Размещено на http://www.allbest.ru/

Фауна, биология, экология трематод, развивающихся с участием пресноводных переднежаберных моллюсков Приморского края

Беспрозванных Владимир Владимирович

03.00.08 - зоология

03.00.19 - паразитология

Владивосток

2008

доктор биологических наук, с.н.с.

доктор биологических наук, с.н.с.

отделения РАН, пос. Листвянка

Защита состоится «14» октября 2008 г. в 10 часов на заседании диссертационного совета Д 005.003.03 при Биолого-почвенном институте ДВО РАН по адресу: 690022, г. Владивосток, пр. 100 лет Владивостоку, 159.

Факс (4232) 310193

С диссертацией можно ознакомиться в Центральной научной библиотеке ДВО РАН

Автореферат разослан « » июля 2008 г.

Учёный секретарь диссертационного совета,

кандидат биологических наук Е.М. Саенко

Общая характеристика работы

Актуальность проблемы. Изучение фауны, морфологии трематод на всех стадиях развития, особенностей их циркуляции, а также взаимоотношений с хозяевами остается актуальным и на современном этапе развития трематодологии. Такие исследования обеспечивают потенциал для создания естественной системы - системы онтогенезов трематод (Галактионов, Добровольский, 1987). Трематоды относятся к одной из наиболее сложных в отношении систематики групп организмов, так как они обладают сложным жизненным циклом включающем ряд стадий развития. Система же трематод в своей основе построена на морфологии марит. Такое положение обусловлено тем, что именно половозрелое поколение трематод наиболее изучено. В тоже время в литературе имеются многочисленные разрозненные данные о морфологии или партенит и церкарий, или метацеркарий различных видов трематод, но не получены сведения об их жизненных циклах и маритах. Неполная информация о стадиях развития трематод не дает возможность ее использования для создания естественной системы сосальщиков, так как попытки определения видовой принадлежности трематод по морфологии партеногенетического и личиночного гермафродитного поколений, без взаимосвязи с таковыми по маритам, могут приводить к серьезным ошибкам (Wright, 1959). Помимо создания естественной системы, исследование фауны и биологии трематод позволяет вскрыть тонкие связи между компонентами биоценозов и определить распространение сосальщиков, имеющих эпизоотологическое и эпидемиологическое значение, а также способствуют решению вопросов, касающихся филогении и путей формирования фаун сосальщиков.

В настоящее время накоплен большой материал по мировой фауне партенит и церкарий трематод, развивающихся с участием пресноводных моллюсков. Несмотря на это, степень изученности трематодофауны разных групп пресноводных мягкотелых, в одельных районах земного шара, не одинакова. Например, для гастропод отряда Cerithiiformes (в нашем материале это моллюски рода Parajuga) наиболее полно трематодофауна изучена в Японии и странах Юго-Восточной Азии. Имеются немногочисленные сведения о фауне партенит и церкарий из моллюсков этого отряда, исследованных на Ближнем Востоке, в США, Индии и Европе. То же самое можно сказать и о моллюсках семейств Bithyniidae, Valvatidae и надсемейства Viviparoidea. При этом в подавляющем числе работ отсутствуют сведения о жизненных циклах трематод. Это характерно и для Приморья, где до наших исследований сведения о трематодах, циркулирующих с участием пресноводных переднежаберных моллюсков, ограничивались несколькими статьями (Алексеев, 1963, 1967; Мишаков, 1971; Мамаев, Ошмарин 1971; Дворядкин 1977, 1989).

Цель и задачи исследования. Цель настоящей работы - определение видового разнообразия и путей циркуляции трематод, использующих переднежаберных моллюсков из пресноводных водоемов Приморского края в качестве первых промежуточных хозяев, а также выявление закономерностей в процессе становления взаимоотношений в системе паразит - хозяин.

В ходе работы были поставлены следующие задачи:

1. Установить видовой состав трематод, развивающихся с участием переднежаберных моллюсков;

2. Изучить морфологию трематод на всех выявленных стадиях развития;

3. Выявить факторы среды, оказывающие влияние на зараженность гастропод трематодами;

4. Экспериментально воспроизвести пути циркуляции трематод, обнаруженных на стадии партенит и церкарий;

5. Используя полученные и литературные данные, рассмотреть вопросы, связанные с хронологией филогенеза трематод и становления современных фаун;

6. Изучить особенности биологии и распространение трематод, имеющих эпидемиологическое значение.

