Полиплоидное видообразование у азиатских зеленых жаб рода ешотез (bufonidae)

A. A. Kidov, K. A. Matushkina, L. Ya. Borkin, Yu. M. Rozanov

POLYPLOID SPECIATION IN ASIAN GREEN TOADS OF THE GENUS BUFOTES (BUFONIDAE)

Abstract.

Background. Being an interesting case of unusual reticulate evolution at the species level, polyploid speciation in Asian green toads of the genus Bufotes draws an attention of many researchers. The aim of the paper was to determine a sequence of events that could lead to origin of polyploid species in the genus.

Materials and methods. Two diploid species (B. latastii and B. sitibundus)were used for laboratory crosses. The present and past (the Last Glacial Maximum and the Last Interglacial) distributional models of species were performed using Maxent.

Results. Laboratory hybridization has shown that polyploids in an offspring can be obtained by crossing Fi hybrids between themselves and with their parental species. GIS models indicate that in the first half of the Pleistocene, distributional ranges of parental diploid species can form contact zones, giving rise to polyploid species.

Conclusions. A hypothesis of polyploid (reticular) speciation in the genus Bufotes is proposed.

Keywords: hybridization, polyploidy, evolution, amphibians, the Pleistocene, Central Asia.

Введение

Полиплоидия как кратное увеличение числа наборов хромосом в клетках организма наиболее часто встречается у растений и простейших, тогда как у животных это явление распространенно намного реже. Различают два типа полиплоидов. Автополиплоиды возникают за счет удвоения собственного генома, а аллополиплоиды - путем объединения геномов двух или более разных видов. В природе полиплоиды могут встречаться как единично (чаще всего триплоиды), так и формировать целые популяции. Существуют и полиплоидные виды, представленные только полиплоидными особями. Как правило, у позвоночных такие виды имеют гибридное происхождение и встречаются в составе диплоидно-полиплоидных комплексов, которые включают как полиплоидные, так и диплоидные (родительские по отношению к полиплоидным) виды. У амфибий известные полиплоидные виды всегда бисексуальны, т.е. состоят из самок и самцов, и могут быть представлены три-, тетра-, окто- и додекаплоидами [1].

Наиболее ярким примером диплоидно-полиплоидных комплексов являются зеленые жабы рода Bufotes. На данный момент этот род включают 16 описанных видов и 2 неописанные формы, среди которых выделяют 11 диплоидных, 4 триплоидных и 3 тетраплоидных вида [2-5]. Согласно генетическим данным [4, 6-7], все полиплоидные виды в этом роде являются гибридами (аллополиплоиды). По своему геномному составу они могут быть разделены на два гибридогенных комплекса (рис. 1). В первом из них (комплекс B. latastii х B. shaartuziensis) встречаются только триплоидные(Б. batu- rae, B. pseudoraddei, B. zamdaensis и B. zugmayeri), а во втором (комплекс latastii х B. turanensis) - только тетраплоидные виды (Б. oblongus, B. 8р. с хребта Большой Балхан в Туркменистане, B. pewzowi). Все виды в этих комплексах имеют преимущественно парапатрическое распространение и на границах своих ареалов лишь изредка могут встречаться совместно.

Хромосомный набор триплоидных видов включает два генома B. latas- Ш (Ь) и один геном B. shaartuziensis (8). Он может быть обозначен генетической формулой - ЬЬ[8], где геномы B. latastiiрекомбинируют между собой, а геном B. shaartuziensis, передающийся потомству клонально, обозначен квадратными скобками. У этих триплоидовмитохондриальный геном, передающийся по материнской линии, получен от B. shaartuziensis (рис. 1).

Хромосомные наборы тетраплоидных видов состоят из двух рекомбинирующих между собой геномов B. latastii и двух рекомбинирующих между собой геномов B. turanensis (Т). Они могут быть обозначены формулой ЬЬТТ. Все они обладают митохондриальным геномом B. turanensis.

