Вибрационная коммуникация цикадовых (Homoptera, Cicadinea) и возможности использования акустических признаков в систематике группы (на примере фауны России)

Размещено на http://www.allbest.ru//

Размещено на http://www.allbest.ru//

03.02.05 - Энтомология

АВТОРЕФЕРАТ

диссертации на соискание ученой степени

доктора биологических наук

Вибрационная коммуникация цикадовых (Homoptera, Cicadinea) и возможности использования акустических признаков в систематике группы

(на примере фауны России)

ТИШЕЧКИН Дмитрий Юрьевич

МОСКВА-2010

Работа выполнена на кафедре энтомологии

биологического факультета

Московского государственного университета имени М.В. Ломоносова

Научный консультант: доктор биологических наук, профессор

Жантиев Рустем Девлетович

Официальные оппоненты:

доктор биологических наук, профессор

Голуб Виктор Борисович

(Воронежский государственный университет)

доктор биологических наук, профессор

Макаров Кирилл Владимирович

(Московский педагогический государственный университет)

доктор биологических наук

Иваницкий Владимир Викторович

(Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова)

Ведущая организация: Зоологический институт РАН

Защита состоится 26 апреля 2010 г. в 15.30 на заседании диссертационного совета Д 501.001.20 при Московском государственном университете имени М.В. Ломоносова по адресу: 119991, Москва, ГСП-1, Ленинские горы, МГУ имени М.В. Ломоносова, биологический факультет,

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке биологического факультета МГУ имени М.В. Ломоносова.

Автореферат разослан 25 марта 2010 г.

Ученый секретарь диссертационного совета,

кандидат биологических наук Л.И. Барсова

Размещено на http://www.allbest.ru//

ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ

Актуальность проблемы. Цикадовые (Homoptera, Cicadinea) - одна из наиболее крупных групп хоботных насекомых (Rhynchota), уступающая по численности только полужесткокрылым. Несмотря на то, что максимального разнообразия Cicadinea достигают в тропических областях, даже в биотопах умеренной зоны они являются одной из доминирующих групп фитофагов как по численности, так и по видовому разнообразию.

О том, что не только крупные певчие цикады (Cicadidae), но и остальные Cicadinea (так называемые мелкие цикадовые), составляющие большинство представителей этой группы, способны издавать акустические сигналы, стало известно в середине ХХ столетия. Звуковой аппарат этих насекомых гомологичен таковому певчих цикад, однако система акустической коммуникации отличается большой сложностью и своеобразием. Способностью издавать сигналы у них, в отличие от Cicadidae, обладают и самцы, и самки, а уровень ритмической организации сигналов у ряда видов намного выше, чем в других изученных к настоящему времени группах насекомых. Кроме того, в отличие от певчих цикад и большинства прямокрылых, мелкие Cicadinea используют не звуковую, а вибрационную коммуникацию, т.е. воспринимают колебания, распространяющиеся через твердый субстрат - стебли и листья растений, на которых находятся насекомые.

Все существующие в зарубежных биоакустических лабораториях виброрегистрирующие установки представляют собой громоздкие стационарные системы, что заставляет ограничиваться изучением немногих видов, которые удается содержать в культуре. В России до начала нашей работы исследований вибрационной коммуникации насекомых не проводили. В связи с этим имевшиеся в литературе сведения о сигналах мелких цикадовых были крайне фрагментарны и касались отдельных, случайно выбранных видов. Было известно, что структура и набор функциональных типов сигналов в разных таксонах этой группы необычайно разнообразны, но недостаток данных не давал возможностей для сравнительного анализа и каких-либо обобщений.

Возможности биоакустического метода в систематике цикадовых также были раскрыты далеко не полностью. Было показано, что использование анализа призывных сигналов самцов для различения близких видов и выяснения таксономического статуса сомнительных форм видового ранга весьма перспективно, однако из-за сложности и трудоемкости процедуры регистрации сигналов к нему прибегали лишь в крайне редких случаях.

Система высших таксонов Cicadinea в настоящее время находится в стадии разработки. Мнения разных авторов по этому вопросу нередко весьма противоречивы и не отличаются устойчивостью. В результате, в последние десятилетия возобладала тенденция использовать в таксономических построениях наряду с морфологическими также кариологические, биохимические и другие признаки. Привлечение к анализу еще одной группы признаков, а именно, акустических, позволяет в спорных случаях получить дополнительные независимые аргументы в пользу одной из альтернативных точек зрения, что в конечном итоге способствует стабилизации системы.

Для решения всех перечисленных вопросов, прежде всего, было необходимо накопление первичного фактического материала, т.е. записей сигналов представителей различных семейств, подсемейств и триб цикадовых, а также данных о структуре системы их коммуникации, в том числе, при встрече полов.

Целью работы было проведение сравнительного исследования структуры сигналов и системы вибрационной коммуникации представителей разных семейств, подсемейств и триб цикадовых, выявление признаков, которые могут быть использованы на видовом уровне и на уровне высших таксонов в систематике Cicadinea, а также оценка таксономического статуса и родственных связей изученных высших таксонов этой группы на основании биоакустического анализа.

В связи с этим были поставлены следующие задачи.

1. С помощью разработанной нами портативной установки для регистрации слабых вибрационных сигналов в стеблях растений сделать записи сигналов представителей разных таксонов цикадовых фауны России и сопредельных стран.

2. Проанализировать амплитудно-временную структуру сигналов, а также исследовать систему коммуникации при репродуктивном поведении в разных таксонах Cicadinea.

3. Исследовать частотно-амплитудные характеристики сигналов (частотные спектры).

4. Изучить различные типы изменчивости амплитудно-временного рисунка сигналов и системы коммуникации, в том числе, индивидуальную, внутрипопуляционную и географическую изменчивость призывных сигналов. коммуникация призывной цикадовый сигнал

5. В ходе подготовки таксономических обзоров и ревизий групп близких видов, трудноразличимых по морфологическим признакам, оценить возможности применения анализа призывных сигналов в систематике цикадовых на видовом уровне.

