Корреляции между темно-красной окраской экзокарпия Malusbaccata (L.) borkh и фотопротекторными соединениями

Размещено на http://www.allbest.ru

Корреляции между темно-красной окраской экзокарпия Malusbaccata (L.) borkh и фотопротекторными соединениями

Александр Александрович Шишпарёнок

Виктория Александровна Крючкова

Аннотация

окраска экзокарпий malus baccata

Карликовая форма Malus baccata, что произрастает в Республике Бурятия и Иркутской области имеет темно-красный экзокарпий. Другой особенностью плодов Malus baccata является то, что они не подвержены солнечным ожогам и имеют иммунитет к парше. Чтобы понять, чем определяется темно-красный экзокарпий, было проведено корреляционное сравнение морфологических признаков и биохимического состава плодов Malus baccata. В результате корреляционного анализа установлено, что темно-красная окраска экзокарпия имеет достоверную положительную корреляционную связь с повышением концентрации процианидина В1, флоридзина, кверцетина, антоцианина и аскорбиновой кислоты в экзокарпии.

Ключевые слова: Malus baccata, окраска экзокарпия, флоридзин, процианидин B1, антоцианы, кверцетин, аскорбиновая кислота, корреляции

CORRELATIONS BETWEEN THE DARK RED COLOR OF THE EXOCARP MALUS BACCATA (L.) BORKH AND PHOTOPROTECTIVE COMPOUNDS

Alexander A. Shishparenok1M, Victoria A. Kryuchkova2

'Genomed, Moscow, Russia

Abstract

The dwarf form of Malus baccata, which grows in the Republic of Buryatia and the Irkutsk region, has a dark red exocarp. Another feature of the fruits of Malus baccata is that they are not sensitive to sunburn and have immunity to scab. To understand what determines the dark red exocarp, a correlative comparison of the morphological characters and the biochemical composition of the fruits of Malus baccata has been performed. As a result of the correlation analysis, it has been found that the dark red color of the exocarp has a significant positive correlation with an increase in the concentration ofprocyanidin B1, phloridzine, quercetin, anthocyanin and ascorbic acid in the exocarp.

Keywords: Malus baccata, dark red color exocarp, phloridzin, procyanidin B1, anthocyanin, quercetin, ascorbic acid, correlations

Введение

Процианидины - фотопротекторные полифенольные соединения, которые показали пользу для здоровья людей и защиты растений от инфекций [1, 2]. Например, процианидины способны подавлять прорастание базидиоспор Crinipellisperniciosa, которые формируют «ведьмины мётлы» [3]. А также наблюдается положительная корреляция между концентрацией процианидина B1 и резистентностью яблони к Penicillium expansum [4]. Также процианидины выступают антоксидантами, которые способны поглощать свет в диапазоне спектра 300 до 500 нм (УФ-видимое свет). Окисленные формы процианидинов в результате поглощения излечения дают более тёмную окраску экзокарпию [5].

Флоридзин - полифенольное соединение, который применяется в лечении диабета. Роль флоридзина в растениях состоит в защите растения от грибковых инфекций и выступает антиоксидантом, поглощая активные формы кислорода, которые вырабатываются витаминами (аскорбиновой кислотой). При деградации флоридзина наблюдается бурение плодов [6, 7].

Кверцетин - полифенольное соединение с антиоксидантной и фотопротекторной функциями. Кверцетин в сухом виде имеет желтую окраску в растворе способен поглощать УФ излучение [8, 9]. Было замечено, что плоды яблони с высоким содержанием кверцетина меньше подтверждены солнечному ожогу [10].

Антоцианы - класс полифенольных соединений, которые имеют антоцианидиновый агликон с одним или несколькими фрагментами сахара. Антоцианы обладают нейропротекторной и противораковой активностями, а также показали положительные результаты при лечении ожирения и диабета [11]. В растениях и плодах яблок антоцианы одни из основных полифенолов, которые определяют их окраску [12, 13]. Известно, что антоцианы меняют окраску от желто-зелёной до красной при изменении pH от кислой до щелочной [14]. Подобно кверцетину, антоцианы участвуют как в окислительно-восстановительных реакциях в растениях [15, 10]. Кроме того, подобно пигментам, антонцианы способны поглощать свет в диапазоне 500-600 нм и тем самым защищать экзокарпий от чрезмерной инсоляции [16, 15, 10].