а)

Рис. 1. СовременныеареалывидовкомплексовBufoteslatastii х В. Шалетії(а) и В. latastii х В. shaartuzieлsis(б): I - неописанныйтетраплоидный вид с хребта БольшойБалхан в Туркменистане; II - местанаходоктриплоидныхособей с предполагаемым генотипом ЬЬ[Т]; III - местонаходкитриплоидной особи с предполагаемым генотипом ЬБТ; IV - местанаходоктриплоидныхособей с предполагаемым генотипом ЬТТ

Полиплоидныевиды в родеВиЈо1ез,вероятно, возникли в первойполовинеплейстоцена [2, 7]. Ранее других, около 2,0 млн лет назад (далее МЛН), по-видимому, появилсяобщий предок триплоидныхвидовВ. рзеиСогаССе1 и В.гиртауеп.Позже (около 1,5 МЛН) возниклитетраплоидныевиды. ПоявлениетриплоидноговидаВ. ЬаШгаедатируетсяоколо 1,3 МЛН. Около 1,0 МЛН обособились друг от друга два триплоидныхвида, В. рзеи.с1огас1с1е1 и В. гир- тауеп.ВремявозникновенияВ. гатСаепзнпока не установлено, но его митохондриальный геном практически не отличается от такового у В. зЬааг1и- гёпэк и В. Ьаигае [4].

Цельюнашейработыбылоопределениепоследовательноститехсобытий, которые могли привести к возникновениюполиплоидныхвидов в родеВиЈо1ез. Для этогобылииспользованылабораторныеопыты по гибридизациивидов и построение ГИС-моделей ареалов.

Материалы и методы

Плоидностьвсехизученныхособейопределялась по размеругенома (количествуядерной ДНК в клетке), измеренному с помощьюпроточнойДНК-цитометрии [8]. В лабораторных условиях нами были проведены скрещивания между B. latastiiиз Индии и B. sitibundus(ближний родственник

B. turanensis)из Азербайджана. Условия содержания и разведения зеленых жаб в лабораторных условиях описаны ранее [9-10].

Нами для построения моделей ареалов по литературным данным и результатам собственных наблюдений были составлены списки мест находок всех видов, входящих в комплексы B. latastiiх B. shaartuziensisи B. latastiiх хB. turanensis(83 локалитетаB. baturae,68 - B. latastii,31 - B. oblongus, 533 - B. pewzowi, 40 - B. pseudoraddei, 46 - B. shaartuziensis, 413 - B. turanensis, 20 - B. zamdaensisи 20 - B. zugmayeri).

Помимо современного, были построены модели двух прошлых ареалов для трех родительских диплоидных видов. Это - последнее максимальное оледенение (CCSM4; около 22 тыс. лет назад) и последний интергляциал (120-140 тыс. лет назад). Для этого были использованы пакеты, состоящие из 19 биоклиматических слоев (bio1-19; разрешения 30 угловых секунд и 2,5 угловых минут), несущих данные о температуре и количестве осадков. Все они были взяты из базы Worldclim1.4 (www.worldclim.org). Из них была вырезана область, расположенная между 27° и 52° северной широты, 47° и 95° восточной долготы (формат WGS 84).

Так как многие из этих слоев сильно скоррелированы между собой, то был проведен корреляционный анализ (коэффициент корреляции Пирсона) с помощью программы ENMTools1.4.3 [11]. Для построения модели были выбраны восемь наиболее слабо скоррелированных между собой слоев (bio2, 4, 8-9, 15 и 17-19), коэффициент корреляции (| r |) между которыми не превышал 0,70. Кроме того, программа ENMToolsбыла использована для фильтрации точек находок жаб, находящихся в одном и том же квадрате (30 угловых секунд и 2,5 угловых минут), а также для того, чтобы избежать пространственной автокорреляции. Модели не делались только для неописанного тетраплоидного вида с хребта Большой Балхан, который известен пока лишь из одного местонахождения.

