Осмотична резистентність еритроцита як показник функціональної активності клітинної мембрани

Размещено на http://www.allbest.ru/

Львівський національний медичний університет імені Данила Галицького

Осмотична резистентність еритроцита як показник функціональної активності клітинної мембрани

О.Є. Мазур, Н.В. Денисенко Кафедра біохімії

Львів, Україна



Резюме

У представленому огляді описано структуру та особливості метаболічної активності еритроцита. Охарактеризовано її осмотичну резистентність як показника функціональної активності клітинної мембрани. Означено фактори та патологічні чинники, що впливають на осмотичну крихкість еритроцита. Описано її зміни при дії різних факторів фізичної (радіаційне випромінювання, гемодіаліз), хімічної (вживання ліків) природи та патологічних станах різного ґенезу. Вказано причини її зниження та означено напрям відновлення структурної стабільності та метаболічної активності. Автори запропонували використання показника осмотичної крихкості в клінічних та експериментальних дослідженнях.

Ключові слова: еритроцит, клітинна мембрана, осмотична резистентність еритроцитів.



Abstract

Osmotic resistance of the erythrocyte as an indicator of the functional activity of the cell membrane

O. Ye. MAZUR, N. V. DENYSENKO

Department of Biochemistry, Danylo Halytsky Lviv National Medical University, Lviv, Ukraine

The presented review describes the structure and features of the functioning of the erythrocyte membrane. Its osmotic resistance is characterized as an indicator of the functional activity of the cell membrane. Changes under the influence of various physical and chemical factors are described. The reasons for its decrease are identified and the direction of maintaining metabolic stability under the influence of various pathological factors is indicated.

Key words: erythrocyte, cell membrane, osmotic resistance of erythrocytes.



Як відомо, мембрана відіграє значну роль у життєдіяльності клітин, відділяючи їх внутрішній вміст від зовнішнього середовища. Крім цього, внутрішній об'єм клітини також розділяється мембранами на окремі функціональні частини. Мембрани регулюють транспорт різноманітних речовин, на них генерується електричний потенціал, вони беруть участь у каталітичних процесах і трансформації енергії. Спільність структури плазматичних мембран різних типів клітин дає змогу припустити, що патологічні процеси, які відбуваються в еритроцитарній мембрані, відображають зміни метаболізму різних органів і тканин внаслідок системності патологічних процесів.

Будова еритроцитарної мембрани.

Загалом мембрана еритроцитів має типову будову, властиву іншим типам клітин, проте для її структури характерні певні особливості. Основна частина мебрани еритроцита сформована ліпідним бішаром, в якому містяться трансмембранні та периферійні білки. Зовнішня поверхня ліпідного бішару структурно та функціонально зв'язана з глікокаліксом, а внутрішня -- з компонентами цитоскелета еритроцита.

Біологічна мембрана сформована в основному з фосфоліпідів (гліцеро- фосфоліпіди, сфінголіпіди), які становлять близько 60% маси мембрани [1], а також визначають її структурні і фізичні властивості.

Локалізація фосфоліпідів у клітинних мембранах є асиметричною, що забезпечує стабільність мембрани [2]. Фосфатидилхолін (вміст -- 30%) [3] та сфінгомієлін (вміст -- 15--20%) [4] розташовані ближче до зовнішньої поверхні [5], тоді як внутрішня частина мембрани еритроцита багата на фосфатидилетаноламін (вміст - 18-27%) [6], фосфатидилсерин (вміст - 25-35%) [7], а також містить фосфатидилінозитол [8]. Контроль за асиметричним розміщенням фосфоліпідів у мембрані здійснюється ферментами фліппазою (Мд2+-АТФ-залежна амінофосфоліпід-транслоказа, інгібується високими концентраціями Са2+) та флоппазою (Мд2+-АТФ-залежна фосфо- ліпід-транслоказа) [9].

Проходячи крізь судини та під впливом тиску плазми, еритроцити здатні легко змінювати свою форму. Властивість легко деформуватись визначається високою текучістю та низькою в'язкістю мембрани. Це особливо важливо за умов гіпотонічного середовища, в якому вода входить в еритроцит і він може збільшити свій об'єм вдвічі, зберігши цілісність мембрани. Різна довжина та насиченість залишків жирних кислот у молекулах глі- церофосфоліпідів є визначальним фактором при розміщенні молекул фос- фоліпідів [10], впливаючи таким чином на текучість мембран. Що більша кількість поліненасичених жирних кислот у складі гліцерофосфоліпідів, то вища плинність мембран [11]. Внаслідок різниці жирнокислотного складу фосфоліпідів зовнішнього та внутрішнього моношарів текучість внутрішнього моношару є вищою, ніж зовнішнього [12]. Ця властивість забезпечує швидке відновлення мембрани за умов фізичного пошкодження, лізису, оксидативного стресу та ін.

Масова частка холестеролу в клітинній мембрані становить 45%, а співвідношення до молекул гліцерофосфоліпідів приблизно 0,82 [13]. Жорстке циклопентанпергідрофенантренове кільце холестеролу сприяє ущільненню зовнішнього бішару мембрани, знижує проникність мембрани для води і малих водорозчинних молекул, збільшуючи щільність, в'язкість і механічну стійкість бішару [14].