Аскорбиновая кислота - витамин, дефицит которого приводит к развитию цинги с её характерными признаками неполного сшивания коллагена и ломкости сосудов [17]. Аскорбиновая кислота также способна снизить риск метаболического синдрома и благоприятно влияет на кровяное давление и функции эндотелия [18, 19]. В растения аскорбиновая кислота действует как основной окислительно-восстановительный буфер и как кофактор для ферментов, участвующих в регуляции фотосинтеза, биосинтеза гормонов и регенерации других антиоксидантов [20].

Цель исследования - определить сопряженность между темно-красной окраской экзокарпия Malus baccata и содержанием аскорбиновой кислоты и полифенолов, на основе ранее полученных данных.

Материалы и методы исследований. Объектами исследования были растения вида Malus baccata, полукультур- ные и культурные сорта яблони, выращенные в условиях Сибири и Москвы, такие как Пальметта (Бельфлер-китайка х Malus baccata), Сибирский Сувенир (Грушовка Московская х Malus baccata), Алтайское Румяное (ранетка Северянка х смесь пыльцы Мелба и Бельфлер-китайка), Подруга (Боровинка х ранетка Хатанга-3499), Неженка (получена при свободном опылении сорта Космическое), Подарок Садоводам (Ранетка Лалетино х Мелба), Настенька (Анис Пурпуровый х смесь пыльцы Самоцвет и Радуга). Яблони были выращены на экспериментальном участке СИФИБР СО РАН и ГБС имени Н.В. Цицина РАН. Полукультурные сорта яблони были привиты на карликовую и высокорослую формы Malus baccata.

Сбор плодов происходил в период полной их зрелости. Собранные плоды хранились в морозильной камере при температуре - 24°С.

Окраска плодов яблони варьировала от желто-зеленой у культурных сортов до темно-красной у Malus bac- cata. Качественный признак - окраска, был переведен в количественный при помощи ранговой системы оценки от 1 до 6 баллов. Где 6 баллов - темно-красная окраска [21,22].

Статистическую обработку результатов проводили многомерным корреляционным анализом с использованием MS Excel 2016, Statistic и PAST 3.26. Для всех полученных переменных приведены средние значения и их стандартные отклонения. Нормальность распределения оценивалась по критерию Шапиро-Уилка. Корреляционный анализ проводили по методу Пирсона. Достоверность различий между вариантами определяли с помощью t-критерия Стьюдента (Р < 0,05). Для достоверности коэффициентов корреляции использовали t-критерия Стью- дента (Р < 0,1; 0,05; 0,02; 0,01; 0,001) [23].

Результаты исследований и их обсуждение. В ходе корреляционного анализа было выделено 5 сильных и очень сильных корреляций между темно-красной окраской экзокарпия и ранее полученными данными по содержанию таких веществ, как флоридзин, кверцетин, антоцианы, процианидин B1 и аскорбиновая кислота в плодах Malus baccata [24, 25] (рисунок 1).

Общепризнано, что антоцианы являются главными компонентами, которые определяют окраску плодов. Проводились исследования, в которых количество антоцианов оценивали по цветному спектру листьев винограда [12]. В нашей работе мы провели анализ окраски плодов Malus baccata, сортов, полученных с её участием и культурных сортов и сравнили с ранее полученными данными по содержанию антоцианов [24]. Рассортировав сорта яблони согласно их доле генотипа Malus baccata и создав ранговую систему оценки окраски экзокарпия, было проведено сопоставление окраски с содержанием антоцианов [24]. В результате была выявлена недостоверная корреляция между изменением окраски от желто-зелёной до темно-красной и содержанием антоцианов (R = 0,55), но в то же время определена достоверная корреляция между темно-красной окраской и содержанием антоцианов (R = 0,85 при P = 0,01, D = 0,72) (рисунок 1). Предполагается, что на окраску плодов оказывают влияние и другие вещества. Известно, что антоцианы меняют окраску от желтозелёной до красной при изменении pH от кислой до щелочной [14]. В общую кислотность вносит вклад аскорбиновая кислота содержание которой повышается при увеличении генотипа Malus baccata и достигает максимального значения в плодах Malus baccata. И данное предположение подтверждается корреляционной связью между темно-красной окраской экзокарпия и увеличением содержания аскорбиновой кислоты [24] (рисунок 1).

