Y, Wong F.-C. Edible freshwater macrophytes: a source of anticancer and antioxidative natural products, a mini review. Phytochem. Rev., 2015, 14: 443-457. doi: 10.1007/s11101-015-9399-z.

Chukina N.V. Strukturno-funktsionalnye pokazateli vysshikh vodnykh rastenii v svyazi s ikh ustoichivostyu: Cand. Sci. Diss. Abstract, Borok, 2010, 20 pp. [Чукина Н.В. Структурно-функциональные показатели высших водных растений в связи с их устойчивостью к загрязнению среды обитания: автореф. дис. ... канд. биол. наук: спец. 03.02.08 "Екологія", Борок, 2010, 25 с.].

Cooper-Driver G.A., Bhattacharya M. Role of phenolics in Plant evolution. Phytochemistry, 1998, 49: 1165-1174.

Deval C.G., Mane A.V., Joshi N.P, Saratale G.D. Phytoremediation potential of aquatic macrophyte Azolla caroliniana with references to zinc plating effluent. Emir. J. Food. Agricult., 2012, 24(3): 208-223.

Dixon R. Natural products and plant disease resistance. Nature, 2001, 411: 843-847.

Dong J., Mao WH., Zhang G.P., Wu F.B., Cai Y Root excretion and plant tolerance to cadmium toxicity, a review. Plant Soil Environ., 2007, 53(5): 193--200.

Duran N., Esposito E. Potential applications of oxidative enzymes and phenoloxidase -- like compounds in wastewater and soil treatment: a review Appl. Catal. B: Environ., 2000, 28: 83--99.

Elser J.J., Fagan WF., Denno R.F., Dobberfuhl D.R., Folarin A., Huberty A., Interlandi S., Kilham S.S., McCauly E., Schulz K.L., Siemann E.H., Sterner R.W Nutritional constraints in terrestrial and freshwater food webs. Nature, 2000, 408: 578--580.

Erhard D., Gross E. Do environmental factors influence composition of potential allelochemicals in the submersed freshwater macrophyte Elodea nuttallii (Hydrocharitaceae)? Verh. Int. Ver. Limnol., 2005, 29: 287-291.

Gao Y.N., Liu B.Y., Xu D., Zhou Q.H., Hu C.Y., Ge FJ., Zhang L.-P., Wu Z.B. Phenolic compounds exuded from two submerged freshwater macrophytes and their allelopathic effects on Microcystis aeruginosa. Pol. J. Environ. Stud., 2011, 20(5): 1153-1159.

Gerhardt K.E., Huang X.D., Glick B.R., Greenberg B.M. Phytoremediation and rhizoremediation of organic soil contaminants: potential and challenges. Plant Sci., 2009, 176(1): 20-30.

Gross E.M., Feldbaum C., Graf A. Epiphyte biomass and elemental composition on submersed macrophytes in shallow eutrophic lakes. Hydrobiologia, 2003, 506(1-3): 559-565.

Hadacek F. Secondary metabolites as plant traits: current assessment and future perspectives. Crit. Rev. Plant Sci., 2002, 21: 273-322.

Harborne J.B. Nature, distribution, and function of plant flavonoids. In: Plant flavonoids in biology and medicine: Biochemical, pharmacological, and structure -- activity relationships. Eds V. Cody, E.J. Middleton, J.B. Harborne, New York: Alan R. Liss, 1986, pp. 15-24.

Harborne J.B., Williams C.A. Advances in flavonoid research since 1992. Phytochemistry, 2000, 55: 481-504.

Ho Y.L., Huang S.S., Deng J.S., Lin Y.H., Chang Y.S., Huang G.J. In vitro antioxidant properties and total phenolic. Bot. Stud., 2012, 53: 55-66.

Jung C., Maeder V., Funk F., Frey B., Sticher H., Fros- sard E. Release of phenols from Lupinus albus L. roots exposed to Cu and their possible role in Cu detoxification. Plant Soil, 2003, 252: 301-312.