Окрім ліпідів до складу мембран входять білки, масова частка яких - 39,5% [1]. Проте, функції, які виконують білки в мембрані, є високоспецифіч- ними. При дослідженні білків мембран еритроцитів за допомогою електрофорезу було виділено 7 основних смуг, що містили 15 основних білків [15]. метаболічний еритроцит клітинний мембрана

Білки смуг 1 і 2 містять а- і В-субодиниці фібрилярного білка спектрину [15]. Фрагменти спектрину зв'язуються з актиновими філаментами та білком смуги 4.1, формуючи сіткоподібний цитоскелет на внутрішній поверхні мембрани [16]. Крім цього, спектрин взаємодіє з інтегральними білками мембрани (білок смуги 3, GLUT-1, Rh-білки, RhAG, CD47, глікофорини, антигени Келл і Даффі) та з системою субмембранних білків (білок 4.1 R, р55, аддуцин, дематин, тропоміозин, актинові філаменти, анкірин, білок смуги 4.2) [17]. Зв'язок цитоскелета з мембранними білками здійснюється за допомогою білка анкірину або глікофорину, анкірин (синдеїн) має високоафінні сайти зв'язування як для білка смуги 3, так і для спектрину [16]. Білок смуги 4.9 і смуги 4.1 стабілізує взаємодію спектрину з актином [18]. Ще одним компонентом цитоскелета є міозин, пропорційне співвідношення якого в цитоскелеті з актином становить приблизно 1 : 80 [19]. Фосфатидилінозитол-4,5-дифосфат здатен регулювати взаємодію глікофорину С з білками смуги 4.1 і 3 [20], і таким чином регулювати зв'язок мебрани з внутрішньоклітинним цитоскелетом. Цитоскелет забезпечує стійкість еритроцита при проходженні крізь вузькі капіляри. Дефект точок зв'язування цитоскелета з фосфоліпідним бішаром призводить до зміни форми еритроцитів з дископодібної до сферичної [16], підвищеної крихкості і здатності до гемолізу. Порушення функцій структур цитоскелета під впливом патогенетичних механізмів різноманітних захворювань у багатьох випадках є не лише результатом, а й причиною патологічних змін у клітині та організмі загалом [21].

Білок смуги 3 або аніонтранспортний білок -- це один з основних інтегральних глікопротеїнів еритроцитарної мембрани. Його цитоплазматичний домен зв'язує такі трансмембранні білки як анкірин, білки смуги 4.1 і 4.2, гліцеральдегід-3-фосфатдегідрогеназу, фосфофруктокіназу, альдолазу, гемоглобін, каталазу, протеїнтирозинкінази [22]. Також білок смуги 3 містить антигенні детермінанти, важливі для ідентифікації групової приналежності крові та клітинно-клітинної взаємодії [23]. Аніонтранспортний білок зв'язується з карбоангідразою і транспортує НСОЗ з цитоплазматичної сторони до зовнішньої поверхні мембрани Band 3 [24]. Отже, білок смуги 3 бере участь у регуляції як механічного розтягування еритроцитів, так і гліколізу і транспорту йонів.

До трансмембранних білків еритроцитів відносять білки системи Kidd (транспортери сечовини), білки систем Rhesus, RhAG, які є каналами для транспорту CO2 і NH3, а також Ыа+/К+-АТФаза, Са2+-АТФаза, Na+/K+/2Cl-ко- транспортер, Na+/ClЛкотранспортер, Ха'/К'-котрансііортер. K+/Cl-котран- спортер, Гардос канали [25]. .\а7К'-.\ТФаза транспортує катіони проти градієнта концентрації і відіграє вирішальну роль у формуванні мембранного потенціалу. Утворений градієнт концентрації Na+ регулює об'єм клітин еритроцитів за рахунок осмосу, що було підтверджено обробкою клітин уабаїном (інгібітор Na+/K+-АТФази), внаслідок чого вони розбухали і розривались [26]. Транспорт вуглеводів та амінокислот у клітину теж асоційований з ^УЮ-АТФазою [27].

Зміна концентрації Са2+ чи К+ в еритроциті також призводить до зміни осмотичного тиску, їх дегідратації та деформації. На відміну від K+, концентрація Са2+ у клітині набагато нижча, ніж ззовні [28]. Транспорт останнього в клітину здійснюється двома шляхами -- за допомогою Са2+/Мд2+-АТФази і за принципом антипорту Na+ [29]. За умов деформації еритроцита в кров'яному руслі, а також під впливом Н2О2, окисненого глутатіону, НАД+, проникність Са2+ через мембрани еритроцитів зростає [30]. Таке підвищення внутрішньоклітинної концентрації Са2+ може зумовлювати метаболічні зміни через активацію тих чи інших ферментів, зокрема, кальпаїнів -- Са2+-залежних протеїназ, які розщелюють елементи цитоскелета (спектрин) [31].

Білки смуги 4.5 представлені інтегральними білками-переносниками нуклеозидів, Na, К, глюкози, зокрема, GLUT-1 [32]. Константа Міхаеліса останньої становить 1,5 ммоль/л [33], тому, з урахуванням фізіологічної концентрації глюкози в крові, її проникнення в еритроцит відбувається майже миттєво. Транспорт води крізь мембрану еритроцита здійснюється через білки аквапорини, основним з яких є аквапорин 1 AQP1 [34]. Крім води, вони здатні пропускати О2, СО2, Н2О2, NH3 та деякі інші сполуки [35].