6. Провести сравнительное исследование частотных, амплитудно-временных характеристик и репертуара (набора функциональных типов) вибрационных сигналов, а также репродуктивного поведения в разных трибах, подсемействах и семействах цикадовых.

Новизна работы. Работа представляет собой первое сравнительное исследование вибрационных сигналов мелких Cicadinea. Впервые проанализированы сигналы более 300 видов, принадлежащих к 13 семействам, 22 подсемействам и 32 трибам. Полученные данные значительно расширяют наши представления о вибрационной коммуникации мелких насекомых. Опубликованные описания и осциллограммы сигналов более 330 видов цикадовых создают основу для дальнейших сравнительных исследований по биоакустике этой обширной группы.

Впервые у мелких цикадовых описаны сигналы с линейчатым частотным спектром. В естественных условиях выполнено исследование вызываемых ветром вибрационных шумов в стеблях и листьях растений, проведен сравнительный анализ спектров шумов и коммуникационных сигналов, описаны этологические механизмы, с помощью которых поющие насекомые избегают акустических помех.

Подробно изучены набор функциональных типов сигналов и особенности репродуктивного поведения в разных таксонах цикадовых. Впервые описаны специализированные сигналы, издаваемые самцами некоторых видов в ходе конкурентных взаимодействий и служащие для заглушения призывных сигналов соперника, т.е. для постановки помех.

Выполнено первое широкомасштабное всестороннее исследование изменчивости сигналов; показано, что у цикадовых изменчивости могут быть подвержены не только длительность и период повторения элементов сигнала, но и общая схема его амплитудно-временного рисунка. Проведенное у 105 видов сравнение сигналов особей из нескольких удаленных друг от друга географических точек позволяет заключить, что структура сигналов цикадовых практически не подвержена географической изменчивости.

С использованием анализа сигналов выполнены ревизии ряда малоизученных и сложных в таксономическом отношении групп цикадовых, охватывающие в общей сложности порядка 100 форм видового ранга, описано 20 новых для науки видов, выявлен ряд новых синонимов. Показано, что для различения криптических видов могут успешно использоваться признаки структуры не только призывных сигналов, но также сигналов ухаживания самца. Рассмотрены ограничения биоакустического метода в систематике цикадовых, связанные со случаями сходства сигналов у разных видов. Исследованы закономерности разделения каналов вибрационной коммуникации, позволяющие видам, издающим сходные по структуре сигналы, избегать конкуренции за акустические ресурсы.

Впервые продемонстрирована возможность использования акустического анализа в систематике триб, подсемейств и семейств цикадовых, выявлены основные группы признаков, пригодные для разграничения таксонов группы семейства. На основании биоакустических данных охарактеризованы таксономический статус и положение в системе изученных групп, подтвержден ряд основанных на морфологических и биохимических данных предположений относительно их родственных связей. Сформулирована гипотеза о возможных путях эволюции системы акустической коммуникации цикадовых.

Практическое значение. Полученные данные могут быть использованы для разработки основанных на создании помех в каналах вибрационной коммуникации экологически чистых методов борьбы с цикадовыми, имеющими хозяйственное значение.

Разработанная методика регистрации низкоамплитудных вибрационных сигналов в настоящее время находит применение в исследованиях акустической коммуникации представителей других групп членистоногих (прямокрылых, листоблошек, полужесткокрылых, пауков). Кроме того, она может быть использована в этологических исследованиях для изучения различных типов активности насекомых при невозможности визуального наблюдения, так как обладает достаточной чувствительностью для регистрации колебаний, возникающих при движении насекомых во время питания, перемещения, чистки покровов и т.п. Это также позволяет применять данную методику для выявления скрытой зараженности насекомыми-вредителями различных материалов, в частности древесины и изделий из нее, без нарушения их целостности.

Анализ временной структуры призывных сигналов открывает новые возможности в систематике для различения криптических видов и выяснения статуса сомнительных форм видового ранга. Это особенно актуально в связи с тем, что многие цикадовые-переносчики фитопатогенных микроорганизмов принадлежат к сложным в таксономическом отношении комплексам близких видов.

Использование биоакустических признаков в систематике высших таксонов Cicadinea в спорных случаях позволяет получить независимые дополнительные доказательства в пользу одной из альтернативных точек зрения, что способствует стабилизации системы семейств, подсемейств и триб этой группы.

Апробация работы. Материалы диссертации представлены на конференциях молодых ученых (биологический факультет МГУ, 1987, 1988), на 8-й Международной конференции "Insect Sound and Vibration" (1992, Поммерсфельден, Германия) и на заседаниях кафедры энтомологии биологического факультета МГУ.

Публикации. По теме диссертации опубликована 51 работа, из них 32 - в журналах из списка ВАК.

Структура и объем работы. Основная часть диссертации изложена на 399 страницах, включает 115 рисунков и состоит из введения, обзора литературы, описания материалов и методов, 4 глав, включающих от 3 до 7 разделов каждая, выводов и списка литературы, содержащего 282 источника. Приложение оформлено в виде отдельного тома и насчитывает 386 страниц, в том числе, 160 рисунков.

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

Обзор состоит из двух частей. В первой из них изложены основные сведения по биоакустике певчих цикад (Cicadidae), использующих для коммуникации звуковые сигналы. Во второй части подробно рассмотрены работы по акустической коммуникации мелких Cicadinea, начиная от словесных описаний сигналов и сопровождающего их поведения в работах первой половины ХХ в., и кончая последними статьями таксономического, этологического и биофизического плана.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Материалом для диссертации послужили записи сигналов 327 видов цикадовых из 154 родов, сделанные в период с 1984 по 2007 год в различных районах России и ближнего зарубежья. Данные по 319 из них опубликованы в наших работах. В целом, были проанализированы сигналы более 1500 особей, для 105 видов получены записи сигналов из двух и более удаленных друг от друга географических точек, у 65 видов изучена коммуникация при репродуктивном поведении. Исследования проводили в центральных районах европейской России, в Нижнем Поволжье и Заволжье, на Северном Кавказе от Черноморского побережья до Чечни, на южном Урале, на юге Сибири от Алтая до Забайкалья и на Дальнем Востоке (Амурская область, Хабаровский край, Южное Приморье), а также в Молдове, на Украине, в Закавказье (Талыш), южном Туркменистане и на юге Казахстана. Всего были использованы записи из 53 географических точек.

