Біохімічні та фізіологічні особливості новозеландського шпинату (Tetragonia tetragonioides) як нової культури для засолених ґрунтів

Размещено на http://www.allbest.ru/

Біохімічні та фізіологічні особливості новозеландського шпинату (Tetragonia tetragonioides) як нової культури для засолених ґрунтів

О.К. Золотарьова, Н.М. ТОПЧШ, О.М. ФЕДЮК

Інститут ботаніки ім. М.Г. Холодного Національної академії наук України Київ

Засоленість є однією з проблем, що посилюється і спричинює величезні втрати врожаю у багатьох регіонах світу, особливо посушливих і напівпосу- шливих. Використання солестійких культур, які мають здатність накопичувати сіль, може стати ефективним способом введення у господарський обіг засолених ґрунтів. Широко відомим солестійким видом є новозеландський шпинат (Tetragonia tetragonioides) -- однорічна рослина родини Aizoaceae. На відміну від більшості листкових культур T. tetragonioides витривалий до посухи і високих температур. Показано, що за вирощування на засолених ґрунтах новозеландський шпинат поглинає великі кількості солі та накопичує значну кількість сухої речовини. Цей вид легко культивується за різних кліматичних умов, може давати кілька врожаїв упродовж року (влітку і взимку), має високий вміст мінералів і біологічно активних речовин. Крім цінності як листкового овочу для споживання людиною його можна використовувати також як корм для тварин. Перевагою виду є стійкість до хвороб і специфічних шкідників. T. tetragonioides захищає від ерозії ґрунт, маючи відмінне зчеплення з ним. Вирощування в культурі дає змогу використання доступніших солонуватих і морських вод для стійкого виробництва продуктів харчування у середовищах, де традиційні культури неефективні. За таких умов вирощування рослини забезпечуються макро- і мікроелементами, які є важливими компонентами цих водних джерел. tetragonia tetragonioides aizoaceae засолення ґрунт

Ключові слова: Tetragonia tetragonioides, Aizoaceae, засолення ґрунтів, факультативний С₃-САМ-фотосинтез, фітодесалінізація.

BIOCHEMICAL AND PYSIOLOGICAL FEATURES OF NEW ZELAND SPINACH (TETRAGONIA TETRAGONIOIDES) AS A NEW CROP FOR SALINE SOILS

O.K. Zolotareva, N.M. Topchiy, O.M. Fedyuk

M.G. Kholodny Institute of Botany, National Academy of Sciences of Ukraine, Kyiv

Salinity is a growing problem causing huge crop losses in many regions of the world, especially in arid and semi-arid regions. The use of salt-tolerant crops, which have the ability to accumulate salt, can be an effective way of introducing saline soils into production. The salt- tolerant Tetragonia tetragonioides, commonly known as New Zealand spinach, is an annual

plant belonging to the Aizoaceae family. Unlike most leafy vegetables, T. tetragonioides is tolerant to drought and high temperatures. When grown on saline soils, it has been shown to absorb large amounts of salt, producing a significant amount of dry matter. This species can be easily cultivated in different climatic conditions, can produce several harvests throughout the year (summer and winter), and has a high content of minerals and biologically active substances. In addition to its value as a leafy vegetable for human consumption, this species can be used as animal feed. The advantage of the species is the resistance to diseases and specific pests. T. tetragonioides provides protection against soil erosion due to its excellent soil adhesion. At the same time, its cultivation can make it possible to use more accessible brackish and seawater for sustainable food production in environments where traditional crops are not effective. In this case, the cultivation of these plants can be provided with macro- and micronutrients that are important components of these water sources.

Key words: Tetragonia tetragonioides, Aizoaceae, soil salinity, facultative C₃-CAM-photosyn- thesis, phytodesalinisation.

Засолення ґрунтів сільськогосподарських угідь -- проблема, яка постійно посилюється, що створює серйозні обмеження для продуктивності сільського господарства в усьому світі. За оцінками, 7 % загальної площі суходолу тією чи іншою мірою зазнають засолення, яке відбувається в усіх кліматичних зонах, особливо посушливих і напів- посушливих регіонах світу [1]. В Україні близько 4 млн га засолених полів і солонців, переважно у Середньому Придніпров'ї та Південному Степу [2]. Більшість таких засолених ґрунтів утворилися природ-

506 ним шляхом у процесі вивільнення розчинних солей під час вивітрювання, при цьому найпоширенішою сіллю є хлорид натрію.

Останнім часом засолення ґрунтів відбувається під впливом антропогенних чинників, зокрема розчищення земель від природної рослинності та іригації, що призводить до підняття рівня ґрунтових вод і збільшення концентрації розчинних солей у родючому шарі ґрунту [3]. Внаслідок зміни клімату (збільшення ризику повеней, підвищення рівня морської води у прибережних регіонах, зміни глобальної структури опадів) масштаби й тяжкість засолення ґрунтів посилюватимуться [4]. Більшість промислових сільськогосподарських культур є чутливими до солі глікофітами, урожайність яких значно знижується навіть за впливу слабкого засолення, тому існує гостра необхідність у пошуку нових високосолестійких культур. У природних умовах районів з високою солоністю трапляються рослини-га- лофіти, які здатні рости й розмножуватися за солоності ґрунту понад 200 мМ NaCl, що відповідає приблизно 40 % солоності морської води [5]. За таких умов, за даними [5], 99 % інших видів не виживають. Ця група рослин налічує 5--6 тис. видів, значна кількість з яких є їстівними рослинами і споживається у багатьох регіонах світу в дикому вигляді, але поки що не культивується. Рослини-галофіти можна використовувати для рекультивації земель, схильних до засолення [6]. Їх вирощування для забезпечення їстівних і кормових ресурсів у посушливих і засолених районах поступово стає новою сільськогосподарською стратегією [7--9], яка застосовується у світі. Показовим прикладом відомих галофітів, що культивувалися спочатку у невеликих обсягах як маргінальні місцеві культури, а потім швидко поширилися на глобальному рівні, є кіноа (Chenopodium quinoa Wild.) [10]. Використання інших галофітів у сільському господарстві може бути не менш успішним, ніж вирощування кіноа.