2 2 2 23

Білок смуги 6 - гліцеральдегід-3-фосфатдегідрогеназа локалізована на цитоплазматичному домені білка смуги 3 [36]. Окрім участі в гліколізі, цей фермент регулює вміст 2,3-дифосфогліцерату, який знижує спорідненість гемоглобіну до кисню. Ферменти гліколізу локалізовані на внутрішній поверхні мембрани в порядку, що відповідає послідовності названого метаболічного шляху. Пептидна частина глутатіон-Б-трансферази утворює білок смуги 8 [37]. Смуга 9 включає глобін, який є частиною мембранозв'язаного гемоглобіну [38].

Глікокалікс -- це збагачена вуглеводами периферійна зона на поверхні клітинних мембран еукаріотів. Маса вуглеводів у середньому становить 2--10% маси мембрани [39], вони можуть бути складовими глікопротеїнів, гліколіпідів або протеогліканів. Серед вуглеводів глікокаліксу еритроцитів виявлено маннозу, глюкозу, N-ацетил-Б-глюкозамін, сіалову кислоту і D-галактозу. Вуглеводи глікокаліксу відповідають за адгезивні властивості еритроцитів, входять до складу рецепторів, а сіалові кислоти створюють негативний заряд на поверхні еритроцитів, що запобігає їх злипанню [40].

Глікофорини -- це гетерогенна група сіалоглікопротеїнів, які відіграють важливу роль у формуванні структури глікокаліксу. Великий вуглеводний компонент, експонований на зовнішньому боці клітинної мембрани, робить глікофорини головними імунологічними детермінантами поверхні еритроцитів [41]. Стан вуглеводного компонента глікофоринів є сигналом для розпізнавання старіючих або пошкоджених еритроцитів для подальшого видалення їх із кров'яного русла [42]. Взаємодіючи з білками цитоскелета, глікофорини впливають на стабільність і механічні властивості еритроцита [43].

Глікопротеїд Кідд є транспортером сечовини всередину та назовні клітин, його наявність на поверхні еритроцита попереджає зморщування еритроцита при проходженні крізь судини нирок, де концентрація сечовини висока, а також розбухання при виході з нирок [44]. Глікопротеїн Даффі здатен зв'язувати велику кількість цитокінів [45], але достеменно функція цього рецептора не з'ясована.

До глікопротеїнів відносять численні рецептори, розташовані на поверхні еритроцита. Зокрема, рецептори до інсуліну, соматотропного гормону, ацетилхоліну, катехоламінів, простагландинів, імуноглобулінів, компонентів системи комплементу С3Ь і С4Ь, церулоплазміну, лектинів, токсинів, бактерій та вірусів [46]. Проте питання, чи виконують ці рецептори свою функцію передачі сигналу, чи лише зв'язують ліганд, залишається дискусійним.

Зміни еритроцитарної мембрани при патологіях.

Прогресування будь-якого захворювання супроводжується функціонально-структурними змінами тих чи інших формених елементів крові. Особливий інтерес викликають зміни еритроцитів, мембрани яких є моделлю молекулярної організації плазматичних мембран [47]. За умов дії різних патологічних чинників, еритроцитарна мембрана може модифікувати свої властивості, а саме - проникність, в'язкість, плинність, електричний заряд, що може призводити до зміни форми, злипання, руйнування еритроцитів [48].

Вплив патологічних факторів на мембрану еритроцитів можна класифікувати таким чином:

Порушення осмотичної рівноваги, внаслідок чого змінюється об'єм еритроцитів.

Лізис мембрани і збільшення її проникності (дія фосфоліпаз, активація вільнорадикального окиснення тощо).

Вплив макросполук зовнішнього середовища, які адсорбуються на поверхні еритроцитарної мембрани.

Порушення внутрішньоклітинного метаболізму (зокрема синтезу АТФ).

Зниження функціональної активності ферментів та рецепторів мембрани.

Особливістю метаболізму еритроцита є те, що джерелом енергії для них слугує гліколіз та пентозофосфатний цикл (9]. При порушенні роботи ферментів пентозофосфатного циклу та функціонування системи глутатіону посилюється руйнування мембрани еритроцитів під впливом перекисного окислення фосфоліпідів клітинних мембран [50]. Цей процес призводить до різкого зменшення або повної відсутності постійно наявного в еритроци- тарній мембрані токоферолу та збільшення проникності для іонів калію і натрію, а також кальцію, який своєю чергою активує Са2+-залежні протеази і фосфоліпази [51].

Накопичення холестеролу в еритроцитарній мембрані, яке спостерігається при атеросклерозі, гіперхолестеролеміях, гіперліпідеміях, знижує її стійкість до деформації та збільшення розміру еритроцитів [52]. Зв'язуючись з фосфоліпідами, надлишок холестеролу утворює кластери, які здатні порушувати функцію рецепторів та ферментів, зокрема, знижує активність Na+/K+-АТФази [53]. Також було підтверджено здатність еритроцитів продукувати ейкозаноїди [54].

Стійкість еритроцитів до деформації залежить не лише від в'язкості мембрани, а й від в'язкості цитоплазми. Остання може зростати за умов накопичення в еритроцитах гемоглобіну або при гемоглобінопатіях [55]. Тому такі показники як середній вміст/концентрація гемоглобіну в еритроцитах можуть бути використані для прогнозування стійкості останніх до деформації.