Поскольку целью работы было проведение широкомасштабного сравнительного исследования сигналов представителей разных таксонов Cicadinea, возможность доставки насекомых из удаленных от Москвы регионов в лабораторию исключалась. В связи с этим для регистрации низкоамплитудных вибраций в стеблях растений была разработана уникальная портативная установка, позволяющая производить запись сигналов в экспедиционных условиях: на кордоне заповедника, в палатке, а при необходимости - и непосредственно в природе. Для регистрации колебаний использовали монофонический пьезокристаллический адаптер (головку звукоснимателя) ГЗК-661 или ГЗП-311 от проигрывателя для виниловых дисков. Небольшой (как правило, длиной до 10-15 см) фрагмент растения закрепляли на корпусе головки резиновым кольцом так, чтобы стебель касался иглы адаптера, слегка пружиня. На растение надевали капроновый садок с насекомыми; через некоторое время они обычно усаживались на стебель, начиная питаться, и садок осторожно снимали. При необходимости для изоляции от вибрационных помех адаптер помещали на металлический брусок весом около полукилограмма, лежащий на куске поролона. В полевых условиях вместо бруска использовали любой груз подходящей формы.

Сигнал с адаптера подавали на микрофонный вход записывающего устройства через согласующий усилитель, сходный по схеме с предварительными усилителями, предназначенными для использования в электрофонах с пьезоэлектрическими звукоснимателями. Запись производили на кассетный магнитофон ("Электроника-302-1", "Весна-202") или магнитооптический рекордер (Sony Walkman MZ-NH900 или MZ-RH910), во всех случаях во избежание амплитудных искажений использовали исключительно ручной режим регулировки уровня записи.

Используемая аппаратура отличается портативностью (вес установки, укомплектованной минидисковым рекордером, составляет около 300 г.), высокой энергетической экономичностью и устойчивостью к неблагоприятным внешним факторам (повышенной влажности, запыленности и т.п.). Сравнение полученных с ее помощью и на зарубежном оборудовании записей сигналов одних и тех же видов не выявило каких-либо различий, более того, уровень шумов на осциллограммах в работах других авторов нередко бывает намного выше, чем у нас.

Анализ записей производили на персональном компьютере, оснащенном аналого-цифровым преобразователем L-305 (LCard Ltd, Москва). Для перевода сигнала в цифровой вид и записи его на диск использовали поставляемую с платой АЦП программу "Осциллограф", последующий анализ сигнала осуществляли с помощью программы "TurboLab 4.2". В диссертации также использованы динамические спектрограммы сигналов (сонограммы), полученные на сонографе Digital Sona Graph 7800. При статистической обработке данных, а именно, для сравнения однотипных временных параметров в разных сигналах, использовали ранговый критерий Вилкоксона (Манна-Уитни). Расчеты производили с помощью программы "MatLab", версия 5.3.

Глава 1. Функциональные типы сигналов цикадовых и структура системы коммуникации

1. Терминология элементов амплитудно-временной структуры сигналов

Структура сигналов мелких Cicadinea чрезвычайно сложна и разнообразна, что вызывает значительные трудности при ее описании. Формальное использование традиционного иерархического подхода, при котором группировка элементов одного порядка обозначается как элемент следующего порядка, в подобном случае неоправданно, так как делает терминологию чрезвычайно громоздкой и трудно воспринимаемой. Гораздо более продуктивным представляется употребление традиционных терминов с некоторыми пояснениями и оговорками; в данной работе за основу взята терминология, предложенная Жантиевым (1981).

Базовым элементом временной структуры сигналов цикадовых считают пульс; мы определяем его как короткий дискретный фрагмент, характеризующийся быстрым нарастанием и последующим спадом амплитуды, то есть отделенный от сходных элементов амплитудными минимумами. Продолжительные последовательности однотипных пульсов, следующих с постоянной частотой, представляют собой трели. Повторяющиеся с равными интервалами однотипные группы сходных или различных по структуре пульсов называются сериями. Последовательность сходных или различных серий или просто любой более или менее продолжительный сигнал со сложной структурой и четко выраженным началом и концом мы называем фразой.

Формальные границы между структурными элементами разных типов (например, сложными продолжительными сериями и короткими простыми фразами) в сигналах цикадовых в ряде случаев провести практически невозможно. В частности, в некоторых сигналах наблюдается постепенное возникновение амплитудных модуляций, глубина которых плавно возрастает до 100%, в результате чего изначально однородный по структуре сигнал к концу распадается на отдельные дискретные пульсы. Однако, поскольку при сравнительном анализе сигналов мы оперируем исключительно их осциллограммами и спектрограммами, а не описаниями и соответствующими терминами, некоторые несоответствия в терминологии ни в коей мере не влияют на достоверность наших таксономических построений и выводов.

2. Функциональные типы сигналов цикадовых

Система коммуникации у палеарктических видов мелких цикадовых насчитывает не менее семи функциональных типов сигналов; репертуар одного вида включает от двух до пяти-шести типов. Все они могут быть объединены в три группы: сигналы, связанные с размножением, с конкурентными взаимодействиями и издаваемые при опасности.