Новозеландський шпинат (Tetragonia tetragonioides (Pallas) Kuntz.) -- солестійка однорічна витка ліана з невеликими трикутними листками. Він походить з Нової Зеландії, проте нині його вирощують, хоч і в невеликих кількостях, як листкову овочеву культуру в більшості тропічних і помірних регіонів. Дослідження впливу засолення (NaCl) на ріст, продукцію біомаси і мінеральний склад T. tetragonioides [9, 11--13] показали, що вид має великий потенціал для екстракції солі з засолених ґрунтів. За даними [13], новозеландський шпинат здатен накопичувати до 700 кг NaCl, продукуючи 4200 кг сухої речовини на гектар.

T. tetragonioides -- їстівна культура, яка за споживчими якостями близька до шпинату городнього (Spinacia oleracea L.), проте є рослиною теплого клімату. Польові експерименти, проведені у Польщі, довели, що цей овоч можна також успішно вирощувати у помірному кліматичному поясі [14--16]. На відміну від шпинату городнього, рослини короткого світлового дня, новозеландський шпинат є нейтральним до тривалості світлового дня, тому його можна вирощувати для отримання літнього врожаю з високою рівномірною продуктивністю упродовж всього вегетаційного періоду [17]. За даними багатьох досліджень, T. tetragonioides також успішно використовують як лікарську рослину [18, 19].

Галофітні види мають низку додаткових морфологічних, фізіологічних і анатомічних характеристик, що забезпечують не лише виживання в засоленому середовищі, а й певні переваги [5, 20, 21]. Головною відмінністю всіх галофітів є здатність використовувати неорганічні іони, такі як Na+ і Cl^-, для осмотичного регулювання їх тканин під час вирощування в умовах засолення. Галофіти ефективно накопичують токсичний для цитозольних систем Na⁺ у вакуолях за участю тонопластних Na+/H+-обмінників, що кодуються генами NHX, а також обох вакуолярних протонних помп: АТФази та піро- фосфатази [22]. Іони Na+ при цьому транспортуються із цитозолю за електрохімічним градієнтом, тобто без витрат енергії (АТФ) [23, 24]. Акумуляція Na+ приводить до утворення щонайменше 4-5-разового градієнта концентрації між вакуолею і цитозолем. Пасивна №+-про- відність тонопласта при цьому зведена до абсолютного мінімуму за рахунок ефективного контролю над його №+-проникними каналами. У регуляції пасивного витоку Na+ із вакуолі беруть участь №+-про- никні повільно- та швидкоактивовані канали тонопластів, які запобігають поверненню Na⁺ назад у цитозоль, зберігаючи накопичений Na⁺ у клітинах мезофілу та сольових міхурах.

На відміну від галофітів глікофітні культури мають лише обмежену здатність використовувати Na⁺ для осмотичної регуляції і значною мірою залежать від здатності синтезувати органічні осмоліти de novo. Внаслідок великих витрат вуглецю під час цього процесу [25, 26] зниження врожайності є істотним. Відомо, що оптимальний ріст галофітів спостерігається за зовнішньої концентрації NaCl 100-200 мМ (для дводольних видів) і 50-100 мМ (для однодольних) у ґрунтовому розчині [5]. У межах такої солоності основні продовольчі культури, зокрема рис, нежиттєздатні або економічно непродуктивні.

Таким чином, вирощування галофітних рослин може стати вирішенням проблеми використання солонуватої води, яка трапляється у природі або скидається різними промисловими підприємствами [27, 28]. Це дасть змогу сільському господарству просуватися в пустельні райони, а також райони, що прилягають до солончаків і морського узбережжя.

Біохімічний склад і поживні властивості Tetragonia tetragonioides. У табл. 1 порівняно дані щодо вмісту основних мінеральних елементів, білків і амінокислот у листках новозеландського шпинату (Tetragonia tetragonioides), шпинату городнього (Spinacia oleracea L.), салату-латуку (Lactuca sativa L.) і капусти кейл (Brassica oleracea var. sabellica L.), які належать до групи поширених листкових овочів з високим вмістом цінних харчових речовин [29].

З даних табл. 1 видно, що в листках T. tetragonioides вміст основних мінеральних елементів і розчинних біологічно активних речовин істотно не відрізняється від основних листкових овочів. Лише концентрація оксалату в новозеландському шпинаті менша порівняно зі шпинатом городнім і капустою кейл. Саме великий вміст оксалату в шпинаті значно обмежує його високі дієтичні якості.

Вищі рослини виробили різні адаптивні механізми зниження окиснювальних ушкоджень, що виникають у результаті сольового стресу, включно біосинтез вторинних метаболітів, до яких належать прості й складні цукри, амінокислоти, поліоли та антиоксиданти. Вторинні метаболіти виконують різні функції, в тому числі запобігання утворенню кисневих радикалів або уловлювання реактивних видів кисню [43]. У табл. 2 наведено дані щодо вмісту основних каротиноїдів у новозеландському шпинаті порівняно зі шпинатом городнім і капустою кейл, які містять найвищі концентрації лютеїну і через це рекомендовані для вживання з метою профілактики вікового погіршення зору. Відомо, що лютеїн і зеаксантин є каротиноїдами, які вибірково поглинаються сітківкою ока і, як вважають, захищають від розвитку вікової макулярної дегенерації [44]. Основним джерелом цих ксантофілів є темно-зелені листкові овочі. З даних табл. 2 видно, що за загальним вмістом каротиноїдів і лютеїну новозеландський шпинат не поступається шпинату городньому і капусті кейл.