Зміна форми та об'єму еритроцитів може спостерігатись за умов артеріальної гіпертензії, коли об'єм еритроцитів зменшується, а поверхня містить численні випинання, що нагадує качан кукурудзи [56]. Такі зміни пов'язують із фосфорилюванням білка смуги 4.9 цитоскелета внаслідок активації протеїнкінази С, яка стимулюється накопиченням діацилгліцеролу [57].

Зміна електролітного складу плазми крові також зумовлює зміну форми та об'єму еритроцитів. Наприклад, у гіпотонічному розчині еритроцити збільшуються, проникність для йонів крізь їхню мембрану при цьому зростає, як і здатність адсорбувати на своїй поверхні окремі макромолекули (білки, полікатіонні сполуки) [58]. Крім електролітного складу плазми крові, на стан еритроцитів впливає і концентрація органічних сполук плазми. Зокрема, зміна вмісту окремих фракцій білків плазми крові, особливо фібриногену, впливає на агрегацію еритроцитів [59]. Варто зазначити, що зміни електричного заряду, в'язкості, форми еритроцитів теж впливають на здатність останніх до склеювання.

Одним із поширених методів оцінки стану фізико-хімічних властивостей мембран еритроцитів є їх осмотична резистентність (ОРЕ). ОРЕ -- безпосередній показник стабільності еритроїдної клітини та один із маркерів багатьох патологічних станів організму загалом [60]. ОРЕ регулюється комплексом змін як в електролітному складі плазми, так і в структурі бішару мембран еритроцитів, і залежить від ступеня їх зрілості, форми, зміни складу плазми та від умов ультрафільтрації води в клітині [61].

Осмотична резистентність характеризує стійкість еритроцитів до гемолізу при додаванні сольових розчинів, а її порушення відбувається внаслідок змін структурних та функціональних властивостей мембран еритроцитів. Це може бути наслідком вроджених або набутих захворювань, що призводять до змін структури мембран: дефіцит глюкозо-6-фосфатдегідрогенази в еритроцитах, мікросфероцитоз, захворювання печінки, активація пероксид- ного окиснення ліпідів (ПОЛ), стрес, несприятлива екологічна ситуація, інтоксикації [61, 62].

У гіпотонічному оточенні, коли осмотичний тиск молекул та іонів у навколишньому середовищі нижчий, ніж у клітині, відбувається збільшення об'єму клітини (набухання), розтягнення і, нарешті, розрив клітинних мембран. За даними деяких авторів, у більшості видів тварин та людини початок гемолізу спостерігається при концентрації NaCl 0,5--0,7% [63], повний гемоліз наступає при 0,3--0,4% [64].

Мінімальне значення концентрації NaCl, що ще не призводить до осмотичного гемолізу, є мірою осмотичної крихкості. Еритроцити в крові кожного індивідуума за критерієм осмотичної крихкості розподілені за нормальним законом Гауса. Тому одним із головних параметрів, що характеризує клітини в суспензії, є середнє значення осмотичної крихкості, чисельно рівне концентрації NaCl, при якій відбувається гемоліз 50% клітин [65].

Осмотична крихкість еритроцитів може залежати від багатьох факторів:

відношення об'єму клітини до площі поверхні цитоплазматичної мембрани (V/S);

еластичності мембрани;

концентрації осмотично активного матеріалу в клітині і від зміни кількості цього матеріалу;

зміни властивостей мембрани під дією фізичних факторів та екзогенних хімічних сполук.

Еритроцити якнайкраще підходять як моделі клітин для досліджень мембранопротекторних властивостей сполук [66] як найбільш чутливий індикатор функціонального стану організму. Вони одними з перших змінюють свої фізико-хімічні характеристики під впливом різних несприятливих чинників, до того ж, клітинна мембрана еритроцитів здатна відображати особливості функціонального стану мембран інших тканин, що поєднані емб- ріогенетичним походженням (наприклад, гладка мускулатура, міокард) [67]. Тому дані про зміни проникності мембран еритроцитів можуть розглядатись як показник загальної клітинної проникності та стану організму загалом. Відсутність в еритроцитах міжклітинних з'єднань, внутрішньоклітинних компонентів полегшує інтерпретацію отриманих результатів.

ОРЕ при онкологічних захворюваннях.

Порушення поверхневої структури мембран еритроцитів, зміни ОРЕ та періоду напівжиття еритроцитів при злоякісних новоутвореннях можуть бути зумовлені хронічним стресовим впливом, який призводить до зниження в мембранах вмісту високомолекулярних білків і посилення ПОЛ, зниження активності супероксиддисмутази та змін співвідношення фосфоліпідних компонентів мембрани [50]. Одночасне накопичення поліамінів і гангліозидів, сорбція на мембранах токсичних речовин, зміни вмісту в них сіалових кислот є факторами, які змінюють поверхневу структуру еритроцита [68].

Тривалий вплив аномальних продуктів метаболізму призводить до конформації білково-фосфоліпідного бішару мембран еритроцитів, ущільнення їх з різким зниженням трансмембранної транспортної функції і формуванням так званої жорсткої мембрани [69]. Вірогідно, саме це деякою мірою пояснює той встановлений в експериментальних дослідженнях факт, що ОРЕ в організмі, ураженому пухлиною, за умов дії гіпотонічних розчинів, механічних факторів, гемолітичних речовин тощо перевищує норму [69].