В первой из них основную роль играют призывные сигналы, спонтанно издаваемые готовым к спариванию самцом как в одиночестве, так и в присутствии других особей. Сигналы этого типа служат для привлечения рецептивной самки, которая, в зависимости от структуры системы коммуникации у данного вида, реагирует на них, либо издавая ответные сигналы, либо приближаясь к самцу. Призывные сигналы обычно обладают сложным и видоспецифическим амплитудно-временным рисунком; результаты этологических экспериментов свидетельствуют о том, что распознавание конспецифического полового партнера у цикадовых происходит именно по признакам их структуры.

Ответные сигналы издаются рецептивной самкой в ответ на призывный сигнал конспецифического самца. В отличие от призывных, они имеют достаточно простую структуру и представляют собой нерегулярно издаваемые пульсы, короткие серии или трели. По этой причине они нередко бывают сходными у разных видов, как филогенетически близких, так и неродственных, причем такое явление может наблюдаться и у строго симпатрических форм. Это позволяет заключить, что ответные сигналы не играют существенной роли в распознавании конспецифических особей, и основная их функция состоит в том, чтобы помочь самцу сориентироваться при поисках самки.

Оказавшись рядом с самкой или вступив с ней в акустический контакт, самцы ряда видов начинают издавать сигналы ухаживания. Кроме того, у некоторых видов непосредственно перед копуляцией или в момент соединения гениталий самец исполняет также копуляционные сигналы, отличающиеся как от сигналов ухаживания, так и от призыва. В то же время, у других форм самец издает один и тот же сигнал и в одиночестве, и находясь рядом с самкой; такой сигнал традиционно называют призывным, но подчеркивают, что в действительности он является полифункциональным.

Следующую группу образуют сигналы, связанные с конкурентными взаимодействиями; как правило, они присутствуют только в репертуаре самцов и лишь в исключительных случаях - у самок. Территориальные сигналы насекомые могут издавать как в одиночестве, не демонстрируя при этом определенного типа поведенческой активности, так и в ответ на территориальные или призывные сигналы другого самца. После нескольких минут переклички один из самцов обычно покидает свое место, удаляясь от конкурента. Это позволяет предположить, что территориальные сигналы служат для регуляции расстояния между особями на растении.

Многие виды при конкурентном поведении издают сигналы агрессии, формально отличающиеся от территориальных тем, что их никогда не приходится регистрировать у одиночной особи; после издавания сигналов этого типа насекомые нередко предпринимают атаки друг на друга, пытаясь столкнуть противника со стебля. Агрессивное поведение может быть направлено против особей как своего, так и чужого вида.

У некоторых Macropsinae и Adelungiinae (Cicadellidae) самцы в ответ на призывные сигналы конспецифических особей издают высокоамплитудные продолжительные трели пульсов, почти полностью заглушающие призывный сигнал. В то же время, насекомые не демонстрируют агрессивного поведения и не делают попыток приблизиться друг к другу. Это позволяет заключить, что в данном случае назначение сигнала агрессии несколько изменено, и основной его функцией является заглушение сигналов соперника, то есть постановка помех, как это делается, например, в радиосвязи.

Поскольку конкурентное поведение нередко наблюдается в филогенетически далеких друг от друга таксонах, можно предположить, что оно неоднократно возникало в разных эволюционных ветвях цикадовых. Как правило, оно бывает хорошо выражено у видов, ведущих оседлый образ жизни: у брахиптерных или суббрахиптерных форм и у ряда видов, связанных с древесно-кустарниковой растительностью.

Издаваемые при опасности сигналы протеста характерны преимущественно для крупных певчих цикад (Cicadidae); у мелких цикадовых они были зарегистрированы лишь в немногих таксонах.

Еще несколько функциональных типов сигналов описано у певчих цикад (Cicadidae), не являющихся объектом наших исследований, а также у полусоциальных тропических Membracidae.

3. Стратегии акустической коммуникации цикадовых

При поиске полового партнера у цикадовых ведущая роль в коммуникации в подавляющем большинстве случаев принадлежит самцу. Он спонтанно издает призывные сигналы, обычно периодически перемещаясь при этом со стебля на стебель. Оказавшись на растении, где присутствует рецептивная конспецифическая самка, и услышав ее ответный сигнал, самец начинает петь намного активнее и приступает к ее поискам. Самка, напротив, отвечает на сигналы самца, не меняя своего местоположения. Подобная схема поведения характерна практически для всех мелких цикадовых; в ходе исследований нам пришлось столкнуться только с двумя исключениями, которые, по всей вероятности, представляют собой вторичное явление.

У Doratura stylata (Boh.) (Cicadellidae, Aphrodinae, Doraturini) самец, как и у других Cicadinea, издает призывные сигналы спонтанно, однако после установления акустического контакта друг с другом особи разных полов меняются ролями: самец издает призыв лишь изредка, в то время как самка начинает петь практически непрерывною. Кроме того, после встречи партнеров именно самка, а не самец издает сигналы ухаживания.

У некоторых дендрофильных Macropsinae (Cicadellidae) поющий самец не меняет своего местоположения, а самка приближается к нему, не издавая ответных сигналов. Как уже говорилось, ряд дендрофильных видов цикадовых ведет оседлый, малоподвижный образ жизни: питающийся самец может сидеть на одном и том же побеге, не перемещаясь в течение многих часов. В подобных условиях самка может разыскать его по сигналам, не вступая с ним в акустический контакт; вероятно, именно это и послужило причиной редукции ответных сигналов. Нужно отметить, что самки у таких видов Macropsinae могут издавать сигналы протеста; последнее свидетельствует о том, что их звуковой аппарат сохраняет способность нормально функционировать.

Система коммуникации после встречи партнеров в разных группах цикадовых несколько различается. В простейшем случае репертуар сигналов, связанных с репродуктивным поведением, сокращается до двух типов и включает лишь называемый призывным, а фактически, полифункциональный сигнал самца и ответ самки. У других видов в репертуаре самцов, помимо призыва, имеются также сигналы ухаживания, а иногда и копуляционные сигналы, издаваемые в последние моменты перед спариванием. В некоторых таксонах ухаживание сопровождается характерными движениями, которые самец совершает, приближаясь к самке или находясь у нее на спине непосредственно перед копуляцией.