ТАБЛИЦЯ 1. Вміст основних мінеральних елементів, білків та амінокислот у листкових овочах

Важливу роль у деактивації вільних радикалів відіграють фенольні сполуки, такі як фенольні кислоти, флавоноїди та проантоціа- нідини [47]. Як видно з даних табл. 1, T. tetragonioides містить доволі високий рівень поліфенольних сполук. Щодо впливу засолення на вироблення вторинних метаболітів сільськогосподарськими культурами, то цей аспект був докладно вивчений у зв'язку із їх солестійкістю, хоча такі сполуки рідко розглядалися як характеристики якості

ТАБЛИЦЯ 2. Вміст (мкг/г сирої речовини) каротиноїдів у листкових овочах

під час виробництва здорових продуктів харчування [7]. Добре відомо, що продукування вторинних метаболітів у галофітів посилюється за сольового стресу [48]. Аналіз змін рівня поліфенолів у листках T. tetragonioides показав, що концентрація фенольних сполук у разі підвищення вмісту солі в субстраті майже не відрізнялася від контролю за помірних концентрацій солі, а за високого рівня NaCl значно знижувалася з часом. Зменшення вмісту фенольних сполук у відповідь на засолення спостерігалося і в інших галофітних рослинах. Разом з тим у деяких підвидів за умов засолення листки збагачуються фенольними сполуками [36]. Фенольні сполуки належать до вторинних метаболітів, вміст яких модулюється у рослинах як функція осмотичної регуляції [36], тому значне зниження концентрації цих сполук у T. tetragonioides за зрошення морською водою [9] або розчинами з високою концентрацією NaCl свідчить, що вид може виробляти інші захисні хімічні сполуки-осморегулятори. Адаптація до осмотичного стресу включає внутрішньоклітинне накопичення малих органічних молекул (осмолітів), таких як пролін. Вони слугують стабілізаторами білків і клітинних компонентів проти денатурувальної дії іонної сили. Крім того, пролін працює як хімічний шаперон, забезпечуючи правильне повторне згортання білків in vitro та в клітині, захищаючи нативні білки від теплової денатурації.

Акумуляція проліну за умов стресу сприяє підтриманню клітинного гомеостазу. За сольового стресу пролін виконує не лише роль осморегулятора, а й реалізує низку інших стрес-протекторних функцій: регуляція експресії генів стрес-регульованих білків, хімічного шаперону, антиоксиданту, джерела вуглецю, азоту та відновлюваль- них еквівалентів, залучається до регуляції внутрішньоклітинного рН тощо [36]. Відомо, що підвищення рівня проліну є звичайною метаболічною реакцією вищих рослин на дефіцит води і стрес, спричинений засоленням [49]. Накопичення проліну має важливе значення в осмотичній адаптації вищих рослин за прогресованого зневоднення для підтримки клітинного тургору та затримки повного закриття про- дихів. У T. tetragonioides концентрація проліну в листках за помірного та високого рівня солоності була значно вищою порівняно з контролем без істотної різниці між обробкою морською водою або розчинами NaCl [12]. Різке підвищення концентрації проліну в листках T. tetragonioides спостерігалося вже за 50 %-го водного дефіциту [50]. Таким чином, підвищення вмісту проліну в T. tetragonioides можна розглядати як метаболічний біомаркер впливу солоності і зневоднення.

Крім високоцінних харчових компонентів галофіти можуть накопичувати також небажані речовини, зокрема оксалати, нітрати й солі [7]. Для зниження їх вмісту застосовують агротехнічні прийоми: як приклад можна навести скорочення використання добрив NO₃^_ на користь NH₄+ для зниження вмісту оксалатів у Portulaca oleracea [51] або коригування добрив залізом для зниження накопичення нітратів у Aster tripolium [7]. Однак у галофіта T. tetragonioides зі збільшенням засоленості вміст нітратів значно знижується [9], на відміну від їх підвищеного накопичення в Aster tripolium за таких самих умов [7].

Фізіологічні та морфологічні реакції Tetragonia tetragonioides на сольовий стрес. Галофіти повинні збалансувати свою потребу в солях, необхідних для осмотичної регуляції, зі швидкістю росту. Регулювання транспірації відіграє важливу роль у цьому, оскільки саме транспіраційний потік переносить іони між коренями і пагонами. Отже, чинники, які впливають на швидкість втрати води рослинами, є важливими для солестійкості. Багато галофітів демонструють морфологічні адаптації, пов'язані з обмеженням транспірації (наприклад, зменшений розмір листків) [5].

Згідно з даними праці [12], у T. tetragonioides швидкість фотосинтезу у відповідь на сольовий стрес знижувалася не істотно, провідність продихів падала, тоді як вміст CO₂ у міжклітинниках майже не зменшувався. Результати досліджень [12, 36] свідчать, що за умов засолення продихи у новозеландського шпинату замикаються і транспірація ослаблюється. У природі новозеландський шпинат росте у прибережних зонах, тому під час вивчення впливу збільшених концентрацій солей на фізіологічні характеристики для цього виду були проведені спеціальні дослідження з порівняння стресів, зумовлених високим рівнем NaCl і морською водою [36]. Показано [9], що додавання 15 % морської води у процесі поливу стимулює ріст T. tetragonioides, на відміну від розчину NaCl. Дослідження чистої швидкості фотосинтезу та провідності продихів не виявило істотних відмінностей [36].