Для оценки вклада климатических факторов в модели применялась программа Максент(Maxent 3.3.3k [12]) со следующими настройками (30 повторов, автоматический выбор класса объектов, максимум взаимодействий 500, максимальное число фоновых точек 10000, коэффициент регуляризации 1). Пригодность полученной модели мы оценивали с помощью параметра AUC (площадь, находящаяся под кривой), рассчитываемого той же программой. Модель с тестовыми значениями AUC более 0,75 обычно считается полезной, а выше 0,90 - очень хорошей. Для того чтобы оценить вклад каждого параметра в полученную модель, использовался критерий складного ножа (jackknife test), рассчитываемый самой же программой.

Результаты

В ходе опытов по лабораторной гибридизации нами было установлено, что все реципрокные гибриды первого поколения (Fi) между диплоидными latastiiи B. sitibundusбыли диплоидами (табл. 1). Однако при скрещивании этих гибридов между собой в их потомстве (F2) были обнаружены только триплоиды (88 %) и тетраплоиды (12 %). При возвратных скрещиваниях гибридов (F₁) с родителями беккроссы первого поколения (B₁) в разных комбинациях имели различную плоидность. Если гибриды были самками, то потомство было триплоидным, а если самцами, то преимущественно диплоидным (95-100 %) (табл. 1).

Результаты лабораторной гибридизации между Bufoteslatastiiи B. Sitibundus

Таблица 1

Примечание. N- числоизученныхособей в потомстве.

Модели современных ареалов всех изученных видов, полученные с помощью программы Максент, показали достаточно высокие значения AUC (0,90-1,00; табл. 2), что говорит об их хорошей пригодности. Для большинства видов (восемь из девяти) наибольший вклад в модели вносил параметр Bio19 (количество осадков в наиболее холодном квартале), как правило, связанный с толщиной снежного покрова в зимние месяцы. Также высокий вклад в модели для ряда видов вносили еще два параметра (Bio17 и 18), связанные с количеством осадков.

Таблица 2

Пригодностьполученных с помощьюпрограммыМаксент моделей современныхареалов (разрешение 30 угловых секунд), оцененная с помощью параметра AUC (среднее ± ошибка), и вклад каждогобиоклиматического параметра в полученную модель (в процентах)

Примечание. Пл. - уровень плоидности; *Bio2 - среднесуточный диапазон температур; Bio4 - температурная сезонность; Bio8 - средняя температура наиболее влажного квартала; Bio9 - средняя температура наиболее сухого квартала; Bio 15 - сезонность количества осадков; Bio17 - количество осадков в наиболее сухом квартале; Bio18 - количество осадков в наиболее жарком квартале; Bio19 - количество осадков в наиболее холодном квартале.

Модели плейстоценовых ареалов были построены для трех родительских диплоидных видов (рис. 2). Из них видно, что ареал B. shaartuziensisв период максимального оледенения был, вероятно, небольшим по площади и располагался на равнинной части юго-западного Таджикистана и прилегающей территории Афганистана. В последнем интергляциале распространение этого вида было шире, покрывая равнинные территории и горные долины в Таджикистане, на севере Афганистана, западе Туркменистана и Узбекистана, доходя до северо-восточных районов Ирана.

А)

Б)

в)

Рис. 2. Современноераспространение (красныйцвет) и моделиплейстоценовыхареаловдиплоидныхвидовБи/о(в&' ^^каа^тгетБ' (а), В. \atastii(б) и В. Шгапет^ (в), построенные с помощьюпрограммыМаксент. Синим цветомобозначеныпредполагаемыеареалывидов в периодпоследнего максимального оледенения (22 тыс. лет назад); зеленым - последнегоинтергляциала (120-140 тыс. лет назад) (окончание)

В период максимального оледенения южные границы ареала Б. Шга- пет^, вероятно, не выходили за пределы его современного расселения. А вот в последнем интергляциале они могли быть намного шире, чем сейчас, простираясь на север Афганистана, Пакистана и даже Индии.

Ареал Б. latastii в период максимального оледенения мог простираться далеко на север, достигая гор северо-восточного Афганистана, Таджикистана и даже западного Узбекистана. В последнем интергляциале ареал этого вида также, вероятно, был более широким, чем сейчас, простираясь до территории современного Таджикистана на севере и вдоль южных склонов Гималаев и Гиндикуша на юге.