Научная новизна работы. Впервые проведено целенаправленное исследование пресноводных переднежаберных моллюсков Приморского края на зараженность партенитами и церкариями трематод. В результате обнаружено 72 вида трематод, относящихся к 22 семействам и 35 родам. Впервые для фауны России указано 24 вида трематод, из которых 8 новых для науки.

В экспериментальных условиях изучено 39 жизненных циклов сосальщиков: для 20 видов это проделано впервые, для 12 - впервые на территории России и для 7 - впервые в условиях Приморского края. Кроме того, для 13 видов трематод установлены вторые промежуточные хозяева.

Впервые проведена классификация путей циркуляции трематод, жизненные циклы которых осуществляются с участием первых промежуточных хозяев - пресноводных переднежаберных моллюсков Приморского края. Установлено, что наибольшая роль в циркуляции трематод среди первых промежуточных хозяев принадлежит моллюскам рода Parajuga (28 видов трематод), а среди вторых-третьих промежуточных и окончательных хозяев - рыбам (30 видов трематод).

Впервые на основании изучения биологии церкарий 53-х видов трематод, относящихся к 18 семействам, вычленены группы трематод, обладающих сходным комплексом адаптаций к заражению вторых хозяев. Показано, что церкарии различной систематической принадлежности, использующие одних и тех же или близких по эколого-биологическим характеристикам животных, обладают сходными суточным ритмом выхода из моллюска и таксисами.

Получены новые данные о влиянии биотических и абиотических факторов на зараженность партенитами трематод пресноводных переднежаберных моллюсков различных экологических группировок. Отмечено, что зараженность моллюсков находится в зависимости от соотношения числа яиц паразита в стации и количества его первых промежуточных хозяев. Паводки и падения уровня воды в водоеме негативно сказываются на численности и возрастном составе популяций первых промежуточных хозяев, что приводят к значительным изменениям в их зараженности партенитами трематод. Определено, что скорость течения не оказывает влияния на зараженность моллюсков рода Parajuga, а участки реки с галечниковым дном, в сравнении с илистым, наиболее благоприятны для трематод при заражении моллюсков данного рода.

В отличие от имеющихся в литературе представлений о хронологии филогенеза и формирования фаун трематод сформулирована гипотеза, в соответствии с которой освоение окончательных хозяев протрематодами происходило одновременно на стадиях процеркарии, проадолескарии и прометацеркарии. При этом предпологается, что жизненный цикл трематод в конеце девона - карбоне мог осуществляться с участием всех категорий хозяев. Центр формирования первичной фауны трематод переднежаберных моллюсков (первые промежуточные хозяева) - южное побережье Лавразии. Становление современных фаун трематод (юра-мел) связывается с расселением трематод вместе с гастроподами вдоль материковых побережий и последующим независимым освоением континентальных водоемов, что в конечном итоге привело к возникновению дезъюнктивных ареалов у ряда видов сосальщиков.

Впервые на территории Приморья выявлены очаги зараженности моллюсков партенитами трематод Metagonimus yokogawai, M. katsuradai, Centrocestus armatus (этот и предыдущий виды трематод впервые зарегистрированы на территории России), Paragonimus westermani ichunensis, Nanophyetus salmincola schikhobalowi и Clonorchis sinensis - возбудителей заболеваний человека. Определены пути их циркуляции, а также установлено, что легочная и мышечная формы парагонимоза вызываются трематодой Paragonimus westermani ichunensis. Осуществлено картирование основных природноочаговых трематодозов человека в Приморском крае.

Теоретическая и практическая значимость работы. Полученные данные вносят существенный вклад в познание процесса становления взаимоотношений в системе трематода-хозяин и особенностей функционирования трематодоценозов, показывают возможные пути эволюции жизненных циклов трематод как в целом, так и отдельных видов сосальщиков, расширяют представления о распространении трематод, а также являются основой для разработки профилактических мероприятий по природноочаговым трематодозам, одним из компонентов которых должны быть мониторинговые исследования экосистем Приморья по данной проблеме.

Материалы работы могут быть включены в лекционные курсы высших учебных заведений биологического и медицинского профилей. Результаты исследования биологии и распространения трематод, имеющих эпидемиологическое значение позволят проводить корректную оценку анамнеза заболеваний, с целью дифференциации паразитарных заболеваний от терапевтических.

Защищаемые положения.

1. Наибольшая роль в циркуляции трематод среди первых промежуточных хозяев принадлежит моллюскам рода Parajuga (28 видов трематод), а среди вторых-третьих промежуточных и окончательных хозяев - рыбам (30 видов трематод).