Сольовий стрес знижує поглинання азоту в багатьох рослин, що пояснюється антагонізмом між NO₃^_ і Cl^_. Дефіцит азоту швидко пригнічує ріст рослин, оскільки він входить до складу багатьох компонентів клітин, зокрема амінокислот та нуклеїнових кислот, і необхідний рослинам у великих кількостях. Результати дослідження [12] показали, що новозеландський шпинат активніше поглинає азот в умовах засолення, а саме за обробки 50 мМ NaCl поглинання збільшувалося і не змінювалося за обробки 100 і 200 мМ NaCl порівняно з контролем. Основна стратегія солестійкості у новозеландського шпинату, мабуть, полягає в посиленні осмотичної регуляції внаслідок накопичення іонів Na⁺ у листках і підтримання вищої ємності для поглинання та надходження води в листки.

Важливою проблемою, яку можна розв'язати культивуванням галофітів, є рекультивація ґрунтів. Фітодесалінація визначається як здатність рослини виводити солі з ґрунту внаслідок накопичення їх у власних тканинах [52]. Низка видів галофітів характеризуються підвищеною здатністю до поглинання натрію. Крім T. tetragonioides [9, 11--13, 53], прикладами фітодезамінувальних галофітів є Mesambry- anthemum crystallinum [53], Salsola soda та Portulaca oleracea [54]. Цікаво, що фітодесалінація -- єдиний існуючий процес видалення натрію за відсутності вилуговування [55], що має важливе потенційне значення для районів із дефіцитом води.

Факультативний С₃-САМ-фотосинтез. Особливістю представників родини Aizoaceae є їх метаболічна пластичність. Вони демонструють факультативний фотосинтетичний CAM (Crassulacean acid metabolism) метаболізм, тобто здатність перемикатися із ^-метабо- лізму в оптимальних умовах до CAM-поглинання вуглецю за стресів [56--59].

Метаболізм С₄ карбонових кислот (CAM) -- це стратегія підтримання фотосинтезу в умовах закритих продихів. Органічні кислоти, у формі яких фіксований упродовж ночі CO₂, зберігаються у вакуолях клітин мезофілу вдень і надходять у строму хлоропластів, де відбувається їх декарбоксилювання і надходження СО₂ до циклу Каль- віна [60].

Традиційно CAM-фотосинтез поділяється на облігатний, або конститутивний CAM, що здійснюють зрілі тканини рослини незалежно від зовнішніх умов як частину онтогенетичної програми, і факультативний, або індукований CAM, який запускається у відповідь на несприятливі умови середовища під впливом певних зовнішніх стимулів [61]. Зазначимо, що така класифікація є до певної міри умовною, тому що для багатьох облігатних CAM-рослин характерний онтогенетичний перехід. Молоді рослини фіксують вуглець виключно С₃-шляхом, оскільки їх вакуолі ще недостатньо великі, і переходять до CAM-фотосинтезу лише з віком. Низка видів з облігатної групи мають певну пластичність і можуть регулювати нічну фіксацію CO₂ залежно від доступності води [62]. Основним критерієм для факультативного CAM є зворотність за зняття несприятливих умов. Саме це відрізняє його від онтогенетично запрограмованого однобічного ^-CAM переходу. Сигналами до індукції CAM-фотосинтезу можуть бути вологозабезпеченість, температурний режим, засолення, освітленість або фотоперіод [62].

За облігатного САМ-фотосинтезу до 99 % фіксації CO₂ відбувається в нічний час. Це підтверджує гіпотезу про те, що САМ є адаптивним, оскільки дає можливість фіксувати CO₂ у той період дня, коли потреба у випаровуванні нижча, що уможливлює життя за обмеженого водопостачання. Для порівняння, у факультативних CAM (індуцибельний CAM, C₃-CAM) і CAM-циклічних рослин викликана посухою темнова фіксація CO₂ може, за деякими винятками, бути лише невеликою частиною ^-асиміляції CO₂ у поливних рослин і відбуватися протягом декількох (деяких) днів.

Метаболізм C₃ потребує АТФ для циклу Кальвіна, необхідного для синтезу крохмалю і сахарози, фотодихання і відновлення нітратів [63]. У рослин із конститутивною активністю циклу Кальвіна лінійний потік електронів виробляє до 3 АТФ та 2 НАДФН на молекулу фіксованого CO₂. Порівняно з ^-рослинами потреба в енергії для фіксації CO₂ у CAM-рослин вища [64--66]. Однак точна стехіометрія АТФ і НАДФН залежить від типу вуглеводів, що утворюються на світлі (крохмаль у хлоропластах або позахлоропластні гексози, сахароза), типу органічних кислот, які запасаються в темряві (малат, цитрат, ізоцитрат), способу декарбоксилювання кислот (мітохондріальна NAD-ME, ME- або PEP-карбоксикіназа, PEPCK), виду вакуолярно- го транспорту (АТФаза тонопласта та неорганічна пірофосфатаза, PPase) [65, 66]. У світлий період доби АТФ необхідна для регенерації пірувату через глюконеогенез, у темний -- для регенерації фосфо- енолпірувату (ФЕП) з пірувату і для активного транспорту малату у вакуоль [64--66]. Рівні АТФ і НАДФН в CAM залежать від тривалості II і IV фаз, коли CO₂ надходить крізь відкриті продихи. Для збільшення виробництва АТФ під час III фази САМ необхідно стимулювати циклічний або псевдоциклічний потоки електронів, що нагадує ситуацію в клітинах судинного пучка ^-рослин [65, 67].