Обсуждение

Как возникли полиплоидные виды в роде Вп^'о1е8? Исходя из полученных нами данных по лабораторной гибридизации, для того, чтобы получить жизнеспособное триплоидное потомство с ядерным геномом ЬЬ[8] и митохондриальным геномом 8 (как у современных триплидных видов), необходимо скрестить гибридных самок Б. \atastii$ х Б. shaartuziensis 9, дающих диплоидные гаметы с геномом Ь[8], с самцами Б. \atastii.Можно также предположить, что диплоидные гибриды Б], скрещиваясь между собой, также могут дать во втором поколении (Б₂) триплоидное потомство. Действительно, в таких скрещиваниях мы получили среди потомства 88 % триплоидов. Однако эти триплоиды должны нести рекомбинантный гибридный геном, полученный от гибридного самца, и поэтому, вероятно, стерильны.

Для того, чтобы получить тетраплоидов с геномом ЬЬТТ, необходимо скрестить между собой гибриды Б1Б. \atastii$ х Б. turanensis 9, дающие диплоидные гаметы с геномом ЬТ. Действительно, в ходе лабораторных скрещиваний между гибридами Б1 было получено тетраплоидное потомство (12 %).

Исходя из данных, полученных нами в ходе экспериментов по лабораторной гибридизации, схема возникновения триплоидных видов в роде Бufotes, предложенная ранее [1], практически не изменилась. Однако схема возникновения тетраплоидных видов, вероятно, должна быть заметно изменена в сторону упрощения (рис. 3).

Согласно молекулярным данным [2, 7], полиплоидные виды зеленых жаб возникли в раннем плейстоцене. Этот период характеризовался многократно сменяющимися теплыми и холодными периодами. Поэтому мы полагаем, что тенденции в изменении ареалов видов рода Bufotesв этот период должны были сильно зависеть от изменений климата. Методы ГИС-модели- рования позволяют получить модели ареалов видов только для последнего ледникового максимума и последнего интергляциала. Но эти данные могут отражать общую тенденцию изменений ареалов видов за весь плейстоценовый период.

Анализ моделей, построенных в программе Максент, выявил, что в последнем интергляциале предполагаемые ареалы B. latastiiи B. shaartuziensis, вероятно, не могли соприкасаться. Однако в последний ледниковый максимум они могли подходить близко друг к другу в долине реки Кундуз у города Пули-Хумри(PuliKhumri; ~600 м над уровнем моря) на севере Афганистана и в Ромитском ущелье у села Чуянгарон (~1000 м над уровнем моря) в Таджикистане. И, наоборот, в последнем интергляциале ареалы B. latastiiииturanensisмогли широко перекрываться на севере Пакистана и Памире. Однако в последний ледниковый максимум они скорее всего нигде не контактировали.

Рис. 3. Схема возникновенияполиплоидныхвидов в гибридогенных комплексах Би/оГе^' \atastiiх В. &^,Иааг(т1ет^,Б' и В. \atastiiх В. Шгствтм.Краснымцветомобозначенгеномный состав соматическихклеток, зеленым - гамет. Красные кружки - гемиклональноразмножающиесягибриды; черные кружки - неклональныевиды. Геном, передающийся потомству клонально, обозначенквадратными скобками. Ь - геном Б. \atastiV;8 - Б. shaartuziensis; Т - Б. turanensis

Исходя из этих данных, можно предположить, что предки триплоидных видов B. pseudoraddei и B. zugmayeri могли возникнуть во время интергля- циалаБибер/Дунай (~2 МЛН) на севере Афганистана, где, вероятно, соприкасались ареалы B. latastii и B. shaartuziensis. Позднее с похолоданием ареал этой триплоидной формы мог сдвинуться на юг в район горной системы Гиндукуш.

В период оледенения (около 1,5 МЛН) ареалы B. turanensis и B. latastii, вероятно, соприкасались на севере Афганистана и Пакистана, дав начало предкам тетраплоидных видов. Последующее потепление и иссушение климата привело к обособлению B. oblongus (и формы с хребта Большой Балхан) на западе (восточный Иран и южный Туркменистан), а B. pewzowi - на востоке.