2. Церкарии трематод различной систематической принадлежности, использующие в качестве вторых промежуточных хозяев одних и тех же или близких по эколого-биологическим характеристикам животных, обладают сходными суточным ритмом выхода из моллюска и поведенческими реакциями, повышающими вероятность их проникновения в облигатного хозяина.

3. Успешное функционирование системы трематоды-первые промежуточные хозяева зависит от комплекса биотических и абиотических факторов.

4. Обе формы парагонимоза - мышечная и легочная - вызываются трематодой Paragonimus westermani ichunensis, циркулирующей в Приморье с участием первых промежуточных хозяев - моллюсков рода Parajuga.

Апробация работы. Материалы диссертации были представлены на IV Всесоюзном симпозиуме по паразитам и болезням водных беспозвоночных (Москва, 1986), VIII Всесоюзном совещании по паразитам и болезням рыб (Астрахань, 1985); на Всеросийских научных конференциях: «Моллюски. Результаты и перспективы их исследования» (Ленинград, 1987), «Взаимоотношения паразита и хозяина» (Москва, 1998), «История развития и современные проблемы гельминтологии в России» (Москва, 1999), «Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями (зоонозы)» (Москва, 2002); на межрегиональной конференции «Паразитологические исследования в Сибири и на Дальнем Востоке» (Новосибирск, 2002), а также на совещании, посвященном 90-летию со дня рождения академика Б.Е. Быховского (Санкт-Петербург, 1998) и Международных чтениях, посвященных 85-летию со дня рождения С.С. Шульмана (Калининград, 2004).

Публикации. Основные положения диссертации опубликованы в 43 работах, включая 3 монографии, из которых две в соавторстве.

Объем и структура работы. Диссертация изложена на 449 страницах и состоит из введения, 9 глав, выводов, списка использованной литературы, который включает 355 источника, из них 137 - зарубежных авторов. Работа иллюстрирована 33 таблицами и 141 рисунком.

Благодарности

Пользуясь, случаем хочу выразить глубокую благодарность д.б.н. Т.А. Гинецинской (ЛГУ), д.б.н. Я.И. Старобогатову, к.б.н. П.И. Герасеву (Зоологический институт), д.б.н. Б.И. Лебедеву, к.б.н. В.А. Дворядкину, д.б.н. В.В. Богатову, к.б.н.Л.А. Прозоровой, к.б.н. А.В. Ермоленко, к.б.н. Э.А. Бурениной, Т.А. Петровой (БПИ) за оказанную помощь при осуществлении работ по теме диссертации.

Глава 1. Материалы и методы

Исследования проводились в период 1983 - 2005 гг. на территории Приморского края. Моллюски-первые промежуточные хозяева трематод были собраны из рек Раздольная, Комаровка, Комиссаровка, Илистая, Одарка, Уссури, Павловка, Арсеньевка и стоячих водоемов в поймах этих водотоков. На наличие партенит и церкарий трематод обследованы моллюски 9-и видов рода Parajuga из сем. Pachychilidae (вскрыто 14255 экз. - заражено 4278 экз.), 1-го вида Amuropaludina из сем. Amuropaludinidae (1127 - 31), 2-х видов Cipangopaludina из сем. Bellamyidae (2298 - 78), 2-х видов Boreoelona (2613 - 146), 2-х видов Parafossarulus (1683 - 155) из сем. Bithyniidae и 3-х видов Cincinna из сем. Valvatidae (889 - 30). Всего вскрыто 22927 гастропод второго и последующих годов жизни, из которых 4718 особей оказались инвазированными партенитами трематод. Кроме того, более 7 тысяч переднежаберных моллюсков обследовано на выделяемость церкарий. Сбор и обработка материала проводились по общепринятым методикам (Гинецинская, 1968). Промеры и рисунки партенит, церкарий (предварительно обездвиживали) и метацеркарий сделаны с живых объектов. Выявление сенсилл производилось по методу, предложенному Т.А. Гинецинской и А.А. Добровольским (1963). Расположение сенсилл на теле церкарий описывалось по системе Ришар (Richard, 1971). Из марит изготовлены тотальные препараты.

Особенности биологии церкарий (суточный ритм выхода церкарий из хозяина, их таксисы, продолжительность жизни и т.д.) и жизненные циклы трематод изучали в лабораторных условиях при температуре воды +20-26о С. При расшифровке жизненных циклов трематод использовали моллюсков, спонтанно инвазированных партенитами, а в качестве вторых и окончательных хозяев - животных, выращенных в лабораторных условиях, или взятых из природных биоценозов (контроль 50% животных от числа использованных в опыте). Исследования по выяснению влияния абиотических и биотических факторов на зараженность первых промежуточных хозяев проводились для моллюсков рода Parajuga на трех участках реки Раздольная (1985-1986 гг.), для других переднежаберных в пойменных водоемах бассейнов рек Мельгуновка (1994-1996 гг.) и Арсеньевка (2001-2004 гг.).