На сьогодні факультативний САМ описано принаймні для 104 видів із 27 родів і 15 родин [61]. Характеристики фотосинтезу за змінних зовнішніх умов вивчено лише фрагментарно для представників великої родини Aizoaceae. Разом з тим саме під час дослідження однорічного галофіта Mesembryanthemum crystallinum (Aizoaceae, Caryo- phyllales) відкрито явище факультативного САМ-фотосинтезу [56-- 58, 61]. Існують лише деякі ознаки переходу T. tetragonioides із С₃- до САМ-фотосинтезу за стресових умов [9], тому для обґрунтованої типізації виду як факультативної САМ-рослини необхідне всебічне дослідження його анатомії, ультраструктури та біохімічних властивостей.

Отже, літературні відомості засвідчують, що новозеландський шпинат має багато характеристик, завдяки яким можна його рекомендувати для культивування у помірному кліматі як корисний листковий овоч для споживання людиною і корм для тварин. Стійкість цього виду до засоленості, посухи і високих температур сприяє його ефективному вирощуванню на засолених територіях в умовах ариди- зації клімату. Перевагами T. tetragonioides є стійкість до хвороб і специфічних шкідників, захист ґрунтів від ерозії через відмінне зчеплення з ґрунтом. Водночас вирощування в культурі дає можливість використання доступніших солонуватих і морських вод для стійкого виробництва продуктів харчування у середовищах, де традиційні культури неефективні. За таких умов вирощування рослини забезпечуються макро- і мікроелементами, які є важливими компонентами цих водних джерел.

Незважаючи на те що упродовж останніх десятиліть опубліковано багато результатів, що доводять потенціал галофітів як можливих нових сільськогосподарських культур, наукове обґрунтування їх масштабного використання залишається обмеженим, а протоколи вирощування не оптимізовані [7]. Прибережні піщані ґрунти є екологічно безпечним вибором для масштабного вирощування галофітів без ризику сольового забруднення, яке загрожує родючим ґрунтам.

Аналогічно слід уникати забруднення підземних прісних вод. Розуміння важливості галофітів як потенційних джерел харчування, що можуть вирощуватися у засоленому середовищі, значно поширене, зокрема тому, що вони не конкурують із традиційними продовольчими культурами за вимогами до води та ґрунту. На сьогодні дослі- дження спрямовані як на визначення солестійкості галофітів, так і на поліпшення їх агротехнічних ознак: урожайності, смакових якостей, хімічного складу, використання механізованого збирання, тестування ринкового і економічного потенціалу [7].

REFERENCES

1. Wicke, B., Smeets, E., Dornburg, V., Vashev, B., Gaiser, T., Turkenburg, W. & Faaij, A. (2011). The global technical and economic potential of bioenergy from salt-affected soils. Energy & Env. Sci., 4 (8), pp. 2669-2681. https://doi.org/10.1039/c1ee01029h

2. Baliuk, S., Medvedev, V., Miroshnichenko, M., Skrylnik, Ye., Timchenko, D., Fatieev, A., Khristenko, A. & Tsapko, Yu. (2012). Environmetal state of soil in Ukraine. Ukr. geogr. z., 2, pp. 38-42.

3. Jesus, J.M., Danko, A.S., Fiuza, A. & Borges, M.T. (2015). Phytoremediation of salt- afeted soils: a review of processes, applicability, and the impact of climate change. Environ. Sci. Pollut. Res. https://doi.org/10.1007/s11356-015-4205-4

4. Mukhopadhyay, R., Sarkar, B., Jat, H.S., Sharma, P.C. & Bolan, N.S. (2021). Soil salinity under climate change: Challenges for sustainable agriculture and food security. J. Env. Managem., 280, 111736. https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2020.111736

5. Flowers, T.J., Munns, R. & Colmer, T.D. (2015). Sodium chloride toxicity and the cellular basis of salt tolerance in halophytes. Ann. Bot., 115 (3), pp. 419-431. https://doi.org/10.1093/aob/mcu217

6. Wang, N., Zhao, Z., Zhang, X., Liu, S., Zhang, K. & Hu, M. (2023). Plant growth, salt removal capacity, and forage nutritive value of the annual euhalophyte Suaeda salsa irrigated with saline water. Front. Plant Sci., 13, 1040520. https://doi.org/10.3389/ fpls.2022.1040520

7. Ventura, Y., Eshel, A., Pasternak, D. & Sagi, M. (2015). The development of halophyte- based agriculture: past and present. Ann. Bot., 115, pp. 529-540. https://doi.org/10.1093/ aob/mcu173

8. Hessini, K., Jeddi, K., Shaer, H.M.El., Smaoui, A., Salem, H.B. & Siddique, K.H.M. (2020). Potential of herbaceous vegetation as animal feed in semi-arid Mediterranean saline environments: The case for Tunisia. Agronomy J., 112, pp. 2445-2455. https://doi.org/10.1002/agj2.20196

9. Atzori, G., Nissim, W., Macchiavelli, T., Vita, F., Azzarello, E., Pandolfi, C., Masi, E. & Mancuso, S. (2020). Tetragonia tetragonioides (Pallas) Kuntz. as promising salt-tolerant crop in a saline agricultural context. Agr. Wat. Manag., 240, 106261. https://doi.org/ 10.1016/j.agwat.2020.106261

10. Alandia, G., Rodriguez, J.P., Jacobsen, S.E., Bazile, D. & Condori, B. (2020). Global expansion of quinoa and challenges for the Andean region. Global Food Sec., 26, 100429.