Рисунок 1. Корреляции между темно-красной окраской и увеличением содержания флоридзина, кверцетина, антоцианов, процианидина B1 и аскорбиновой кислоты [24, 25]

Кроме функции антоцианов как пигментов, они, как и аскорбиновая кислота, выполняют антиоксидантную функцию при повешенной инсоляции [26]. Фотопротекторная роль антоцианов и аскорбиновой кислоты подтверждается корреляцией между ними [24] (рисунок 1). Однако аскорбиновая кислота и антоцианы не единственные фото- протекторные вещества в этом вторичном антиоксидантной системе [27]. Существуют и другие вещества, которые являются фотопротекторами и красящими веществами одновременно. В нашем исследовании во вторичную антиоксидантную систему входит дополнительные три полифенола. Один из них кверцетин с его антиоксидантной и фото- протекторной функцией. Однако кверцетин поглощает фотоны УФ излучения и имеет желтую окраску в окисленном виде [8, 9, 28, 29]. Кроме корреляции с темно-красной окраской, кверцетины также коррелируют с антоцианами. Вторым полифенольным соединением в антиоксидантной системе является флоридзин. Он связан с темно-красной окраской, так как придает ей более темные тона при окислении (бурение ткани) [6, 7]. Также содержание флоридзина коррелируют содержание кверцетином. Третьим полифенольным соединением выступает процианидин B1, который способен поглощать свет в диапазоне спектра 300 до 500 нм (УФ-видимое свет) и придавать более темную окраску эк- зокарпию [5]. Процианидин B1 коррелируют с антоцианами и кверцетином [24] (рисунок 1).

Антоцианы являются одним из полифенолов, определяющим темно-красную окраску экзокарпия Malus bac- cata. Особенностью синтеза антоцианов является то, что их количество находится под большим влиянием окружающей среды [30]. Иными словами, антоцианы, так же как и процианидин B1, кверцетин, флоридзин, являются фотопротекторами и входят во вторичную антиоксидантную систему [27]. Для антоцианов известно, что их синтез возрастает при освещении и низких температурах [10, 31]. А именно карликовая форма Malus baccata является самым морозостойким видом рода Malus и в нашем исследовании она была выращена в холодных условия Иркутского региона. В дополнение, известно, что флоридзин и кверцетин, содержание которых коррелирует с содержанием антоцианов, являются веществами ретардантного фактора. Иначе говоря, они влияют на карликовость Malus baccata [32].

Заключение

Корреляционный анализ позволил установить, что высокое содержание антоцианов, проциа- нидина B1, кверцетина и флоридзина обуславливает темно-красную окраску экзокарпия Malus baccata. А также ан- тоцианы, процианидин B1, кверцетин, флоридзин и аскорбиновая кислота входят во вторичную антиоксидантную систему плодов Malus baccata.

Список источников

Orisakeye O.T., Olugbade T.A. Epicatechin and procyanidin B2 in the stem and root bark of Sterculia tragacantha Lindl (Sterculiaceae). Medicinal Chemistry, 2014, vol. 04, no. 02, pp. 334-337.

Nichols J.A. Skin photoprotection by natural polyphenols: anti-inflammatory, antioxidant and DNA repair mechanisms. Archives of Dermatological Research, 2010, vol. 302, no. 2, pp. 71-83.

Anti-fungal effects of cocoa tannin on the witches' broom pathogen Crinipellis perniciosa / H.E. Brownlee [et al.]. Physiological and Molecular Plant Pathology, 1990, vol. 36, no. 1, pp. 39-48.

Biochemical contents of apple peel and flesh affect level of partial resistance to blue mold / M. Ahmadi-Afzadi [et al.]. Postharvest Biology and Technology, 2015, vol. 110, pp. 173-182.

Hibi Y. Oxidation of procyanidins with various degrees of condensation: Influence on the color-deepening phenomenon. Journal of Agricultural and Food Chemistry, 2019, vol. 67, no. 17, pp. 4940-4946.

Changes in the leucoanthocyanidin content in the leaves of biennially bearing apple trees / St. Lewak [et al.]. Acta Sacietatis botanicorum poloniae, 1970, vol. 39, no. 1, pp. 141-150.