Аналогічні дані щодо ОРЕ та здатності червоних клітин крові до деформації були отримані у хворих на рак молочної залози III--IV стадії, причому водночас було встановлено, що порушення стану еритроцитарних мембран і трансмембранного переносу погіршує й енергетичний метаболізм у самому еритроциті зі зниженням вмісту АТФ й активності гліцерол-3-фосфат дегідрогенази [70].

За умов лейкозу може уражатись глікокалікс еритроцитарної мембрани. Окремі молекули чи їх вуглеводні фрагменти відщеплюються, внаслідок чого порушується функція рецепторів на поверхні еритроцитів та їх адге- зивні властивості [71].

Зміни ОРЕ при хронічній нирковій недостатності та гемодіалізі.

Окрім інтенсифікації ПОЛ, порушення структури мембран еритроцитів можуть бути обумовлені пошкодженням і декомпозицією мембранних білків [72]. Згідно з даними літератури, у пацієнтів, які проходять процедуру гемодіалізу, спостерігається значний гемоліз, який, імовірно, спричинений накопиченням значної кількості вільних радикалів у плазмі крові [73].

Вплив іонізуючого опромінення на ОРЕ.

При опроміненні організму залежно від ступеня ураження гемопоетичної функції спостерігаються як кількісні, так і якісні зміни еритроцитарної маси і безпосередньо характеристик їх мембран. При гострому опроміненні в су- блетальних дозах ці зміни відбуваються за рахунок викиду із депо молодих еритроцитів з високою осмотичною резистентністю [74], чи за рахунок стресово-мобілізаційних впливів (активація антиоксидантної активності) [75], що також призводить до підвищення ОРЕ. Тоді як при хронічному опроміненні з низькою інтенсивністю характер цих змін значно складніший, оскільки в кров'яному руслі, за даними літератури, можуть з'являтися функціонально неповноцінні клітини зі зниженою життєздатністю [76].

Дані, отримані в дослідженнях, демонструють підвищення ОРЕ периферичної крові у профконтингенту в умовах радіаційного опромінення [77]. Такі зміни свідчать про можливе включення стресово-мобілізаційних систем організму як реакцію на дію іонізуючого випромінювання, що може бути реалізовано зміцненням мембрани еритроцитів додатковим надходженням кальцію, а також модуляцією кальцій-незалежних сигнальних шляхів, що в кінцевому підсумку призводить до підвищення механічної стійкості еритроцитів [77].

Осмотична крихкість еритроцитів різко збільшується при спадкових сфероцитозах, еліптоцитозах, стоматоцитозах, піропойкілоцитозі, кріогідро- цитозі та ін. [72]. Виникнення вищеперелічених захворювань обумовлене мутаціями генів, що кодують будову численних структурних і транспортних білків еритроцитарної мембрани. Крім цього, підвищення крихкості еритроцитів зазначено при нестачі у харчовому раціоні цинку, пізніх токсикозах вагітності, сечокам'яній хворобі, отруєннях двоокисом сірки, при вживанні високих доз парацетамолу, і в багатьох інших випадках [61, 78-80].

Найчастіше осмотична крихкість повертається до норми при дії антиоксидантів: вітаміну Е, вітаміну С, В-каротину та ін., що зумовлює зниження рівня процесів перекисного окислення ліпідів до норми у клітинній мембрані та під дією мембраностабілізуючих факторів [79-80].

Отже, підсумовуючи все вищенаведене, осмотична резистентність еритроцитів може слугувати показником стійкості та цілісності біологічних мембран, їх функціональної активності, а також зміни проникності. Ці зміни часто обумовлені патологічними чинниками, що безпосередньо ушкоджують мембрану (наприклад, вільні радикали) або ж змінюють енергетичний метаболізм клітини, співвідношення окремих фракцій ліпідів, вміст і активність структурних білків та білків-транспортерів та ін. Ґрунтуючись на вищевикладеному, можна стверджувати, що інформативність показника осмотичної крихкості дає можливість широкого використання його як у клінічних, так і в експериментальних дослідженнях.



Посилання

1. De Oliveira S, Saldanha C. An overview about erythrocyte membrane. Clin Hemorheol Microcirc. 2010;44(1):63-74.

2. Daleke DL. Regulation of phospholipid asymmetry in the erythrocyte membrane. Curr Opin Hematol. 2008;15(3):191-5.

3. Op den Kamp JAF, Roelofsen B, van Deenen LLM. Structural and dynamic aspects of phosphatidylcholine in the human erythrocyte membrane. Trends Biochem Sci. 1985;10(8):320-3.

4. Boegheim JPJ, Van Linde M, Op Den Kamp JAF, Roelofsen B. The sphingomyelin pools in the outer and inner layer of the human erythrocyte membrane are composed of different molecular species. Biochim Biophys Acta Biomembr. 1983;735(3): 438-42.

5. Belokoneva OS, Villegas E, Corzo G, Dai L, Nakajima T. The hemolytic activity of six arachnid cationic peptides is affected by the phosphatidylcholine-to-sphingomyelin ratio in lipid bilayers. Biochim Biophys Acta Biomembr. 2003;1617(1-2):22-30.

6. Aoki Y, Uenaka T, Aoki J, Umeda M, Inoue K. A Novel Peptide Probe for Studying the Transbilayer Movement of Phosphatidylethanolamine. J Biochem. 1994;116(2): 291-7.

7. Miljanich GP, Nemes PP, White DL, Dratz EA. The asymmetric transmembrane distribution of phosphatidylethanolamine, phosphatidylserine, and fatty acids of the bovine retinal rod outer segment disk membrane. J Membr Biol. 1981;60(3),249-55.