11. Bekmirzaev, G., Beltrao, J., Isaev, S., Usmanov, M. & Tadjiev, S. (2023). Use of halophyte plants on saline soils and evaluation of salt removal efficiency. Web of Conf., 389. https://doi.org/10.1051/e3sconf/202338903043

12. Yousif, B.S., Nguyen, N.T., Fukuda, Y., Hakata, H., Okamoto, Yu, Masaoka, Y. & Saneoka, H. (2010). Effect of salinity in growth, mineral composition, photosynthesis and water relations of two vegetable crops; New Zealand spinach (Tetragonia tetrago- nioides) and water spinach (Ipomoea aquatica). Int. J. Agr. Bio., 12, pp. 211-216.

13. Bekmirzaev, G., Ouddane, B., Beltrao, J. & Fujii, Y. (2020). The impact of salt concentration on the mineral nutrition of Tetragonia tetragonioides. Agriculture, 10 (6), 238. https://doi.org/10.3 3 90/agriculture 10060238

14. Jaworska, G. & Kmiecik, W. (1999). Content of selected mineral compounds, nitrates III and V, and oxalates in spinach (Spinacia oleracea L.) and New Zealand spinach (Tetragonia expansa Murr.) from spring and autumn growing seasons. Elect. J. Pol. Agr. Univ. Ser. Food Sci. Technol., 2 (2).

15. Jaworska, G. & Kmiecik, W. (2000). Comparison of the nutritive value of frozen spinach and New Zealand spinach. Pol. J. Food Nutrit. Sci., 50 (4), pp. 79-84.

16. Kmiecik, W. & Jaworska, G. (1999). Effect of growing methods of New Zealand spinach on its yield and pattern of harvests. Folia hort., 11 (1), pp. 75-85.

17. Jaworska, G. (2005). Content of nitrates, nitrites, and oxalates in New Zealand spinach. Food Chem., 89 (2), pp. 235-242. https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2004.02.030

18. Pyun, B., Yang, H., Sohn, E., Yu, S.Y., Lee, D., Jung, D., Ko, B. & Lee, H. (2018).

Tetragonia tetragonioides (Pall.) Kuntze regulate androgen production in a letrozole- induced polycystic ovary syndrome model. Molecules, 23(5), pp. 1-14.

https://doi.org/10.3390/molecules23051173

19. Kim, D.S., Ko, B.S., Ryuk, J.A. & Park, S. (2020). Tetragonia tetragonioides protected against memory dysfunction by elevating hippocampal amyloid-p deposition through potentiating insulin signaling and altering gut microbiome composition. Int. J. Mol. Sci., 21(8), 2900. https://doi.org/10.3390/ijms21082900

20. Zhao, C., Zhang, H., Song, C., Zhu, J. & Shabala, S. (2020). Mechanisms of plant responses and adaptation to soil salinity. The Innovation. pp. 1-41. https://doi.org/ 10.1016/j.xinn.2020.100017

21. Shabala, S. & Mackay, A. (2011). Ion transport in halophytes. Adv. Bot. Res., 57, pp. 151199. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-387692-8.00005-9

22. Apse, M.P. & Blumwald, E. (2007). Na+ transport in plants. FEBS Lett., 581, pp. 22472254. https://doi.org/10.1016/j.febslet.2007.04.014

23. Bonales-Alatorre, E., Shabala, S., Chen, Z.H. & Pottosin, I. (2013). Reduced tonoplast fast-activating and slow-activating channel activity is essential for conferring salinity tolerance in a facultative halophyte, quinoa. Plant Physiol., 162 (2), pp. 940-952. https://doi.org/10.1104/pp.113.216572

24. Bonales-Alatorre, E., Pottosin, I., Shabala, L., Chen, Z.H., Zeng, F., Jacobsen, S.E. & Shabala, S. (2013). Differential activity of plasma and vacuolar membrane transporters contributes to genotypic differences in salinity tolerance in a halophyte species, Chenopodium quinoa. Int. J. Mol. Sci., 14 (5), pp. 9267-9285. https://doi.org/10.3390/ ijms14059267

25. Raven, J.A. (1985). Regulation of pH and generation of osmolarity in vascular plants: a cost-benefit analysis in relation to efficiency of use of energy, nitrogen and water. New Phytol., 101, pp. 25-77.

26. Shabala, S. & Shabala, L. (2011). Ion transport and osmotic adjustment in plants and bacteria. Biomol. Concepts, 2, pp. 407-419. https://doi.org/10.1515/BMC.2011.032

27. Liang, W., Ma, X., Wan, P. & Liu, L. (2018) Plant sail-tolerance mechanism: a review. Biochem. Biophys. Res. Comm., 495 (1), pp. 286-291. https://doi.org/10.1016/ j.bbrc.2017.11.043

28. Ibrahimova, U., Kumari, P., Yadav, S., Rastogi, A., Antala, M., Suleymanova, Z., Zivcak, M., Hussain, S., Abdelhamid, M., Hajihashemi, S., Yang, X. & Brestic, M. (2021). Progress in inderstanding salt stress response in plants using biotechnological tools. J. Biotechnol., 329 (10), pp. 180-191. https://doi.org/10.1016/jjbiotec.2021.02.007

29. The 13 healthiest leafy green vegatables. Retrieved from https://www.healthline.com/ nutrition/leafy-green-vegetables

30. Lisiewska, Z., Kmiecik, W., Gqbczynski, P. & Sobczynska, L. (2011). Amino acid profile of raw and as-eaten products of spinach (Spinacia oleracea L.). Food Chem., 126 (2), pp. 460-465. https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2010.11.015

31. Sikora, E. & Bodziarczyk, I. (2012). Composition and antioxidant activity of kale (Brassica oleracea L. var. acephala) raw and cooked. Acta Sci. Polonorum Technol. Alimentaria, 11 (3), pp. 239-248.