Polyphenolic compound and the degree of browning in processing apple varieties / Y. Song [et al.]. Agricultural Sciences in China, 2007, vol. 6, no. 5, pp. 607-612.

Anand David A, Arulmoli R., Parasuraman S. Overviews of biological importance of quercetin: A bioactive flavonoid. Pharmacognosy Reviews, 2016, vol. 10, no. 20, pp. 84-89.

Flavonoid gene expression and UV photoprotection in transgenic and mutant Petunia leaves / K.G. Ryan [et al.]. Phytochemistry, 2002, vol. 59, no. 1, pp. 23-32.

Felicetti D.A., Schrader L.E. Changes in pigment concentrations associated with sunburn browning of five apple culti- vars. II. Phenolics. Plant Science, 2009, vol. 176, no. 1, pp. 84-89.

Health benefits of anthocyanins and molecular mechanisms: Update from recent decade / D. Li [et al.]. Critical Reviews in Food Science and Nutrition, 2017, vol. 57, no. 8, P. 1729-1741.

On-the-go sensing of grape berry anthocyanins during commercial harvest: development and prospects: On-the-go sensing of grape anthocyanins / R.G.V. Bramley [et al.]. Australian Journal of Grape and Wine Research, 2011, vol. 17, no. 3, pp. 316-326.

Fruit skin color and the role of anthocyanin / E. Kayesh [et al.]. Acta Physiologiae Plantarum, 2013, vol. 35, no. 10, pp. 2879-2890.

Карабанов И.А. Флавоноиды в мире растений. Минск: Ураджай, 1981. 80 с.

Kalt W., McDonald J.E., Donner H. Anthocyanins, phenolics, and antioxidant capacity of processed lowbush blueberry products. Journal of Food Science, 2000, vol. 65, no. 3, pp. 390-393.

Merzlyak M.N., Solovchenko A.E. Photostability of pigments in ripening apple fruit: a possible photoprotective role of carotenoids during plant senescence. Plant Science, 2002, vol. 163, no. 4, pp. 881-888.

Camarena V., Wang G. The epigenetic role of vitamin C in health and disease. Cellular and Molecular Life Sciences, 2016, vol. 73, no. 8, pp. 1645-1658.

Kim J., Choi Y.-H. Physical activity, dietary vitamin C, and metabolic syndrome in the Korean adults: the Korea National Health and Nutrition Examination Survey 2008 to 2012. Public Health, 2016, vol. 135, pp. 30-37.

Moser M., Chun O. Vitamin C and heart health: A review based on findings from epidemiologic studies. International Journal of Molecular Sciences, 2016, vol. 17, no. 8, pp. 1328.

Smirnoff N. The function and metabolism of ascorbic acid in plants. Annals of Botany, 1996, vol. 78, pp. 661-669.

Артюшенко З.Т., Федоров А.А. Атлас по описательной морфологии высших растений. Плод. Л.: Наука, 1986. 392 с.

Федоров А.А., Кирпичников М.Э., Артюшенко З.Т. Атлас по описательной морфологии высших растений. Лист. Москва - Ленинград: Издание Академии наук СССР, 1975. 312 с.

Исачкин А.В., Крючкова В.А. Способы унификации переменных для многомерного статистического анализа экспериментальных данных (на примере плодовых растений) // АгроЭкоИнфо. 2016. № 3 (25). С. 7.

Peculiarities of polyphenolic profile of fruits of Siberian crab apple and its hybrids with Malus x Domestica Borkh /

G. Rudikovskaya [et al.] // Acta Physiologiae Plantarum, 2015, vol. 37, no. 11, рр. 238.

Particularities of accumulation of photoprotective phenolic compounds and ascorbic acid in the fruit of Siberian crabapple, Malus Domestica (Borkh) and its hybrids / E.G. Rudikovskaya [et al.] // Book of proceedings of the All-Russian Scientific Conference with International Participation and Schools of Young Scientists `Mechanisms of resistance of plants and microorganisms to unfavorable environmental' (parts I, II) The All-Russian Scientific Conference with International Participation and Schools of Young Scientists `Mechanisms of resistance of plants and microorganisms to unfavorable environmental'. SIPPB SB RAS, 2018. Р. 682-686.