Во время Дунай-гюнцскогомежледниковья (около 1,4 МЛН) ареалы

B. latasШ и B. shaartuziensis, вероятно, пришли в соприкосновение на севере Афганистана, дав начало триплоиднойB. baturae. Во время очередного похолодания B. latasШ исчезла на севере Афганистана и Пакистана, а B. baturaeсмогла здесь выжить. Возможно, что именно из-за конкуренции с B. baturaeареалы B. latastii, с одной стороны, и B. shaartuziensis и B. turanensis - с другой, позднее никогда более не соприкасались.

Вероятно, иссушение климата во время гюнцского оледенения (около 1 МЛН) привело к возникновению изоляции между предками B. pseudoraddei(Гиндикуш) и B. zugmayeri (Сулеймановы горы).

Почему в одних случаях возникали триплоидные, а в других - тетрап- лоидные виды? Мы полагаем, что это может быть связано с различиями в численности гибридов в зонах контакта ареалов родительских диплоидных видов. Триплоиды, вероятно, возникали там, где диплоидные гибриды были редки, что создавало предпосылки для их возвратного скрещивания с одним из родительских видов. Тетраплоиды же могли возникнуть в местах, где гибридизация была массовой, а диплоидные гибриды Б1 с диплоидными гаметами (см. выше) могли свободно скрещиваться между собой.

Почему все современные полиплоидные виды в роде Bufotes имеют в своем составе два генома B. latastii? Мы полагаем, что это связано с тем, что все полиплоидные виды населяют горные районы. Среди диплоидных же видов именно B. latasШ в отличие от B. shaartuziensis и B. turanensis является горным видом. Вероятно, именно такой хромосомный набор с двумя геномами B. latastii, уже адаптированной к горам, позволял полиплоидным гибридам лучше выживать в суровых горных условиях Центральной Азии.

Необходимо также отметить, что в роде Bufotes неоднократно отмечались триплоидные особи, населяющие районы, далекие от мест расселения триплоидных видов комплекса B. latasШ х B. shaartuziensis (см. рис. 1,а: ГГ-ГУ). Такие находки, например, были сделаны на северо-востоке Ирана, где триплоидные зеленые жабы с геномом ЬЬТ были выявлены в окрестностях пустынного озера Базанган (ВаЕа^ап) и водохранилища Кардех (КаМеЬ) на высотах 736-1273 м над уровнем моря, где они жили синтопически с B. turanensis [8, 13].

Мы провели цитогенетический и молекулярно-биохимический анализы спермы у триплоидного самца, взятого из последнего локалитета [8]. Оказалось, что у него сперма гаплоидная с геномом B. latastii. По аналогии с другими триплоидными формами можно предположить, что у этих жаб ооциты диплоидные с геномом L[T]. Это позволяет говорить о том, что эти триплои- ды никак репродуктивно не связаны с синтопическойB. turanensis.Геномный состав этих триплоидов(LL[T]) также исключает возможность их возникновения за счет скрещивания между диплоидной B. turanensis(гаметы T) и тет- раплоиднойB. oblongus(гаметы LT).

Это может указывать на то, что эта триплоидная форма могла возникнуть примерно тогда же, когда и другие тетраплоидные виды. Исходя из этого, мы предполагаем, что данная триплоидная форма может рассматриваться в качестве самостоятельного вида (единственного триплоидного вида в комплексе B. latastiiх B. turanensis).

В Иране ареалы этой триплоидной формы и тетраплоидного вида

B. oblongusнигде не совпадают. Ее распространение, вероятно, не ограничивается только северо-восточным Ираном. Она может встречаться и в прилегающих районах Туркменистана [8, 14-15].

Важно также отметить, что гибридизацией между диплоидными (B. sha- artuziensisи B. turanensis) и тетраплоидным (B. pewzowi) видами на границах их ареалов можно объяснять находки триплоидных особей (предполагаемые генотипы LST и LTT) в Таджикистане, Кыргызстане и Казахстане [7, 15-20].