В норме структура системы коммуникации у каждого вида цикадовых представляет собой достаточно жесткую схему, однако, в искусственных условиях в ней иногда наблюдаются определенные изменения. В частности, выращенные в изоляции от самцов самки цикадовых, будучи лишены возможности спариваться, через некоторое время начинают петь спонтанно. Самец, помещенный вместе с рецептивной самкой в небольшое замкнутое пространство, может приступить к копуляции, не издавая призывных сигналов или сигналов ухаживания. Таким образом, необходимо учитывать, что постановка экспериментов в обстановке, сильно отличающейся от естественной, может вызывать значительные отклонения в поведении насекомых.

Глава 2. Амплитудно-временные и частотные характеристики призывных сигналов и их изменчивость

1. Временные и частотные характеристики сигналов

Призывные сигналы цикадовых отличаются необычайным разнообразием. Они могут быть одиночными, то есть следовать через продолжительные нерегулярные промежутки времени, или периодически повторяющимися. У одних видов призывные сигналы состоят из простых однотипных пульсов или коротких серий, у других превосходят по сложности все известные сигналы прочих насекомых. Как правило, сигналы представителей одного рода бывают сопоставимы по уровню сложности, но встречаются и исключения из этого правила. Например, призыв большинства видов Macropsis Lew. (Cicadellidae) представляет собой многокомпонентные фразы, вместе с тем, у некоторых форм он состоит из коротких серий со сравнительно простой структурой.

Естественно, возникает вопрос о причинах подобного разнообразия. Очевидно, что коммуникационные сигналы видов, вступающих в акустический контакт друг с другом, должны различаться, как минимум, по одному физическому параметру, иначе распознавание конспецифических сигналов станет невозможным. Известно, что в сообществах животных, использующих акустическую коммуникацию, сигнал каждого вида характеризуется уникальным комплексом параметров, за счет чего может быть выделен на фоне песен симпатрических форм.

Исследованные до сих пор сообщества прямокрылых и певчих цикад насчитывали не более 10-15 видов. Мелкие цикадовые - группа гораздо более многочисленная: по нашим подсчетам, в европейской России в пределах одного биотопа нередко можно обнаружить до 20-30 видов цикадовых. При этом каждый из них в разных частях своего ареала контактирует с различными наборами симпатрических форм, в результате чего общее число сигналов, от которых должен отличаться призыв данного вида, возрастает до сотни и более. Кроме того, вибрационная коммуникация распространена среди насекомых гораздо шире, чем звуковая: вибрационные сигналы издают многие полужесткокрылые, листоблошки, сетчатокрылые, двукрылые и представители ряда других групп, которые конкурируют за каналы связи наряду с цикадовыми. Нужно учитывать и тот факт, что при прохождении через твердый субстрат сигналы претерпевают значительные частотные искажения, в связи с чем возможности расхождения по частотным параметрам в данном случае крайне ограничены, и носителем всех (или основной части) видовых признаков становится именно амплитудно-временной рисунок сигнала. Вероятно, в этом и заключается основная причина столь высокой сложности и разнообразия сигналов Cicadinea.

Частотный диапазон, занимаемый вибрационными сигналами цикадовых, простирается в среднем от 100-200 Гц до 3-5 кГц. Его нижняя граница, вероятно, определяется двумя факторами. Во-первых, чем ниже частота сигнала, тем более крупная колеблющаяся структура нужна для его генерации; таким образом, определенные ограничения тут накладывают мелкие размеры насекомых. Во-вторых, как показали наши исследования, именно в области низких частот (до 100-200 Гц) достигают максимума вызываемые ветром вибрационные помехи в стеблях растений. Верхний частотный порог ограничивается физическими свойствами стеблей, так как высокие частоты в твердом субстрате распространяются на меньшие расстояния и быстрее затухают, нежели низкие.

В большинстве случаев сигналы имеют широкополосные шумовые спектры; каких-либо закономерностей, связанных с положением и шириной пиков в них, выявить не удается. Более того, спектр сигнала, помимо всего прочего, зависит от физических свойств конкретного побега, точнее, его части, расположенной между поющей особью и точкой регистрации сигнала. По этой причине даже у конспецифических самцов, находящихся в разных точках на одном растении, спектры сигналов могут заметно различаться.

Также у цикадовых нами впервые описаны вибрационные сигналы с линейчатым спектром. До этого предполагалось, что использование тональных сигналов для вибрационной коммуникации неадаптивно. Поскольку частотные характеристики стеблей крайне неравномерны, в случае совпадения минимума в частотной характеристике с основной частотой тонального сигнала последний будет резко ослаблен по амплитуде, в то время как сигнал с шумовым спектром не пострадает столь сильно. Тем не менее, сигналы некоторых видов отчасти или полностью состоят из фрагментов с почти правильным синусоидальным заполнением. Вероятно, их преимущество связано с тем, что тональный сигнал, равный по энергии шумовому, гораздо лучше выделяется из фона помех за счет концентрации энергии в узкой полосе частот. Как показали наши исследования в природе, тональные сигналы, звучащие на фоне вызываемых ветром вибрационных шумов, на осциллограммах могут быть практически неразличимы, однако на графиках частотных спектров пик, соответствующий основной частоте сигнала, выражен совершенно отчетливо.

У некоторых видов в сигнале наблюдается сочетание фрагментов с разной формой колебаний. В одних случаях это явление, по всей вероятности, связано с изменением режима работы тимбалов. При этом иногда он меняется настолько сильно, что сигнал из шумового трансформируется в тональный или наоборот. У некоторых Typhlocybinae (Cicadellidae) такие различия можно наблюдать даже в пределах одного пульса: одна его часть имеет синусоидальное заполнение, в то время как вторая образована колебаниями неправильной формы. У других видов частотные различия между компонентами обусловлены тем, что сигнал генерируется при помощи тимбалов и ударов крыльев. Работа этих двух механизмов нередко бывает настолько хорошо согласована, что суммарный сигнал имеет весьма четкую и стабильную временную структуру.