Ascorbic acid accumulation and expression of genes involved in its biosynthesis and recycling in developing apple fruit / M. Li [et al.]. Journal of the American Society for Horticultural Science, 2011, vol. 136, no. 4, рр. 231-238.

Functional roles of flavonoids in photoprotection: New evidence, lessons from the past / G. Agati [et al.]. Plant Physiology and Biochemistry, 2013, vol. 72, рр. 35-45.

Saija A. “In vitro” antioxidant and photoprotective properties and interaction with model membranes of three new quercetin esters. European Journal of Pharmaceutics and Biopharmaceutics, 2003, vol. 56, no. 2, рр. 167-174.

Samanta A., Das G., Das S.K. Roles of flavonoids in plants. Int J Pharm Sci Tech, 2011, vol. 6, no. 1, рр. 12-35.

Jaakola L. New insights into the regulation of anthocyanin biosynthesis in fruits. Trends in Plant Science, 2013, vol. 18, no. 9, рр. 477-483.

Induction of anthocyanin accumulation in crabapple (Malus cv.) leaves by low temperatures / J. Tian [et al.]. HortScience, 2015, vol. 50, no. 5, рр. 640-649.

Возможное участие гиббереллинов в образовании карликовых форм яблони сибирской Malus baccata (L.) Borkh. в условиях лесостепного экотона / А.В. Столбикова [и др.]. Сибирский лесной журнал. 2018. № 1. С. 59-64.

References

Orisakeye, O.T. and T.A. Olugbade. Epicatechin and procyanidin B2 in the stem and root bark of Sterculia tragacantha Lindl (Sterculiaceae). Medicinal Chemistry, 2014, vol. 04, no. 02, pp. 334-337.

Nichols, J.A. and S.K. Katiyar. Skin photoprotection by natural polyphenols: anti-inflammatory, antioxidant and DNA repair mechanisms. Archives of Dermatological Research. 2010. vol. 302. no. 2. pp. 71-83.

Brownlee, H.E. et al. Anti-fungal effects of cocoa tannin on the witches' broom pathogen Crinipellis perniciosa. Physiological and Molecular Plant Pathology, 1990, vol. 36, no. 1, pp. 39-48.

Ahmadi-Afzadi, M. et al. Biochemical contents of apple peel and flesh affect level of partial resistance to blue mold. Postharvest Biology and Technology, 2015, vol. 110, pp. 173-182.

Hibi, Y. and E. Yanase. Oxidation of procyanidins with various degrees of condensation: Influence on the color-deepening phenomenon. Journal of Agricultural and Food Chemistry, 2019, vol. 67, no. 17, pp. 4940-4946.

Lewak, St. et al. Changes in the leucoanthocyanidin content in the leaves of biennially bearing apple trees. Acta Sacietatis botanicorum poloniae, 1970, vol. 39, no. 1, pp. 141-150.

Song, Y. et al. Polyphenolic compound and the degree of browning in processing apple varieties. Agricultural Sciences in China, 2007, vol. 6, no. 5, pp. 607-612.

Anand David, A, R. Arulmoli and S. Parasuraman. Overviews of biological importance of quercetin: A bioactive flavo- noid. Pharmacognosy Reviews, 2016, vol. 10, no. 20, pp. 84-89.

Ryan, K.G. et al. Flavonoid gene expression and UV photoprotection in transgenic and mutant Petunia leaves. Phytochemistry, 2002. vol. 59, no. 1, pp. 23-32.

Felicetti, D.A. and L.E. Shrader. Changes in pigment concentrations associated with sunburn browning of five apple cultivars. II. Phenolics. Plant Science, 2009, vol. 176, no. 1. P. 84-89.

Li, D. et al. Health benefits of anthocyanins and molecular mechanisms: Update from recent decade. Critical Reviews in Food Science and Nutrition. 2017. vol. 57. no. 8, pp. 1729-1741.

Bramley, R.G.V. et al. On-the-go sensing of grape berry anthocyanins during commercial harvest: development and prospects: On-the-go sensing of grape anthocyanins. Australian Journal of Grape and Wine Research, 2011, vol. 17, no. 3, pp. 316-326.

Kayesh, E. et al. Fruit skin color and the role of anthocyanin. Acta Physiologiae Plantarum, 2013, vol. 35, no. 10, pp. 2879-2890.