32. Pandjaitan, N., Howard, L.R., Morelock, T. & Gil, M.I. (2005). Antioxidant capacity and phenolic content of spinach as affected by genetics and maturation. J. Agr. Food Chem., 53 (22), pp. 8618-8623. https://doi.org/10.1021/jf052077i

33. Koudela, M. & Petrikova, K. (2008). Nutrients content and yield in selected cultivars of leaf lettuce (Lactuca sativa L. var. crispa). Hort. Sci., 35 (3), pp. 99-106. https://doi.org/ 10.17221/3/2008-HORTSCI

34. Sularz, O., Smolen, S., Koronowicz, A., Kowalska, I. & Leszczynska, T. (2020). Chemical composition of lettuce (Lactuca sativa L.) biofortified with iodine by KIO3, 5- Iodo-, and 3.5-diiodosalicylic acid in a hydroponic cultivation. Agronomy, 10 (7), 1022. https://doi.org/10.3 3 90/agronomy10071022

35. Yang, X., Gil, M.I., Yang, Q. & Tomas-Barberan, F.A. (2022). Bioactive compounds in lettuce: Highlighting the benefits to human health and impacts of preharvest and postharvest practices. Compr. Rev. Food Sci. Food Saf., 21 (1), pp. 4-45. https://doi.org/ 10.1111/1541-4337.12877

36. Guidi Nissim, W., Masi, E., Pandolfi, C., Mancuso, S. & Atzori, G. (2021). The response of halophyte (Tetragonia tetragonioides (Pallas) Kuntz.) and glycophyte (Lactuca sativa L.) crops to diluted seawater and NaCl solutions: A comparison between two salinity stress types. Appl. Sci., 11 (14), 6336. https://doi.org/10.3390/app11146336

37. Samec, D., Urlic, B. & Salopek-Sondi, B. (2019). Kale (Brassica oleracea var. acephala) as a superfood: Review of the scientific evidence behind the statement. Crit. Rev. Food Sci. Nutrit., 59 (15), pp. 2411-2422. https://doi.org/10.1080/ 10408398.2018.1454400

38. Erdogan, B.Y. & Onar, A.N. (2012). Determination of nitrates, nitrites and oxalates in kale and sultana pea by capillary electrophoresis. J. Food Drug Anal., 20 (2), pp. 532558. https://doi.org/10.3923/javaa.2011.2051.2057

39. Lisiewska, Z., Kmiecik, W. & Korus, A. (2008). The amino acid composition of kale (Brassica oleracea L. var. acephala), fresh and after culinary and technological processing. Food Chem., 108 (2), pp. 642-648. https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2007.11.030

40. Ayaz, F.A., Glew, R.H., Millson, M., Huang, H.S., Chuang, L.T., Sanz, C. & Hayirlioglu-Ayaz, S. (2006). Nutrient contents of kale (Brassica oleraceae L. var. acephala DC.). Food Chem., 96 (4), pp. 572-579. https://doi.org/10.1016/j.food- chem.2005.03.011

41. Slupski, J., Achrem-Achremowicz, J., Lisiewska, Z. & Korus, A. (2010). Effect of processing on the amino acid content of New Zealand spinach (Tetragonia tetragonioides Pall. Kuntze). Int. J. Food Sci. Technol., 45 (8), pp. 1682-1688. https://doi.org/10.1111/ j.1365-2621.2010.02315.x

42. Friday, C. & Igwe, O.U. (2021). Phytochemical and nutritional profiles of tetragonia tetragonioides leaves grown in Southeastern Nigeria. ChemSearch J., 12 (2), pp. 1-5. file:///H:/ajol-file-journals_539_articles_220134_submission_proof_220134-6349- 539923-1-10-20220117%20(1).pdf

43. Acosta-Motos, J.R., Ortuno, M.F., Bernal-Vicente, A., Diaz-Vivancos, P., Sanchez- Blanco, J. & Hermandez, J.A. (2017). Plant responses to salt stress: adaptive mechanisms. Agronomy, 7 (1). 18. https://doi.org/10.3390/agronomy7010018

44. Abdel-Aal, E.S.M., Akhtar, H., Zaheer, K. & Ali, R. (2013). Dietary sources of lutein and zeaxanthin carotenoids and their role in eye health. Nutrients, 5 (4), pp. 1169-1185. https://doi.org/10.3390/nu5041169

45. Bunea, A., Andjelkovic, M., Socaciu, C., Bobis, O., Neacsu, M., Verhe, R. & Van Camp, J. (2008). Total and individual carotenoids and phenolic acids content in fresh, refrigerated and processed spinach (Spinacia oleracea L.). Food Chem., 108 (2), pp. 649656. https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2007.11.056

46. de Azevedo-Meleiro, C.H. & Rodriguez-Amaya, D.B. (2005). Carotenoids of endive and New Zealand spinach as affected by maturity, season and minimal processing. J. Food Comp. Anal., 18 (8), pp. 845-855. https://doi.org/10.1016/jjfca.2004.10.006

47. Waskiewicz, A., Muzolf-Panek, M. & Golinski, P. (2013). Phenolic content changes in plants under salt stress. In Ahmad, P., Azooz, M. & Prasad, M. (Eds.). Ecophysiology and Responses of Plants under Salt Stress. Springer, New York, NY. https://doi.org/ 10.1007/978-1-4614-4747-4_11