Ikehata K., Buchanan I.D., Pickard M.A., Smith D.W Purification, characterization and evaluation of extracellular peroxidase from two Coprinus species for aqueous phenol treatment. Biores. Technol., 2005, 96(16): 1758-1770.

Khan M.A., Marwat K.B., Gul B., Wahid F., Khan H., Hashim S. Pistia stratiotes L. (Araceae): Phytochemistry, use in medicines, phytoremediation, biogas and management options. Pak. J. Bot., 2014, 46(3): 851-860.

Kovinich N., Kayanja G., Chanoca A., Otegui M., Grote- wold E. Abiotic stresses induce different localizations of anthocyanins in Arabidopsis. Plant Signal. Behav., 2015, 10(7): e1027850.

Larue C., Korboulewsky N., Wang R., Mevy J.P. Depollution potential of three macrophytes: exudated, wall -bound and intracellular peroxidase activities plus intracellular phenol concentrations. Biores. Technol., 2010, 101(20): 7951-7957.

Lavid N., Schwartz A., Yarden O., Tel-Or E. The involvement of polyphenols and peroxidase acitivities in heavy metal accumulation by epidermal glands of waterlily (Nymphaeceaea). Planta, 2001, 212(3): 323-331.

Liu H.W, He L.Y., Gao J.M., Ma Y.B., Zhang X.M., Peng H., Chen J.J. Chemical constituents from the aquatic weed Pistia stratiotes. Chem. Nat. Comp., 2008, 44(2): 236-238.

Lodge D.M. Herbivory on freshwater macrophytes. Aquat. Bot., 1991, 41: 195-224.

Lois R. Accumulation of UV-absorbing flavonoids induced by UV-B radiation in Arabidopsis thaliana L. in mechanisms of UV-resistance in Arabidopsis. Planta, 1994, 194: 498-503.

Madsen T.V., Sand-Jensen K. Photosynthetic carbon assimilation in aquatic macrophytes. Aquat. Bot., 1991, 41: 5-40.

Markham K.R., Ryan K.G., Bloor S.J., Mitchell K.A. An increase in the luteolin:apigenin ratio in Marchantia polymorpha on UV-B enhancement. Phytochemistry, 1998, 48: 791-794.

Mane C.G., Joshi A.V., Saratale N.P. Phytoremediation potential of aquatic macrophyte Azolla caroliniana with references to zinc plating effluent. Emir. J. Food Agricult., 2012, 24(3): 208-223.

Mues R. Species specific flavone glucuronides in Elodea species. Biochem. Syst. Ecol., 1983, 11: 261-265

Muzafarov E.N., Ivanov B.N., Mal'yan A.N., Zolotareva E.K. Dependence of flavonol functions on their chemical structure in chloroplast energy reactions. Biochem. Physiol. Pflanz., 1986, 181(6): 381-390.

Muzafarov E.N., Zolotareva E.K. Uncoupling effect of hydroxycinnamic acid derivatives on pea chloroplasts. Biochem. Physiol. Pflanz., 1989, 184(5-6): 363-369.

Newman R.M. Herbivory and detritivory on freshwater macrophytes by invertebrates: a review. J. North Amer. Benthol. Soc., 1991, 10: 89-114.

Parida A., Das A., Das P. NaCl stress causes changes in photosynthetic pigments, proteins and other metabolic components in the leaves of a true mangrove, Bruguira perviflora, in hydroponic cultures. J. Plant. Biol., 2002, 45: 38-36.

Perron N.R., Brumaghim J.L. A review of the antioxidant mechanisms of polyphenol compounds related to iron binding. Cell Biochem. Biophys., 2009, 53(2): 75-100.

Pilon-Smits E. Phytoremediation. Annu. Rev. Plant Biol., 2005, 56: 15-39.

Podorvanov V.V., Polishchuk A.V., Zolotareva E.K. Effect of copper ions on the light-induced proton transfer in spinach chloroplasts. Biofizika, 2006, 52(6): 1049-1053.