Karabanov, I.A. Flavonoids in the plant world. Minsk: Urajay, 1981. 80 p.

Kalt, W, J.E. Mcdonald and H. Donner. Anthocyanins, phenolics, and antioxidant capacity of processed lowbush blueberry products. Journal of Food Science, 2000, vol. 65, no. 3, pp. 390-393.

Merzlyak, M.N. and A.E. Solovchenko. Photostability of pigments in ripening apple fruit: a possible photoprotective role of carotenoids during plant senescence. Plant Science, 2002, vol. 163, no. 4, pp. 881-888.

Camarena, V. and G. Wang. The epigenetic role of vitamin C in health and disease. Cellular and Molecular Life Sciences, 2016, vol. 73, no. 8, pp. 1645-1658.

Kim, J. and Y.-H. Choi. Physical activity, dietary vitamin C, and metabolic syndrome in the Korean adults: the Korea National Health and Nutrition Examination Survey 2008 to 2012. Public Health, 2016, vol. 135, pp. 30-37.

Moser, M. and O. Chun. Vitamin C and heart health: A review based on findings from epidemiologic studies. International Journal of Molecular Sciences, 2016, vol. 17, no. 8, pp. 1328.

Smirnoff, N. The function and metabolism of ascorbic acid in plants. Annals of Botany, 1996, vol. 78, pp. 661-669.

Artyushenko, Z.T. and A.A. Fedorov. Atlas on the descriptive morphology of higher plants. Fruit. Leningrad: Nauka, 1986. 392 p.

Fedorov, A.A., M.E. Kirpichnikov and Z.T. Artyushenko. Atlas on the descriptive morphology of higher plants. Leaf. Moscow - Leningrad: Edition of the Academy of Sciences of the USSR, 1975. 312 p.

Rudikovskaya, E.G. et al. Peculiarities of polyphenolic profile of fruits of Siberian crab apple and its hybrids with Malus x Domestica Borkh. Acta Physiologiae Plantarum, 2015, vol. 37, no. 11, pp. 238.

Rudikovskaya, E.G. et al. Particularities of accumulation of photoprotective phenolic compounds and ascorbic acid in the fruit of Siberian crabapple, Malus Domestica (Borkh) and its hybrids. Book of proceedings of the All-Russian Scientific Conference with International Participation and Schools of Young Scientists `Mechanisms of resistance of plants and microorganisms to unfavorable environmental' (parts I, II) The All-Russian Scientific Conference with International Participation and Schools of Young Scientists `Mechanisms of resistance of plants and microorganisms to unfavorable environmental'. SIPPB SB RAS, 2018, pp. 682-686.

Isachkin, A.V. and V.A. Kryuchkova. Methods for unification of variables for multivariate statistical analysis of experimental data (on the example of fruit plants). AgroEcoInfo, 2016, vol. 3, no. 25, pp. 7.

Li, M. et al. Ascorbic acid accumulation and expression of genes involved in its biosynthesis and recycling in developing apple fruit. Journal of the American Society for Horticultural Science, 2011, vol. 136, no. 4, pp. 231-238.

Agati, G. et al. Functional roles of flavonoids in photoprotection: New evidence, lessons from the past // Plant Physiology and Biochemistry, 2013, vol. 72, pp. 35-45.

Saija, A. “In vitro” antioxidant and photoprotective properties and interaction with model membranes of three new quercetin esters. European Journal of Pharmaceutics and Biopharmaceutics, 2003, vol. 56, no. 2, pp. 167-174.

Samanta, A., G. Das and S.K. Das. Roles of flavonoids in plants. Int J Pharm Sci Tech, 2011, vol. 6, no. 1, pp. 12-35.

Jaakola, L. New insights into the regulation of anthocyanin biosynthesis in fruits. Trends in Plant Science, 2013, vol. 18, no. 9, pp. 477-483.

Tian J. et al. Induction of anthocyanin accumulation in Crabapple (Malus cv.) leaves by low temperatures. HortScience, 2015, vol. 50, no. 5, pp. 640-649.

Stolbikova, A.V. et al. Possible participation of gibberellins in the formation of dwarf forms of the Siberian apple tree Malus baccata (L.) Borkh. in the conditions of the forest-steppe ecotone. Siberian Forest Journal, 2018, no. 1, pp. 59-64.

Размещено на Allbest.ru