2. Изменчивость периода повторения ритмических элементов сигналов

Изменчивость структуры акустических сигналов в той или иной форме характерна для всех насекомых, и цикадовые в этом плане не составляют исключения.

Совершенно очевидно, что даже в пределах одного сигнала частота повторения ритмических элементов непременно колеблется в определенных пределах. Иногда выявить какие-либо закономерности ее изменения не удается, вероятно, в таких случаях колебания этого параметра вокруг среднего значения носят случайный характер. Чаще изменение частоты следования структурных элементов подчиняется определенной, характерной для данного вида закономерности. Например, в сигналах Fulgoroidea, состоящих из однотипных пульсов или коротких серий, обычно наблюдается возрастание периода их повторения к концу сигнала.

Как правило, поющий самец издает несколько сигналов через небольшие промежутки времени - от нескольких секунд до нескольких минут, после чего надолго замолкает. Общая схема структуры сигналов при этом остается неизменной, но определенные различия в периоде повторения серий или пульсов между разными фразами в одной песне все же существуют. Различия того же порядка, как правило, выявляются и между сигналами разных самцов из одной популяции. В обоих случаях статистически достоверного сходства между сигналами может не наблюдаться; более того, иногда различия между ними оказываются статистически достоверными.

Частота сокращений мышц насекомых, в том числе, и мускулатуры звукового аппарата, зависит от температуры окружающей среды. По этой причине период повторения ритмических элементов в сигналах насекомых при изменении температуры меняется. Наши данные по сигналам цикадовых подтверждают выявленные ранее закономерности, при этом нужно подчеркнуть, что различия между сигналами становятся заметными уже при разнице температур в 2-3 градуса.

Диапазоны изменчивости периода повторения ритмических элементов в сигналах особей из разных географических точек, как правило, практически полностью перекрываются. Даже популяции, расположенные на расстоянии нескольких тысяч километров друг от друга, часто не имеют статистически достоверных различий по этим параметрам. Таким образом, выраженной географической изменчивости количественных параметров сигналов у цикадовых обнаружить не удается.

В заключение нужно добавить, что аналогичные закономерности были выявлены нами и при изучении изменчивости количественных параметров сигналов саранчовых (Orthoptera, Acrididae, Gomphocerinae).

3. Изменчивость частотных параметров сигналов в связи с искажением

формы колебаний при прохождении через субстрат

Частотные характеристики субстрата, по которому распространяются вибрационные сигналы, то есть, стеблей и листьев растений, на которых поют насекомые, крайне нелинейны и определяются физическими свойствами того конкретного участка побега, по которому проходит сигнал. В большинстве случаев возникающие искажения бывают заметны лишь на спектрограммах, однако иногда изменение формы колебаний настолько велико, что становится отчетливо видным на осциллограммах при больших скоростях развертки.

Обычно искажения связаны с более сильным затуханием в субстрате высоких частот. В той или иной мере это явление наблюдается всегда - именно поэтому вибрационные сигналы насекомых занимают низкочастотный по сравнению со звуками диапазон. Тем не менее, в отдельных случаях частотная фильтрация приводит к изменению формы пульсов и частичному исчезновению границ между ними; в результате, внутренняя структура сигнала становится настолько нечеткой и плохо различимой, что уловить какое-либо сходство с менее искаженным сигналом при сравнении осциллограмм на больших скоростях развертки практически невозможно. Другой тип искажений проявляется только в сигналах, состоящих из фрагментов с разными частотными параметрами. В этом случае нелинейность частотной характеристики стебля может приводить к избирательному затуханию определенного компонента; общий временной рисунок сигнала при этом остается неизменным, однако соотношение амплитуд разных элементов в нем существенно меняется.

4. Изменчивость общей схемы амплитудно-временного рисунка призывных

сигналов в стабильной этологической ситуации

У прямокрылых, певчих цикад, листоблошек и большинства других насекомых общий план амплитудно-временного рисунка сигналов за редким исключением достаточно стабилен, а изменчивости подвержены преимущественно количественные параметры: длительность песни или ее частей и период повторения ритмических элементов. У мелких цикадовых ситуация совершенно иная: нередко сигналы одного вида могут резко различаться за счет наличия/отсутствия весьма сложных и продолжительных дополнительных фрагментов, причем подобные различия наблюдаются не только между разными особями, но даже в следующих друг за другом сигналах одного самца.

В простейшем случае существенные различия между сигналами являются результатом изменчивости длительности фразы или составляющих ее элементов, то есть вариабельности количественных по сути своей характеристик. Тем не менее, если длительность сигналов различается почти на порядок, их осциллограммы по общему облику могут быть совершенно несхожими друг с другом, и только наличие в разных сигналах идентичных элементов позволяет убедиться, что эта изменчивость носит внутривидовой характер.

Большинство сигналов цикадовых состоит из периодически повторяющихся однотипных фрагментов - пульсов или серий. Изменение их формы или амплитуды на протяжении сигнала обычно носит закономерный характер и является одним из его видоспецифических признаков. В то же время, у некоторых видов временной рисунок серий может меняться произвольным образом. Иногда сигнал состоит из следующих в случайном порядке серий разных типов, при этом структура их в пределах каждого типа остается стабильной.

Если временной рисунок серий в пределах одного сигнала остается неизменным, но меняется от песни к песне, осциллограммы разных сигналов могут различаться настолько сильно, что некоторые варианты, как кажется на первый взгляд, вообще не имеют между собой ничего общего. В подобных случаях лишь детальное исследование структуры песен на значительном сравнительном материале позволяет выявить сходство временного рисунка и убедиться в конспецифичности сигналов разных типов.