Заключение

Лабораторная гибридизация показала, что полиплоидное потомство может быть получено при скрещивании гибридов F₁между собой и с родительскими видами. Построенные нами ГИС-модели плейстоценовых ареалов указывают на то, что ареалы родительских диплоидных видов могли соприкасаться между собой, давая начало полиплоидным видам. Предложена схема полиплоидного видообразования в роде Bufotes.

Библиографический список

1. Природная полиплоидия у амфибий / С. Н. Литвинчук, Л. Я. Боркин, Д. В. Скори- нов, Р. А. Пасынкова, Ю. М. Розанов // Вестник Санкт-Петербургского государственного университета. Сер. 3, Биология. - 2016. - № 3. - C. 77-86.

2. Evolution of mitochondrial relationships and biogeography of Palearctic green toads (Bufo viridis subgroup) with insights in their genome plasticity / M. Stock, C. Moritz, M. Hickerson, D. Frynta, T. Dujsbayeva, V. Eremchenko, J. R. Macey, T. J. Papenfuss,

D. B. Wake // Molecular Phylogenetics and Evolution. - 2006. - Vol. 41 (2). - P. 663-689.

3. Литвинчук, С. Н. Молекулярно-биохимические и цитогенетические аспекты микроэволюции у бесхвостых амфибий фауны России и сопредельных стран /

С.Н. Литвинчук, Ю. М. Розанов, Л. Я. Боркин, Д. В. Скоринов // Вопросы герпетологии. - 2008. - C. 247-257.

4. Необычное триплоидное видообразование у зеленых жаб комплекса Bufo viridis Высокогорной Азии / С. Н. Литвинчук, Л. Я. Боркин, Д. В. Скоринов, Г. А. Мазепа, Р. А. Пасынкова, Д. В. Дедух, А. В. Красикова, Ю. М. Розанов // Вопросы герпетологии. - 2012. - C. 160-165.

5. Influence of environmental conditions on the distribution of Central Asian green toads with three ploidy levels / S. N. Litvinchuk, G. O. Mazepa, R. A. Pasynkova, A. Saidov,

T.Satorov, Y. A. Chikin, D. A. Shabanov, A. Crottini, L. J. Borkin, J. M. Rosanov, M. Stock // Journal of Zoological Systematics and Evolutionary Research. - 2011. - Vol. 49 (3). - P. 233-239.

6. Origin and genome evolution of polyploid green toads in Central Asia: evidence from microsatellite markers / C. Betto-Colliard, R. Sermier, S. Litvinchuk, N. Perrin, M. Stock // Heredity. - 2015. - Vol. 114 (3). - P. 300-308.

7. Profound genetic divergence and asymmetric parental genome contributions as hallmarks of hybrid speciation in polyploid toads / C. Betto-Colliard, S. Hofmann, R. Sermier, N. Perrin, M. Stock // Proceedings of the Royal Society B. - 2018. - Vol. 285. - ID:20172667.

8. Литвинчук, С. Н. Размер генома и распространение диплоидных и полиплоидных зеленых жаб рода Bufotesв Узбекистане и Туркменистане / С. Н. Литвинчук, Л. Я. Боркин, Г. А. Мазепа, Ю. М. Розанов // Герпетологические и орнитологические исследования: современные аспекты. Посвящается 100-летию А. К. Рустамова (1917-2005). - Москва : КМК, 2018. - C. 88-101.

9. Первый случай размножения жабы Латаста, Bufoteslatastii (Boulenger, 1882)

в лабораторных условиях /А.А.Кидов,К.А.Матушкина,С.Н.Литвинчук,

С.А. Блинова, К. А. Африн, Е. Г. Коврина // Современная герпетология. - 2016. - Т. 16, № 1/2. - С. 20-26.

10. Матушкина, К. А. Первые результаты лабораторного размножения батурской жабы, BufotesbaturaeStoeck, Schmid, Steinlein et Grosse, 1999 / К. А. Матушкина, А. А. Кидов, С. Н. Литвинчук // Вестник Тамбовского университета. Сер.: Естественные и технические науки. - 2017. - T. 22, № 5. - C. 955-959.