48. Flowers, T.J. & Muscolo, A. (2015). Introduction to the special issue: halophytes in a changing world. AoB Plants, 7, plv020. https://doi.org/10.1093/aobpla/plv020

49. Slama, I., Abdelly, C., Bouchereau, A., Flowers, T. & Savoure, A. (2015). Diversity, distribution and roles of osmoprotective compounds accumulated in halophytes under abiotic stress. Ann. Bot., 115 (3), pp. 433-447. https://doi.org/10.1093/aob/mcu239

50. Kovar, M. & Olsovska, K. (2020). Mechanisms of drought resistance in common spinach (Spinacia oleracea L.) and New Zealand spinach (Tetragonia tetragonoides (Pall.) Kuntze) plants under soil dehydration. J. Central Eur. Agr., 21 (2), pp. 275-284. https://doi.org/10.5513/JCEA01/2L2.2618

51. Palaniswamy, U.R., Bible, B.B. & McAvoy, R.J. (2002). Effect of nitrate: ammonium nitrogen ratio on oxalate levels of purslane. Trends in New Crops and New Uses, 11, pp. 453-455.

52. Rabhi, M., Atia, A., Abdelly, C. & Smaoui, A. (2015). New parameters for a better evaluation of vegetative bioremediation, leaching, and phytodesalination. J. Theor. Biol., 383, pp. 7-11. https://doi.org/10.1016/jjtbi.2015.07.027

53. Hasanuzzaman, M., Nahar, K., Alam, M.M., Bhowmik, P.C., Hossain, M.A., Rahman, M.M. & Fujita, M. (2014). Potential use of halophytes to remediate saline soils. BioMed Res. Int., 589341. https://doi.org/10.1155/2014/589341

54. Bekmirzaev, G., Beltrao, J., Neves, M.A. & Costa, C. (2011). Climatical changes effects on the potential capacity of salt removing species. Int. J. Geol., 5, pp. 79-85.

55. Rabhi, M., Ferchichi, S., Jouini, J., Hamrouni, M.H., Koyro, H.W., Ranieri, A. & Smaoui,

A. (2010). Phytodesalination of a salt-affected soil with the halophyte Sesuvium portulacas- trum L. to arrange in advance the requirements for the successful growth of a glycophytic crop. Biores. Techn., 101(17), pp. 6822-6828.https://doi.org/10.1016/

j.biortech.2010.03.097

56. Niewiadomska, E., Bilger, W., Gruca, M., Mulisch, M., Miszalski, Z. & Krupinska, K. (2011). CAM-related changes in chloroplastic metabolism of Mesembryanthemum crys- tallinum L. Planta, 233, pp. 275-285. https://doi.org/10.1007/s00425-010-1302-y

57. Silvera, K., Neubig, K.M., Whitten, W.M., Williams, N.H., Winter, K. & Cushman, J.C. (2010). Evolution along the crassulacean acid metabolism continuum. Funct. Plant Biol., 37, pp. 995-1010. https://doi.org/10.1071/FP10084

58. Herrera, A. (2009). Crassulacean acid metabolism and fitness under water deficit stress: if not for carbon gain, what is facultative CAM good for? Ann. Bot., 103(4), pp. 645653. https://doi. org/10.1093/aob/mcn 145

59. Moreno-Villena, J.J., Zhou, H., Gilman, I.S., Tausta, S.L., Cheung, C.Y.M. & Edwards, E.J. (2022). Spatial resolution of an integrated C⁴+CAM photosynthetic metabolism. Sci. Adv., pp. 1-14.

60. Cushman, J.C. (2001). Crassulacean acid metabolism. A plastic photosynthetic adaptation to arid environments. Plant Physiol., 127(4), pp. 1439-1448.

61. Winter, K. (2019). Ecophysiology of constitutive and facultative CAM photosynthesis. J. Exp. Bot., 70(22), pp. 6495-6508. https://doi.org/10.1093/jxb/erz002

62. Matiz, A., Mioto, P.T., Mayorga, A.Y., Freschi, L. & Mercier, H. (2013). CAM photosynthesis in bromeliads and agaves: what can we learn from these plants? Photosynthesis, 1, pp. 91-134. https://doi.org/10.5772/56219

63. Noctor, G. & Foyer, C.H. (1998). A reevaluation of the ATP: NADPH budget during C3 photosynthesis: a contribution from nitrate assimilation and its associated respiratory activity. J. Exp. Bot., 49, pp. 1895-1908. https://doi.org/10.1093/jxb/49.329.1895

64. Nobel, P.S. Achievable productivities of certain CAM plants: basis for high values compared with C3 and C4 plants. (1991). New Phytol., 119, pp. 183-205. https://doi.org/ 10.1111/j.1469-8137.1991.tb01022.x

65. Winter, K. & Smith, J.A.C. (Eds.). (2012). Crassulacean acid metabolism: biochemistry, ecophysiology and evolution. Vol. 114. Springer Science & Business Media.

66. Luttge, U. (2004). Ecophysiology of crassulacean acid metabolism (CAM). Ann. Bot., 93 (6), pp. 629-652. https://doi.org/10.1093/aob/mch087

67. Koster, S. & Winter, K. (1985). Light scattering as an indicator of the energy state in leaves of the crassulacean acid metabolism plant Kalanchoe pinnata. Plant Physiol., 79 (2), pp. 520-524. https://doi.org/10.1104/pp.79.2.520

Размещено на Allbest.ru