Polishchuk O.V., Vodka M.V., Belyavskaya N.A., Kho- mochkin A.P., Zolotareva E.K. The effect of acid rain on ultrastructure and functional parameters of photosynthetic apparatus in Pea leaves. Cell and Tissue Biol., 2016, 10(3): 250-257.

Pollastri S., Tattini M. Flavonols: old compounds for old roles. Ann. Bot., 2011, mcr 234.

Pourcel L., Routaboul J.M., Cheynier V., Lepiniec L., Debeaujon I. Flavonoid oxidation in plants: from biochemical properties to physiological functions. Trends Plant Sci, 2007, 12(1): 29-36.

Rice-Evans C., Miller N., Paganga G. Antioxidant properties of phenolic compounds. Trends Plant Sci., 1997, 2(4): 152-159.

Ryan K.G., Ewald E.E., Swinny E., Markham K.R., Winefield C. Flavonoid gene expression and UV photoprotection in transgenic and mutant Petunia leaves. Phytochemistry, 2002, 59: 23-32.

Sandermann Jr.H. Higher plant metabolism of xenobiotics: the green liver concept. Pharmacogen. Genom., 1994, 4(5): 225-241.

Singer A.C., Crowley D.E., Thompson I.P. Secondary plant metabolites in phytoremediation and biotransformation. Trends Biotechnol., 2003, 21(3): 123-130.

Sivaci A., Elmas E., Gumu§ F., Sivaci E.R. Removal of cadmium by Myriophyllum heterophyllum Michx. and Potamogeton crispus L. and its effect on pigments and total phenolic compounds. Arch. Environ. Contam. Toxicol., 2008, 54(4): 612-618.

Smolders A.J.P., Vergeer L.H.T, Van der Velde G., Roe- lofs J .G.M. Phenolic contents of submerged, emergent and floating leaves of aquatic and semi-aquatic macrophyte species: why do they differ? Oikos, 2010, 91(2): 307-310.

Stafford H.A. Flavonoid evolution: an enzymic approach. Plant Physiol., 1991, 96(3): 680-685.

Sukhorukov B.I. Montrel M.M., Opanasenko V.K., Zolotareva E.K. The interaction of DNA with protons of the medium by the buffer capacity. Method Mol. Biol., 1983, 17(5): 822-830.

Vergeer L.H.T, Van der Velde G. Phenolic content of daylight-exposed and shaded floating leaves of water lilies (Nymphaeaceae) in relation to infection by fungi. Oecologia, 1997, 112: 481-484.

Wang C., Zhang S.H., Wang P.F., Hou J., Zhang WJ., Li W., Lin Z.P. The effect of excess Zn on mineral nutrition and antioxidative response in rapeseed seedlings. Chemosphere, 2009, 75: 1468-1476.

Weisshaar B., Jenkins G.I. Phenylpropanoid biosynthesis and its regulation. Curr. Opin. Plant Biol., 1998, 1(3): 251-257.

Wilson K.E., Thompson J.E., Huner N.P.A., Greenberg B.M. Effects of ultraviolet-A exposure on ultraviolet-B induced accumulation of specific flavonoids in Brassica napus. Photochem. Photobiol., 2001, 73(6): 678-684.

Winkel-Shirley B. Biosynthesis of flavonoids and effects of stress. Curr. Opin. Plant Biol., 2002, 5(3): 218-223.

Wollenweber E., Stevens J.F., Dorr M., Rozefelds A.C. Taxonomic significance of flavonoid variation in temperate species of Nothofagus. Phytochemistry, 2003, 62: 1125-1131.

Zennie TM., McClure J.W. The flavanoid chemistry of Pistia stratiotes L., and the origin of the Lemnaceae. Aquatic Bot., 1977, 3: 49-54.

Zolotareva E.K. The effect ofheavy metals on photosynthesis. Acta Physiol. Plantarum, 2007, 29(3): 31-40.

Размещено на Allbest.ru