11. Warren, D. L. ENMTools: a toolbox for comparative studies of environmental niche models / D. L. Warren, R. E. Glor, M. Turelli// Ecography. - 2010. - Vol. 33 (3). - P. 607-611.

12. Phillips, S. J. Maximum entropy modeling of species geographic distributions / S. J. Phillips, R. P. Anderson, R. E. Schapire// Ecological Modeling. - 2006. - Vol. 190. - P. 231-259.

13. Discovery of triploidy in Palearctic green toads (Anura: Bufonidae) from Iran with indications for a reproductive system involving diploids and triploids / F. Fakharzadeh, J. Darvish, H. G. Kami, F. Ghassemzadeha, E. Rastegar-Pouyani, M. Stock // ZoologischerAnzeiger. - 2015. - Vol. 255. - P. 25-31.

14. Писанець, Э. М. Про новий поліплоіднийвид ропух BufodanatensisPisanetz, sp. n. з Туркмени / Э. М. Писанець // Доповіді АН УРСР. Сер. Б, Геологічні, хімічні, біологічні науки. - Киів, 1978. - Т. 3. - С. 277-282.

15. Изменчивость микросателлитовBM224и Bcal7в популяциях зеленых жаб (Bufoviridis complex), различающихся по размеру генома и плоидности / С. Н. Литвинчук, Ю. М. Розанов, Н. М. Усманова, Л. Я. Боркин, Л. Ф. Мазанаева, В. И. Казаков // Цитология. - 2006. - T. 48, № 4. - C. 332-345.

16. Random amplified polymorphic DNA (RAPD) analysis of Asiatic population of the Bufoviridis complex / M. Delpero, P. Cervella, L. J. Borkin, T. Dujsebayeva, V. K. Erem- chenko, E. Baletto// Atti del I CongressoNazionaledellaSocietasHerpetologicaItali- ca. - Torino : MuseoRegionale di ScienzeNaturali, 1996. - C. 299-304.

17. Morphometrical and acoustical comparison between diploid and tetraploid green toads / S. Castellano, C. Giacoma, T. Dujsebayeva, G. Odierna, E. Balletto// Biological Journal of the Linnean Society. - 1998. - Vol. 63. - P. 257-281.

18. On the distribution of diploid, triploid, and tetraploid green toads (Bufoviridis complex) in south-eastern Kazakhstan / L. J. Borkin, V. K. Eremchenko, N. Helfenberger, A. M. Panfilov, J. M. Rosanov// Russian Journal of Herpetology. - 2001. - Vol. 8 (1). - P. 45-53.

19. Evidence for chromosome and Pst I satellite DNA family evolutionary stasis in the Bufoviridis group (Amphibia, Anura) / G. Odierna, G. Aprea, T. Capriglione, S. Castellano,

E. Balletto// Chromosome Research. - 2004. - Vol. 12. - P. 671-681.

20. A vertebrate reproductive system involving three ploidy levels: hybrid origin of trip- loids in a contact zone of diploid and tetraploidpalearctic green toads (Bufoviridis subgroup) / M. Stock, J. Ustinova, D. K. Lamatsch, M. Schartl, N. Perrin, C. Moritz // Evolution. - 2010. - Vol. 64 (4). - P. 944-959.

References

1. LitvinchukS. N., BorkinL. Ya., Skorinov D. V., Pasynkova R. A., Rozanov Yu. M. Vestnik Sankt-Peterburgskogogosudarstvennogouniversiteta. Ser. 3, Biologiya [Bulletin of Saint-Petersburg State University. Series 3: Biology]. 2016, no. 3, pp. 77-86. [In Russian]

2. Stock M., Moritz C., HickersonM., FryntaD., DujsbayevaT., Eremchenko V., Macey J. R., PapenfussT. J., Wake D. B. Molecular Phylogenetics and Evolution. 2006, vol. 41 (2), pp. 663-689.