Разделение моллюсков на размерные группы осуществлялось на основании высоты раковины (измеряли от края устья до вершины). Выделены следующие размерные группы с высотой раковины: Parajuga - 7-17 мм (I - размерная группа) и <17-30 мм (II); Cipangopaludina 17-30 мм (I) и <30-50 мм (II); Boreoelona до 4 мм (I), <4-6 мм (II) и 7-8 мм (III) и Parafossarulus до 5 мм (I), <5-7 мм (II) и 8-14 мм (III).

Глава 2. Краткая характеристика района исследований и некоторые особенности экологии переднежаберных моллюсков

Дана гидрологическая характеристика обследованных водоемов, а также сведения об особенностях жизнедеятельности пресноводных переднежаберных моллюсков.

Таблица 1

Трематоды, обнаруженные у переднежаберных пресноводных моллюсков Приморского края

пресноводный переднежаберный моллюск приморский

Примечание: (1 - Parajuga, 2 - Boreoelona, 3 - Parafossarulus, 4 - Cipangopaludina, 5 - Amuropaludina, 6 - Cincinna) Циклы изучены: *- впервые; ** - впервые на территории России; *** - впервые в условиях Приморского края. Семейства: I. Нeterophyidae, II. Echinostomatidae, III. Opisthorchidae, IV. Pleurogenidae, V. Lecithodendriidae, VI. Prosthogonimidae, VII. Eumegacetidae, VIII. Nanophyetidae, IX. Paragonimidae, X. Notocotylidae, XI. Psilostomidae, XII. Plagiorchidae, XIII. Isoparorchidae, XIV. Halipegidae, XV. Opecoelidae, XVI. Cyathocotylidae, XVII. Strigeidae, XVIII. Sanguinicolidae, XIX. Microphalidae, XX. Phylophthalmidae, XXI. Monorchidae, XXII. Azygiidae.

Глава 3. Фауна трематод и их жизненные циклы

Обнаружено 72 вида трематод, относящихся к 22 семействам и 35 родам (таблица 1). В экспериментальных условиях изучено 39 жизненных циклов, из них впервые - для 20 видов трематод, для 12 - впервые на территории России и для 7 - на территории Приморского края. Кроме того, для 13 видов сосальщиков установлены вторые промежуточные хозяева. Для 71 вида изучена морфология всех выявленных стадий развития. Видовой статус определен для 42 видов трематод, родовой - для 16. Обоснован 1 новый род, описано 8 видов новых для науки, обнаружено 23 вида новых для фауны Приморского края, из которых 16 новые для России.

Глава 4. Некоторые адаптации церкарий к заражению вторых хозяев

В главе приведены данные по результатам исследований жизненных циклов и поведения церкарий 53 видов трематод 18 семейств.

Существующие у трематод адаптации (ритм выхода церкарий из моллюска-хозяина, таксисы церкарий и т.д.) к заражению второго хозяина закономерны и формировались в процессе исторического развития взаимосвязей в системе трематоды-вторые хозяева. Такие приспособления обеспечивают сопряженность пространственно-временных свойств гемипопуляций церкарий с таковыми вторых хозяев, что для N-количества трематод увеличивает вероятность проникновения в облигатного хозяина (Гинецинская, 1968; Combes, Theron, 1981; Гинецинская, 1983; Theron, Combes, 1988; Беспрозванных, 1990, 2000; Прокофьев, 1994, 1996, 1997, 1999, 2001, 2005; Combes et al., 1994; Haas, 1994; Галактионов, Добровольский, 1998 и др.).

4.1. Суточный ритм выхода и таксисы церкарий

Обнаруженные нами трематоды относятся или к группе с циркадным типом эмиссии церкарий или к группе, не имеющей выраженного пика выхода (рис. 1). Среди первых можно выделить две группы трематод с дневной и ночной эмиссией церкарий