8. Btitikofer P, Lin ZW, Chiu DT, Lubin B, Kuypers FA. Transbilayer distribution and mobility of phosphatidylinositol in human red blood cells. J Biol Chem. 1990;265(27):16035-8.

9. Clarke RJ, Hossain KR, Cao K. Physiological roles of transverse lipid asymmetry of animal membranes. Biochim Biophys Acta Biomembr. 2020;1862(10):183382.

10. Sherratt SCR, Juliano RA, Mason RP. Eicosapentaenoic acid (EPA) has optimal chain length and degree of unsaturation to inhibit oxidation of small dense LDL and membrane cholesterol domains as compared to related fatty acids in vitro. Biochim Biophys Acta Biomembr. 2020;1862(7):183254

11. Ballweg S, Ernst R. Control of membrane fluidity: the OLE pathway in focus. Biol Chem. 2017;398(2):215-28.

12. Hon GM, Hassan MS, van Rensburg SJ, Abel S, van Jaarsveld P, Erasmus RT, et al. Red blood cell membrane fluidity in the etiology of multiple sclerosis. J Membr Biol. 2009;232(1- 3):25-34.

13. Suda T, Akamatsu A, Nakaya Y, Masuda Y, Desaki J. Alterations in erythrocyte membrane lipid and its fragility in a patient with familial lecithin: cholesterol acyltrasferase (LCAT) deficiency. J Med Invest. 2002;49(3-4):147-55.

14. Luneva OG, Brazhe NA, Maksimova NV, Rodnenkov OV, Parshina EYu, Bryzgalova NYu, et al. Ion transport, membrane fluidity and haemoglobin conformation in erythrocyte from patients with cardiovascular diseases: Role of augmented plasma cholesterol. Pathophysiology. 2007;14(1):41-6.

15. Lin C, Cotton F, Boutique C, Dhermy D, Vertongen F, Gulbis B. Capillary gel electrophoresis: separation of major erythrocyte membrane proteins. J Chromatogr B Biomed. 2000;742(2): 411-9.

16. Li H, Lykotrafitis G. Erythrocyte membrane model with explicit description of the lipid bilayer and the spectrin network. Biophys J. 2014;107(3):642-53.

17. Bennett V. Spectrin: a structural mediator between diverse plasma membrane proteins and the cytoplasm. Curr Opin Cell Biol. 1990;2(1):51-6

18. Cohen CM, Foley SF. Spectrin-dependent and -independent association of F-actin with the erythrocyte membrane. J Cell Biol. 1980;86(2):694-8.

19. Smith AS, Nowak RB, Zhou S, Giannetto M, Gokhin DS, Papoin G, et al. Myosin IIA interacts with the spectrin-actin membrane skeleton to control red blood cell membrane curvature and deformability. PNAS. 2018;115(19):E4377-85.

20. Antreas KC, Reithmeier RAF. Interaction of the human erythrocyte Band 3 anion exchanger 1 (AE1, SLC4A1) with lipids and glycophorin A: molecular organization of the Wright (Wr) blood group antigen. PLoS Comput Biol. 2018;14(7):e1006284

21. Паламарчук В. И. Особенности радиационных изменений содержания стеринов и скволена в тканях лимфоидной системы и мембранах эритроцитов крыс. Радиобиология. 1990;30(3):321-7.

22. Hess JR, D'Alessandro A. Red blood cell metabolism and preservation. Rossi's Principles of Transfusion Medicine. John Wiley & Sons Ltd; 2022. 708(143-157).

23. Jarolim P, Rubin HL, Zakova D, Storry J, Reid ME. Characterization of seven low incidence blood group antigens carried by erythrocyte band 3 protein: presented in part at the 49th annual meeting of the American Association of Blood Banks. Blood. 1998;92(12):4836-43.

24. Scozzafava A, Mastrolorenzo A, Supuran CT. Modulation of carbonic anhydrase activity and its applications in therapy. Expert Opin Ther Pat. 2004:14(5):667-702.

25. Abe Y, Chaen T, Jin XR, Hamasaki T, Hamasaki N. Massspectrometric analyses of transmembrane proteins in human erythrocyte membrane. J Biochem. 2004;136(1):97-106.

26. Lew VL. Effect of ouabain on the Ca2+-dependent increase in K+ permeability in depleted guinea-pig red cells. Biochim Biophys Acta Biomembr. 1971;249(1):236-9.

27. Geering K. Subunit assembly and functional maturation of Na,K-ATPase. J Membrane Biol. 1990;115:109-21.

28. Abed M, Feger M, Alzoubi K, Pakladok T, Frauenfeld L, Geiger C, et al. Sensitization of erythrocytes to suicidal erythrocyte death following water deprivation. Kidney Blood Press Res. 2013;37(6):567-78.

29. Quintanar-Escorza MA, Gonzalez-Martinez MT, Navarro L, Maldonado M, Arevalo B, Calderon-Salinas JV. Intracellular free calcium concentration and calcium transport in human erythrocytes of lead-exposed workers. Toxicol Appl Pharmacol. 2007;220(1):1-8

30. Shan F, Yang R, Ji T, Jiao F. Vitamin C inhibits aggravated eryptosis by hydrogen peroxide in glucose-6-phosphated dehydrogenase deficiency. Cell Physiol Biochem. 2016; 39(4):1453-62.