3. LitvinchukS. N., Rozanov Yu. M., BorkinL. Ya.,SkorinovD. V. Voprosygerpetologii[Issue of herpetology]. 2008, pp. 247-257. [In Russian]

4. LitvinchukS. N., BorkinL. Ya., SkorinovD. V., Mazepa G. A., Pasynkova R. A., De- dukhD. V., Krasikova A. V., Rozanov Yu. M. Voprosygerpetologii [Issue of herpetology]. 2012, pp. 160-165. [In Russian]

5. LitvinchukS. N., MazepaG. O., PasynkovaR. A., Saidov A., SatorovT., Chikin Y. A., ShabanovD. A., Crottini A., BorkinL. J., RosanovJ. M., Stock M. Journal of Zoological Systematics and Evolutionary Research.2011, vol. 49 (3), pp. 233-239.

6. Betto-Colliard C., Sermier R., Litvinchuk S., Perrin N., Stock M. Heredity.2015, vol. 114 (3), pp. 300-308.

7. Betto-Colliard C., Hofmann S., Sermier R., Perrin N., Stock M. Proceedings of the Royal Society B. 2018, vol. 285. ID: 20172667.

8. LitvinchukS. N., Borkin L. Ya., Mazepa G. A., Rozanov Yu. M. Gerpetologicheskieiornitologicheskieissledovaniya: sovremennyeaspekty. Posvyashchaetsya 100-letiyu A. K. Rustamova (1917-2005) [Herpetological and ornithological research: modern aspects. Dedicated to 100^th anniversary of A. K. Rustamov (1917-2005)]. Moscow: KMK, 2018, pp. 88-101. [In Russian]

9. Kidov A. A., Matushkina K. A., LitvinchukS. N., BlinovaS. A., Afrin K. A., Kovrina E. G. Sovremennayagerpetologiya [Modern herpetology]. 2016, vol. 16, no. 1/2, pp. 20-26. [In Russian]

10. Matushkina K. A., Kidov A. A., Litvinchuk S. N. VestnikTambovskogouniversiteta. Ser.: Estestvennyeitekhnicheskienauki [Bulletin of Tambov State University. Series: Natural engineering sciences]. 2017, vol. 22, no. 5, pp. 955-959. [In Russian]

11. Warren D. L., GlorR. E., Turelli M. Ecography.2010, vol. 33 (3), pp. 607-611.

12. Phillips S. J., Anderson R. P., SchapireR. E. Ecological Modeling.2006, vol. 190, pp. 231-259.

13. FakharzadehF., Darvish J., Kami H. G., GhassemzadehaF., Rastegar-Pouyani E., Stock M. Zoologischer Anzeiger[Zoological bulletin]. 2015, vol. 255, pp. 25-31.

14. Pisanets' E. M. Dopovidi AN URSR. Ser. B, Geologichni, khimichni, biologichninauki[Reports of the Academy of Sciences of the USSR. Series B, Geological, chemical, biological sciences]. Kiev, 1978, vol. 3, pp. 277-282.

15. LitvinchukS. N., Rozanov Yu. M., Usmanova N. M., BorkinL. Ya., MazanaevaL. F., Kazakov V. I. Tsitologiya [Cytology]. 2006, vol. 48, no. 4, pp. 332-345. [In Russian]

16. DelperoM., Cervella P., BorkinL. J., Dujsebayeva T., Eremchenko V. K., Baletto E. Atti del I CongressoNazionaledellaSocietasHerpetologicaItalica [Proceedings of the 1st National Congress of Italian Society of Herpetology]. Torino: Museo Regionale di ScienzeNaturali, 1996, pp. 299-304.

17. CastellanoS., Giacoma C., DujsebayevaT., OdiernaG., Balletto E. Biological Journal of the Linnean Society.1998, vol. 63, pp. 257-281.

18. BorkinL. J., Eremchenko V. K., Helfenberger N., Panfilov A. M., Rosanov J. M. Russian Journal of Herpetology.2001, vol. 8 (1), pp. 45-53.

19. OdiernaG., ApreaG., Capriglione T., Castellano S., Balletto E. Chromosome Research. 2004, vol. 12, pp. 671-681.

20. Stock M., Ustinova J., LamatschD. K., Schartl M., Perrin N., Moritz C. Evolution. 2010, vol. 64 (4), pp. 944-959.

Размещено на Allbest.ru