Трематоды с дневной эмиссией церкарий. В состав группы входят церкарии трематод из семейств Cyathocotylidae, Heterophyidae, Opisthorchidae, Echinostomidae, Psilostomatidae и Notocotylidae, у которых пик эмиссии приходится на дневные часы (12-15 час) и для большинства особей в гемипопуляциях церкарий свойственна положительная фотореакция (исключение Holostephanus cobitidis - облигатный второй хозяин Cobitis taenia - донные рыбы). Среди обнаруженных трематод перечисленных выше семейств к наиболее узкоспециализированным по таким показателям, как период эмиссии (11-16 час) и дисперсия, относятся церкарии видов Echinochasmus milvi, E. suifunensis, E. spinosus, Pygidiopsis sp., Centrocestus armatus и Microparyphium kyushuensis (пассивный способ заражения второго хозяина - рыб). Они обладают резко выраженным положительным фототаксисом и после попадания во внешнюю среду моментально перемещаются в более освещенные участки емкости, образуя четко ограниченное облако. В естественных условиях наибольшая экстенсивность и интенсивность инвазии этими трематододами обнаружена у рыб Rhodeus sericeus sericeus и Leuciscus waleckii tumensis (экстенсивность инвазии 46-87%, интенсивность - до 1000 метацеркарий), держащихся преимущественно в прибрежной части водоема в верхних слоях воды. Зараженность донных рыб Nemachilus barbatulus toni, Cobitis taenia и Rhinogobius macrognathus до 27% и 1-6 метацеркарий.

Сходный период эмиссии и способ заражение второго хозяина свойствен и церкариям видов E. japonicus и E. beleocephalus. Однако гемипопуляции церкарий этих видов трематод включают особей как с выраженным, так и не выраженным фототаксисом. В их циркуляцию уже вовлечены не только рыбы, но и головастики лягушек.

Другое поведение во внешней среде обнаруживают церкарии родов Sanguinicola, Metagonimus, Holostephanus, Paracoenogonimus, Clonorchis и видов Opisthorchidae gen. spp., входящие в состав этой же группы, но осуществляющие активное проникновение в рыб (Opisthorchidae gen. spp. заражают также моллюсков и головастиков). Период выхода церкарий из моллюсков (10-17 часов). Гемипопуляции церкарий указанных трематод включают особей с различной реактивностью на свет. В результате первичной дисперсии образуются два облака: «доминантное» и «сателлитное» (Галактионов, Добровольский, 1998), каждое из которых включает приблизительно одинаковое количество церкарий. Одно из них представляет собой относительно плотное скопление церкарий в участках емкости с наибольшей освещенностью, второе - разреженное, где особи паразита занимают большую часть площади и объема сосуда. Данное приспособление обеспечивает более широкие возможности трематодам для реализации жизненного цикла. Например, в циркуляции трематод Metagonimus yokogawai участвуют не только рыбы, держащиеся в верхних слоях или толще воды (экстенсивность инвазии 5.9-86.7%, интенсивность 1-1000 метацеркарий), но и донные обитатели (6.3-46.7% и 2-35 метацеркарий), а у видов Opisthorchidae gen. spp., помимо донных рыб, моллюски и головастики.

По времени выхода из моллюска к этой же группе можно отнести и церкарий сосальщиков родов Notocotylus, Catatropis, и Psilotrema, инцистирующихся во внешней среде. Церкарии этих трематод покидают моллюсков в светлое время суток, при этом до 80-90% из них образуют адолескарий в наиболее освещенных участках сосуда. Остальные - более или менее равномерно распределяются по площади емкости. По-видимому, с одной стороны, это делает паразита более доступным для окончательного хозяина - уток Anas spp., а с другой - создает основу для естественного отбора.

Трематоды с ночной эмиссией церкарий. Вторую группу составляют церкарии, выход которых из моллюсков достигает максимума в ночной период, с ноля до трех часов (рис. 1). Церкарии семейств Lecithodendriidae, Microphalidae, Pleurogenidae и Eumegacetidae, а также Paragonimidae и Nanophyetidae обладают положительным геотаксисом. Однако, за исключением Paragonimus westermani и Nanophyetus salmincola (церкарии короткохвостые), они перемещаются в придонные слои воды не сразу после выхода из моллюска. Свободное существование церкарий распадается на периоды расселения и «поиска» второго промежуточного хозяина, без подразделения их гемипопуляции на «доминантное» и «сателлитное» облака. Биологический смысл такого поведения церкарий выявляется при сопоставлении его с особенностями экологии их вторых промежуточных хозяев, роль которых выполняют донные или придонные беспозвоночные - личинки поденок, веснянок, ручейников и стрекоз. Обособленно стоят виды P. westermani и N. salmincola. Они сразу после выхода из моллюска оказываются в зоне хозяина, роль которого исполняют, соответственно, раки рода Cambaroides (их ночная активность обеспечивает контакт с малоподвижными церкариями) и рыбы сем. Salmonidae (в ночное время держатся у дна на литорали реки).