Изменчивость структуры фраз носит в целом тот же характер, что и изменчивость серий: в сигнале может меняться их длительность, общий план временного рисунка, соотношение амплитуд разных частей.

Достаточно часто у цикадовых наблюдается появление или редукция в сигнале дополнительных фрагментов. Иногда сигнал за счет этого просто становится несколько сложнее (например, серия превращается во фразу). В других же случаях отдельные дискретные компоненты соединяются друг с другом за счет появления между ними дополнительных фрагментов, при этом частота повторения компонентов делается более стабильной, и в результате короткие сигналы объединяются в непрерывную сложную и продолжительную песню, которая затем может претерпеть обратную трансформацию.

Изредка "распад" продолжительного сигнала на отдельные компоненты может происходить и без редукции его частей. Если ритмические элементы сигнала следуют один за другим через короткие равные промежутки времени, они сливаются в единое целое. При увеличении пауз между ними такой сигнал распадается на не связанные между собой фрагменты.

В ряде случаев дополнительный компонент сигнала по сложности и длительности существенно превосходит основную часть: полный вариант сигнала представляет собой сложную продолжительную фразу, в то время как редуцированный состоит из отдельных серий. При этом по общему виду сигналы разных типов мало схожи друг с другом, и лишь сравнение осциллограмм на больших скоростях развертки позволяет выявить в них идентичные элементы.

В исключительных случаях в песне одного вида наблюдается сочетание различных типов изменчивости: сильно варьируют как количественные показатели (длительность сигнала в целом и период повторения ритмических элементов в нем), так и временной рисунок составляющих его частей. В этой ситуации лишь исследование большого числа сигналов позволяет выявить в них гомологичные компоненты и уловить сходство в их временном рисунке. Иногда доказательством конспецифичности подобных сигналов может служить только регистрация разных вариантов песни у одной особи.

5. Зависимость амплитудно-временного рисунка призывных сигналов

цикадовых от этологической ситуации

Как и у многих других животных, структура призывных сигналов цикадовых может зависеть от этологической ситуации, в которой находится насекомое, а именно, от присутствия на том же растении конспецифического самца или рецептивной самки.

У большинства насекомых пение одной особи стимулирует акустическую активность других. Как правило, издаваемые в такой ситуации сигналы практически не отличаются от обычного призыва, однако у некоторых видов их структура при этом несколько меняется. Вероятно, в подобных случаях мы наблюдаем начальный этап формирования конкурентных сигналов. Об этом свидетельствует сравнительный анализ сигналов трех близких видов Gargara Am. et Serv. (Membracidae). Самцы всех видов активно реагируют на песни конспецифических особей, но у двух из них издаваемые в этот момент сигналы отличаются от призывных лишь меньшей длительностью, в то время как у третьего в них происходят еще и качественные трансформации. Несмотря на то, что такие сигналы еще сохраняют сходство с призывом, их уже с уверенностью можно отнести к отдельному функциональному типу - сигналам агрессии.

У некоторых Cicadellidae существуют две формы призывного сигнала - полная и редуцированная. При этом полный сигнал самец чаще издает, находясь рядом с самкой, хотя может исполнять его и в одиночестве, а редуцированные сигналы, наоборот, обычно приходится слышать от одиночного самца, хотя иногда он исполняет их и в присутствии самки. Тем не менее, при ухаживании за самкой самец всегда издает полные сигналы, таким образом, облик их явно зависит от поведенческой ситуации. С другой стороны, четкого разделения функций между двумя вариантами сигнала не наблюдается, поэтому отнесение их к разным типам (призывным сигналам и сигналам ухаживания) вряд ли правомерно.

Поскольку в некоторых трибах цикаделлид сигнал ухаживания отличается от призывного наличием дополнительных компонентов, это позволяет предположить, что у видов, издающих один тип призывных сигналов преимущественно в одиночестве, а второй - как правило, в присутствии самки, формирование сигналов ухаживания как отдельного функционального типа находится в стадии становления.

6. Возрастная изменчивость временного рисунка призывных сигналов

Как было показано зарубежными авторами на примере пещерных Cixiidae, у молодых самцов нередко наблюдается резкое падение амплитуды сигнала в середине серий или фраз; с возрастом это явление исчезает (Hoch, Howarth, 1993). Вероятно, оно связано с неполной склеротизацией аподем первых брюшных сегментов, к которым прикрепляются тимбальные мышцы. Действительно, аподемы достигают окончательных размеров и толщины лишь через несколько дней после линьки на имаго, что хорошо заметно при исследовании препаратов брюшка особей разного возраста.

Нам также изредка приходилось регистрировать подобные деформированные сигналы у представителей самых разных групп цикадовых. За исключением характерного амплитудного провала в серединной части они ничем не отличаются от обычных. С другой стороны, лишь после сравнения их с сигналами конспецифических особей удается уяснить, что такой своеобразный временной рисунок у данного вида представляет собой исключение. Специальное исследование причин этого явления не входило в наши задачи: в таксономических исследованиях достаточно просто иметь в виду тот факт, что оно существует и может быть потенциальным источником ошибок. Относя такую изменчивость к разряду возрастной, мы основываемся лишь на цитированной выше работе.

7. Географическая изменчивость временного рисунка призывных сигналов

Проведенное нами у 105 видов цикадовых сравнение сигналов особей из разных местонахождений показало, что географические различия в их амплитудно-временном рисунке представляют собой чрезвычайно редкое явление. Подобного рода изменчивость была выявлена нами только у двух видов Aphrodinae (Cicadellidae).

У Laburrus similis Vilb., распространенного от восточных районов европейской России до Дальнего Востока, наблюдается последовательное усложнение структуры сигнала в восточных популяциях по сравнению с западными за счет прибавления к сигналу дополнительных компонентов. У самцов Cicadula flori (J. Sahlb.) из европейских популяций сигналы в среднем имеют в 4-8 раз большую продолжительность, чем у особей из Южной Сибири, хотя общий амплитудно-временной рисунок песни при этом не претерпевает изменений.