31. Wieschhaus A, Khan A, Zaidi A, Rogalin H, Hanada T, Liu F, et al. Calpain-1 knockout reveals broad effects on erythrocyte deformability and physiology. Biochem J. 2012;448(1):141- 52.

32. Bennett V. The membrane skeleton of human erythrocytes and its implications for more complex cells. Annu Rev Biochem. 1985;54(1):273-304.

33. Rabuazzo AM, BuscemaM, Vinci C, Caltabiano V, Anello M, Vigneri R, et al. Inhibition of the high-affinity glucose transporter GLUT 1 affects the sensitivity to glucose in a hamster-derived pancreatic beta cell line (HIT). Diabetologia. 1993; 36(11):1204-7.

34. Benga G. The first discovered water channel protein, later called aquaporin 1: Molecular characteristics, functions and medical implications. Mol Aspects Med. 2012;33(5-6):518-34.

35. Geyer R, Musa-Aziz R, Qin X, Boron WF. Relative CO2/NH3 selectivities of mammalian aquaporins 0-9 R. Am J Physiol Cell Physiol. 2013;304(10):C985-94.

36. Zhang D, Kiyatkin A, Bolin JT, Low PS. Crystallographic structure and functional interpretation of the cytoplasmic domain of erythrocyte membrane band 3. Blood. 2000;96(9):2925- 33.

37. White PH, Plishker GA. Calcium-dependent association of glutathione S-transferase with the human erythrocyte membrane. BBRC. 1983;114(2):488-92.

38. Olszewska M, Wiatrow J, Bober J, Stachowska E, Golembiewska E, Jakubowska K, et al. Oxidative stress modulates the organization of erythrocyte membrane cytoskeleton. Advances in Hygiene and Experimental Medicine. 2012;66: 534-42.

39. Cooper GM. The Cell: A Molecular Approach. Structure of the Plasma Membrane. 2nd edition. Sunderland (MA): Sinauer Associates; 2000.

40. Kumar D, Rizvi SI. Erythrocyte membrane bound and plasma sialic acid during aging. Biologia. 2013;68(4):762-5.

41. Lisowska E, Messeter L, Duk M, Czerwihski M, Lundblad A. A monoclonal anti- glycophorin a antibody recognizing the blood group M determinant: Studies on the subspecificity. Mol Immunol. 1987;24(6):605-13.

42. Klei TRL, de Back DZ, Asif PJ, Verkuijlen PJJH, Veldthuis M, Ligthart PC, et al. Glycophorin-C sialylation regulates Lu/BCAM adhesive capacity during erythrocyte aging. Blood Adv. 2018;2(1):14-24.

43. SalomaoM, ChenK, Villalobos J, Mohandas N, An X, Chasis JA. Hereditary spherocytosis and hereditary elliptocytosis: aberrant protein sorting during erythroblast enucleation. Blood. 2010;116(2):267-9.

44. Lawicki S, Covin RB, Powers AA. The Kidd (JK) blood group system. Transfus Med Rev. 2017;31(3):165-72.

45. Hoher G, Fiegenbaum M, Almeida S. Molecular basis of the Duffy blood group system. Blood Transfus. 2018;16(1):93-100.

46. Minetti G, Low PS. Erythrocyte signal transduction pathways and their possible functions. Curr Opin Hematol. 1997;4(2):116-21.

47. Geekiyanage NM, Balanant MA, Sauret E, Saha S, Flower R, Lim CT, et al. A coarsegrained red blood cell membrane model to study stomatocyte-discocyte-echinocyte morphologies. PLOS One. 2019;14(4):e0215447.

48. Smith JE. Erythrocyte membrane: structure, function, and pathophysiology. Veterinary Pathology. 1987;24(6):471-6.

49. Gevi F, D'Alessandro A, Rinalducci S, Zolla L. Alterations of red blood cell metabolome during cold liquid storage of erythrocyte concentrates in CPD-SAGM. J Proteomics. 2012;76:168- 80.

50. Moller MN, Orrico F, Villar SF, Lopez AC, Silva N, Donzё M, et al. Oxidants and antioxidants in the redox biochemistry of human red blood cells. ACS Omega. 2023;8(1):147-68

51. Qimen MYB. Free radical metabolism in human erythrocytes. Clin Chim Acta. 2008;390(1- 2):1-11.

52. Tziakas D, Chalikias G, Grapsa A, Gioka T, Tentes I, Konstantinides S. Red blood cell distribution width - a strong prognostic marker in cardiovascular disease - is associated with cholesterol content of erythrocyte membrane. Clin Hemorheol Microcirc. 2012;51(4):243-54.

53. Yammine A, Auezova L, Lizard G, Greige-Gerges H. Activity of Na+/K+- and Ca2+-ATPases in human erythrocyte membranes: protocol improvement, relation to cholesterol content, and effects of polyphenols. Biochimie. 2023;212:95-105.

54. Muro SM, Lee JH, Stokes JV, Ross MK, Archer TM, Wills RW, et al. Effects of leukoreduction and storage on erythrocyte phosphatidylserine expression and eicosanoid concentrations in units of canine packed red blood cells. J Vet Intern Med. 2017;31(2):410-418.

55. Zhbanov A, Lee YS, Son M, Jung MH, Eom K, Yang S. Effect of hemoglobin hydration on the physical properties of erythrocyte cytoplasm and whole blood. Electrochim Acta. 2023;438:141560.