Рис. 1. Адаптации церкарий к заражению вторых хозяев.

Примечание: *- продолжительность жизни трематод на стадии церкарии до 10 суток, остальных, в зависимости от вида, от 20 мин. до 60 час, - вторые хозяева.

Трематоды с невыраженным периодом эмиссии церкарий. Церкарии третьей группы (Isoparorchis hypselobagri, Genarchopsis goppo, Sphaeridiotrema spp., Parasymphylodora spp., и Asymphylotrema macracetabulum) покидают моллюсков по мере созревания, т.е. без пика выхода. Отсутствие пика выхода для первых двух объясняется большой продолжительностью их жизни во внешней среде (до 10 суток, а возможно - и более), остальных - наличием круглосуточного контакта со вторым хозяином (моллюски и турбеллярии).

4.2 Поиск и проникновение церкарий во второго хозяина

В группу трематод с циркадным типом эмиссии церкарий входят виды, для которых характерно активное перемещение в зоне второго хозяина. Трематоды, не имеющие пика эмиссии, включают как активно перемещающихся церкарий, так и не обладающих локомоторными способностями (рис. 1). В свою очередь, состав тех и других неоднороден и включает церкарий с активным и пассивным способами проникновения во второго хозяина.

Церкарии с локомоционными способностями и активным проникновением в хозяина. Церкарии Metagonimus yokogawai, M. katsuradai, Heterophyidae gen. sp., Sanguinicola spp., Holostephanus spp., Opisthorchidae gen. spp. (вторые промежуточные хозяева - рыбы) и Mosesia spp., Parabascus khotenovskii, Prosthodendrium dollfusi, Lecithodollfusia anatina, Acanthatrium ovatum (ручейники, поденки и веснянки) обладают дискретной локомоцией (рис. 1). Наряду с этим для первых характерен реотаксис, а вторые способны переползать по дну.

Вопрос о причинах дискретности в поведении церкарий неоднократно поднимался в литературе (Combes et all, 1994; Haas, 1994; Haas et all, 1994; Галактионов, Добровольский, 1998). Одни из них (Combes et all, 1994; Haas et all, 1994) склонны считать дискретную локомоцию церкарий, а именно - период неподвижного флотирования, как приспособление, позволяющее церкариям избежать поедания другими организмами. Однако неподвижные церкарии родов Isoparorchis, Genarchopsis (цистофорные) и ксифидиоцеркарии Lecithodendriidae gen. sp. 1 попадают во второго промежуточного хозяина как раз при поедании их животными. Кроме того, в любом водоеме встречаются и хищники, реагирующие на движущиеся объекты (личинки стрекоз и др.), и собиратели, питающиеся неподвижными объектами (личинки комаров, циклопы, поденки и др.). Более реалистично объяснение дискретной локомоции как адаптации к пролонгированию сроков жизни церкарий (Галактионов, Добровольский, 1998).

К этой группе можно отнести и трематод видов Nanophyetus salmincola и Paragonimus westermani. В силу короткохвостости церкарии перемещаются по дну с помощью присосок, периодически останавливаются, вытягивают передний конец тела и осуществляют им круговые движения.

Церкарии с локомоционными способностями и пассивным проникновением в хозяина. В случае пассивного проникновения в хозяина церкарии или концентрируются в наиболее освещенном участке емкости (Centrocestus. armatus, Pygidiopsis sp., Microparyphium kyushuensis и Echinochasmus spp.), или рассеиваются по ее площади (Maritrema muris, Eumegacetes sp., Nenimandijea kashmirensis, Pleurogenoides medians) и "ожидают", когда будут втянуты с током воды в дыхательные органы животных. Для церкарий этих трематод, также как и для церкарий, активно проникающих в хозяина, характерна дискретная локомоция. Церкарии трематод C. armatus, Pygidiopsis sp., M. kyushuensis и Echinochasmus spp. располагаются в верхних слоях воды, у берега, в зоне питания молоди рыб и рыб, в диете которых на протяжении жизни преобладает планктон. Заражение рыб происходит как при активном плавании церкарий, так и при их флотировании. Церкарии с током воды, образующимся при дыхании рыб, попадают на жабры, где и инцистируются.

Поведение стилетных церкарий M. muris, Eumegacetes sp., N. kashmirensis и P. medians соответствует таковому ксифидиоцеркарий видов Mosesia spp., P. khotenovskii, L. anatina (активно проникают в хозяина). Отличие в том, что во второй фазе свободной жизни, когда церкарии оседают на субстрат, они не способны переползать по нему. Контакт с хозяином не приводит к проникновению церкарий в него через покровы. В данном случае заражение возможно только из толщи воды, с потоком, возникающим при дыхании в одном случае раков Cambaroides spp., в других - личинок стрекоз Cordulia sp. (рис. 1).