Сигналы остальных исследованных нами видов, напротив, демонстрируют необычайную стабильность структуры на протяжении многих сотен и даже тысяч километров ареала. Таким образом, амплитудно-временной рисунок сигналов цикадовых практически не подвержен географической изменчивости. В этом плане у них прослеживается аналогия с саранчовыми подсемейства Gomphocerinae (Orthoptera, Acrididae), звуки которых в пределах подвида или монотипического вида также сохраняют в неизменности свои амплитудно-временные параметры на протяжении всего ареала.

* * *

Таким образом, амплитудно-временной рисунок сигналов цикадовых нередко достигает максимальной среди насекомых сложности и разнообразия, а степень его изменчивости необычайно велика. Различия, подобные описанным выше, в других таксонах, безусловно, были бы расценены как межвидовые, в то время как у цикадовых они нередко наблюдаются в сигналах одной особи. В связи с этим, существующая в биоакустике некоторых групп насекомых практика публикации одной осциллограммы в качестве "эталона" песни определенного вида для цикадовых недопустима. Изучение одной-двух случайно выбранных осциллограмм не может дать сколько-нибудь полного представления о структуре сигналов вида в целом, а таксономические заключения, построенные на таком скудном материале, являются совершенно несостоятельными. Также, нужно иметь в виду, что наличие в сигналах разных форм идентичных по структуре элементов свидетельствует об их принадлежности к одному виду даже в случае, если между ними имеются значительные различия в длительности сигналов и их общем временном рисунке.

Основной вывод, сделанный на материале данной главы, можно сформулировать в виде следующего, выносимого на защиту положения.

Степень изменчивости амплитудно-временного рисунка призывных сигналов мелких Cicadinea значительно выше, чем в других изученных к настоящему времени группах насекомых, использующих акустическую коммуникацию при встрече полов. Изменчивости подвержены не только количественные параметры сигналов, такие, как длительность и частота повторения ритмических элементов, но и общая схема временного рисунка. Это необходимо учитывать при использовании акустического анализа в систематике для различения криптических видов и выяснения таксономического статуса сомнительных форм видового ранга.

Глава 3. Использование акустических признаков в систематике цикадовых на видовом уровне.

1. Возможности анализа призывных сигналов в систематике цикадовых

на видовом уровне

Видовая диагностика цикадовых долгое время основывалась исключительно на морфологических признаках, преимущественно, на особенностях строения гениталий самцов. Вместе с тем, детальное комплексное изучение биологии, внутривидовой изменчивости, морфологии личинок и целого ряда других признаков в ряде случаев показывает, что формы, сходные друг с другом по морфологии гениталий, в действительности представляют собой биологические виды. Однако, такого рода исследования представляют собой чрезвычайно сложную и трудоемкую задачу, в связи с чем проводятся крайне редко. В результате, к настоящему времени значительная часть групп криптических видов цикадовых остается на том же уровне изученности, что и более полувека назад. Попытки разграничить виды или выяснить таксономический статус сомнительных форм, ограничиваясь лишь коллекционным материалом, не дают однозначных результатов, трактовка одних и тех же форм разными авторами нередко бывает диаметрально противоположной, а ключи по таким таксонам обычно содержат многочисленные неточности и практически непригодны для работы.

В подобной ситуации не удивительно, что в числе первых специалистов, занявшихся исследованием сигналов мелких цикадовых, были систематики, работавшие с комплексами морфологических сходных форм. Вскоре в поведенческих экспериментах было показано, что различия в структуре сигналов являются у мелких цикадовых основным прекопуляционным репродуктивным барьером и, таким образом, могут быть использованы для разграничения биологических видов. Однако все имевшиеся в распоряжении зарубежных коллег виброрегистрирующие установки требовали доставки живого материала в лабораторию, что делало невозможным проведение широкомасштабных сравнительных исследований с приемлемыми затратами времени и финансов.

Разработанная нами портативная виброрегистрирующая аппаратура существенно расширила возможности применения биоакустических признаков в систематике Cicadinea. С использованием анализа сигналов нами в объеме фауны России ревизованы рода Macropsis Lew., Hephathus Rib. (Cicadellidae, Macropsinae), Scleroracus Van Duzee (Cicadellidae, Aphrodinae), комплексы близких видов Gargara группы genistae (F.) (Membracidae) и Neoaliturus группы fenestratus (H.-S.) (Cicadellidae, Aphrodinae). Изучен ряд форм из родов Psammotettix Haupt (Cicadellidae, Aphrodinae), Kybos Fieb. (Cicadellidae, Typhlocybinae), Cicadella Latr. (Cicadellidae, Cicadellinae), Lepyronia Am. et Serv. (Aphrophoridae), в объеме фауны европейской России ревизованы рода Laburrus Rib. (Cicadellidae, Aphrodinae), Macropsidius Rib. (Cicadellidae, Macropsinae) и группа Aphrodes bicinctus (Schrk.) (Cicadellidae, Aphrodinae). Определенных успехов удалось достичь в исследовании криптических видов из группы Oncopsis flavicollis (L.) (Cicadellidae, Macropsinae): к настоящему времени нами на основании исследования призывных сигналов описаны два новых вида с территории России и найдены морфологические признаки для их идентификации по коллекционному материалу. Начата таксономическая обработка Macropsis и Macropsidius зарубежных районов Дальнего Востока и Средней и Центральной Азии.

В целом, результатом данных исследований стало выяснение статуса более 30 непонятных таксонов видового ранга, выявление морфологических признаков для их идентификации, пересмотр данных по их распространению и биологии, а также описание 20 новых для науки видов и выявление около 20 новых синонимов. Это позволило положить конец продолжавшимся в течение многих десятилетий разногласиям в трактовке этих форм и создать надежные основы для их диагностики.

...