56. Kaczmarska M, Fornal M, Messerli FH, et al. Erythrocyte membrane properties in patients with essential hypertension. Cell Biochem Biophys. 2013;67(3):1089-102.

57. Burris SM, Eaton JW, White JG. Evaluation of the role of diacylglycerol in calcium- induced erythrocyte shape change and rigidity. J Lab Clin Med. 1980;86(4):749-56.

58. Rechsteiner MC. Uptake of proteins by red blood cells. Exp Cell Res. 1975;93(2):487-92.

59. Lominadze D, Dean WL, Tyagi SC, Roberts AM. Mechanisms of fibrinogen-induced microvascular dysfunction during cardiovascular disease. Acta Physiol. 2010;198(1):1-13.

60. Bogner P, Sipos K, Ludany A, Somogyi B, Miseta A. Steady-state volumes and metabolismindependent osmotic adaptation in mammalian erythrocytes. Eur Biophys J. 2002;31(2):145-152.

61. Igbokwe NA. A review of the factors that influence erythrocyte osmotic fragility. Sokoto J Vet Sci. 2018;16(4):1-23.

62. King MJ, Zanella A. Hereditary red cell membrane disorders and laboratory diagnostic testing. Int J Lab Hem. 2013;35(3):237-43.

63. Oto G, Arihan O, Celikezen F, Basbugan Y, Sen S. Effect of doxorubicin and some boron compounds on erythrocyte fragility in rats. Natural Science and Discovery. 2015;1(2):50-3.

64. Lektib I, Bargaa R, Chakir Y, Belhouari A, Hammoumi A, El Khasmi M. Study of incubation conditions for erythrocytes osmotic fragility testing in dromedary camel (Camelus dromedarius). Int J Res Env Sci. 2016;2:22-32.

65. Wagner C, Walski T, Chludzihska L, Komorowska M, Witkiewicz W. Individual osmotic fragility distribution: a new parameter for determination of the osmotic properties of human red blood cells. BioMed Res Int. 2014;162102.

66. Pretorius E. Erythrocyte deformability and eryptosis during inflammation, and impaired blood rheology. Clin Hemorheol Microcirc. 2018;69(4):545-50.

67. Schultheiss TM, Xydas S, Lassar AB. Induction of avian cardiac myogenesis by anterior endoderm. Development. 1995;121(12):4203-14.

68. Linsalata M, Amati L, Caradonna L, Caccavo D, JirilloE, Di Leo A. Relationship among red blood cell polyamine content, phagocytic activities and plasma endotoxins in untreated colorectal cancer patients. Oncol Rep. 1999;6(6):1411-6.

69. De Souza GonQalves B, Toledo MM, Colodette NM, Freitas Chaves AL, Munoz LV, De A Ribeiro RIM, et al. Evaluation of the erythrocyte membrane in head and neck cancer patients. J Membrane Biol. 2020;253(6):617-29.

70. Smolanka II, Bagmut IY, Sheremet MI, Movchan OV, Oleksandrovich LA, Smolanka II Jr, et al. Phosphorus metabolism disorders in erythrocytes and lymphocytes among patients with inflammatory breast cancer, infiltrative stomach and colorectal cancer. J Med Life. 2022;15(6):747- 50.

71. Golovanov MV, Bauer J. Electron microscopic characterization of gels formed by blood cells of leukemia patients at hypertonicity. Colloids Surf B. 2005;44(4):167-71.

72. Andolfo I, Russo R, Gambale A, lolascon A. New insights on hereditary erythrocyte membrane defects. Haematologica. 2016;101(11):1284-94.

73. Sam R, Haghighat L, Kjellstrand CM, Ing TS. Hemolysis during hemodialysis. Handbook of Dialysis Therapy. 2008;457-66.

74. Ziemba R. Acute radiation syndrome. Mil Pharm Med. 2011;9:66-71.

75. Ushakov IB, Vasin MV. Radiation protective agents in the radiation safety system for long-term exploration missions. Hum Physiol. 2014;40:695-703.

76. Joudoh HJ, Al-Kaysi AM, Kadhim NF. Effects of external radiation exposure on some hematological parameters of hospitals workers staff. Biol Appl Environ Res. 2018;2(2):171-9.

77. Zhirnov VV, Iakovenko IN. The osmotic resistance, and zeta potential responses of human erythrocytes to transmembrane modification of Ca2+ fluxes in the presence of the imposed low rate radiation field of 90Sr. Int J Radiat Biol. 2015;91(1):117-26.

78. Alkhalaf AA, Alrusayni SA, Khalid A, Aloraifi A, AL-Shammari OA, Dhanarasu S. Efficacy of parsley (Petroselinum crispum) leaves extract and decoction on status of lipid profile and osmotic fragility in gentamicin-induced nephrotoxicity in rats. J Chem Pharm Res. 2016;8(3):948-57.

79. Candan F, Gultekin F, Candan F. Effect of vitamin C and zinc on osmotic fragility and lipid peroxidation in zinc-deficient haemodialysis patients. Cell Biochem Funct. 2002;20(2):95-8.

80. Etlik O, Tomur A, Tuncer M, Ridvanagaoglu AY, Andac O. Protective effect of antioxidant vitamins on red blood cell lipoperoxidation induced by SO2 inhalation. J Basic Clin Physiol Pharmacol. 1997;8(1-2):31-44.

Размещено на Allbest.ru

...