С определенными оговорками к трематодам с подобными приспособлениями можно отнести и особей из семейств Notocotylidae и Psilostomidae. Дискретность в поведении их церкарий не проявляется в полной утрате движения - активное плавание чередуется с редкими кратковременными периодами перемещения по субстрату.

Особняком в этой группе стоят трематоды E. milvi. Церкарии этого вида образуют скопления типа "Rattenkonig", в котором локомоторные функции попеременно могут выполнять разные группы особей трематод. За счет этого конгломерат из церкарий постоянно находится в движении. В редких случаях, когда церкарии одиночные, у них проявляется дискретность в поведении - периоды активности сменяются периодами покоя.

Отсутствует дискретность в локомоции трематод рода Sphaeridiotrema. В данном случае проявляется стратегия быстрого нахождения вторых промежуточных хозяев - легочных и переднежаберных моллюсков, занимающих одно и тоже жизненное пространство с первыми промежуточными хозяевами трематод.

Церкарии без локомоционных способностей. Группу церкарий без локомоторных способностей формируют цистофорные церкарии трематод видов Isoparorchis hypselobagri и Genarchopsis goppo и церкариеумы родов Parasymphylodora и Asymphylotrema. Первые из них не способны передвигаться, вторые, как показали наблюдения, могут незначительно смещаться от места оседания на субстрат (P. japonica, A. macracetabulum) или перемещаться только на вершину щупальцев моллюска (P. markewitschi). Дисперсия церкарий этой группы осуществляется по ходу миграции первого промежуточного хозяина, и они «ожидают», когда осуществится контакт со вторым хозяином (рис. 1). Эволюция данной группы трематод, в отличие от видов рода Sphaeridiotrema (сходные условия для церкарий сразу после выхода оказываются в зоне хозяина), шла по пути минимизации двигательной активности и пролонгирования жизни (жизнеспособность цистофорных церкарий до 10 суток, а церкариеумов - до 48-60 часов). В эту группу можно включить и трематод вида Lecithodendriidae gen. sp. 1, ксифидиоцеркарии которой инцистируются во внешней среде. Перед инцистированием они способны некоторое время (10-15 минут) передвигаться в толще воды. Однако их движения малоактивны и не позволяют удалиться на значительное расстояние от места выхода из моллюска.

Подводя итог изложенному выше, можно сказать, что церкарии трематод различной систематической принадлежности, использующие в качестве вторых хозяев одних и тех же или близких по эколого-биологическим характеристикам животных, обладают сходными суточным ритмом выхода из моллюска и поведенческими реакциями, повышающими вероятность заражения облигатного хозяина.

4.3. Изменение способа проникновения церкарий в хозяина

Среди трематод обнаруживаются виды, у которых церкарии, имея морфологические структуры (стилет, железы проникновения), обеспечивающие внедрение в животных через покровные ткани, проникают во вторых промежуточных хозяев пассивно. В нашем материале это трематоды Nenimandijea kashmirensis, Eumegacetes sp., Maritrema muris и ряд других сосальщиков имеющих «вооруженных» личинок (рис. 1). Не исключено, что причина перехода ряда трематод от активного к пассивному проникновению во второго промежуточного хозяина - труднопреодолимые покровы животных, таких как раки Cambaroides spp. или личинки стрекоз Cordulia sp. Наиболее яркий пример изменения способа проникновения во второго промежуточного хозяина демонстрируют трематоды Lecithodendriidae gen. sp.1. Их церкарии инцистируются в воде и сохраняют инвазионность в течение шести-десяти суток. Заражение вторых промежуточных хозяев - личинок ручейников происходит при заглатывании инцистированных церкарий. В литературе имеются сведения о способности некоторых церкарий, в том числе и стилетных, инцистироваться в капле воды (Гинецинская, 1968). Такое явление наблюдалось и нами у церкарий Prosthodendrium dollfusi, Eumegacetes sp., Parabascus khotenovskii, которые также инцистировались в сгустках слизи. Возможно, данная способность у трематод Lecithodendriidae gen. sp.1 при каких-то условиях трансформировалась в приспособление, обеспечивающее успешное пассивное заражение личинок ручейников. Для них характерен такой же ритм выхода церкарий из моллюска, как и для остальных обнаруженных представителей семейства Lecithodendriidae, проникающих через поверхность тела животных-хозяев (рис. 1). Это свидетельствует, учитывая их длительную жизнеспособность во внешней среде (свойственно трематодам, не имеющим пика эмиссии), об относительно недавнем переходе Lecithodendriidae gen. sp.1 к пассивному заражению вторых промежуточных хозяев.

Вероятно, пассивный способ проникновения церкарий рассматриваемых видов трематод внутрь хозяев стал биологически более выгодным, обеспечивающим большинству особей паразита достижение места локализации. Такие изменения приспособлений у трематод в условиях динамичной системы паразит-хозяин закономерны и обусловлены эволюцией сосальщиков в направлении минимизации затрат энергии при реализации жизненного цикла.

Глава 5. Пути циркуляции трематод, развивающихся с участием пресноводны переднежаберных моллюсков Приморского края

Упорядочение материалов по жизненным циклам различных видов гельминтов позволяет получить как общие представления о путях их циркуляции, так и выявить сходства и различия в циклах развития паразитов и функционирования систем паразит-хозяин. Кроме того, подобные построения позволяют создавать теоретически обоснованные рабочие гипотезы при изучении жизненных циклов паразитов.

5.1 Пути циркуляции трематод

На основании собственных и литературных данных для обнаруженных трематод определено семнадцать путей циркуляции в биоценозах Приморья.

1. Моллюск>рыба: Sanguinicola spp.; 2 Моллюск>насекомое или ракообразное>рыба: Genarchopsis goppo; 3. Моллюск>турбеллярия>рыба: Asymphylotrema macracetabulum; 4. Моллюск >моллюск>рыба: Parasymphylodora spp.; 5. Моллюск>насекомое>земноводное: Nenimandijea kashmirensis и Pleurogenoides medians; 6. Моллюск>инцистирование во внешней среде>птица: Notocotylus spp., C. hisikui Psilotrema spp., Phylophthalmus sp.; 7. Моллюск>моллюск>птица: Sphaeridiotrema spp.; 8. Моллюск>насекомое>птица: Mosesia longicirrus, Parabascus khotenovskii и Lecithodollfusia anatina; 9. Моллюск>рыба>птица: Holostephanus nipponicus, H. cobitidis, Paracoenogonimus ussuriensis, Echinochasmus spinosus и E. suifunensis; 10. Моллюск>рыба, земноводное, моллюск (инцистирование внутри первого промежуточного хозяина)>птица: Echinochasmus beleocephalus. По всей видимости, к трематодам с таким видом циркуляции можно отнести и E. japonicus. Как и E. beleocephalus, они используют в качестве вторых промежуточных хозяев рыб и земноводных, а их морфологическое сходство на всех стадиях развития свидетельствует о близком родстве. Не исключено, что участие моллюсков в качестве вторых хозяев трематоды будет установлено при дальнейших исследованиях; 11. Моллюск > ракообразное > птица или млекопитающее: Maritrema muris; 12. Моллюск > рыба > птица или млекопитающее: Metagonimus yokogawai, M. katsuradai, Centrocestus armatus (возможно, Pygidiopsis sp. и Heterophyidae gen. sp.), Clonorchis sinensis, Echinochasmus milvi, E. amurensis и Microparyphium kyushuensis; 13. Моллюск > инцистирование во внешней среде > млекопитающее: Catatropis morosovi; 14. Моллюск > насекомое > млекопитающее: Prosthodendrium dollfusi Acanthatrium ovatum и Mosesia okabei; 15. Моллюск > рыба > млекопитающее: Nanophyetus salmincola schikhobalowi; 16. Моллюск > насекомое или ракообразное > рыба > рыба: Isoparorchis hypselobagri; 17. Моллюск > ракообразное > [млекопитающее] > млекопитающее: Paragonimus westermani ichunensis.

Как показали исследования, для большинства из обнаруженных трематод характерен триксенный жизненный цикл. Тринадцать видов трематод имеют диксенный жизненный цикл, для 10 из которых, относящихся к родам Notocotylus, Catatropis, Psilotrema, Philophthalmus и Azygia, характерна первичная диксения, а для трех рода Sanguinicola - вторичная (Галактионов, Добровольский, 1998). При этом подавляющее число трематод с первично диксенным циклом развиваются с участием моллюсков родов Boreoelona, Parafossarulus и Cipangopaludina (7 видов трематод) (таблица 1).

У трех видов с обычно триксенной циркуляцией наблюдается необлигатная амфиксения - инцистирование в теле первого промежуточного хозяина (E. beleocephalus) и внутри партенит (Echinochasmus sp., Mosesia okabei). Трематоды видов Paragonimus westermani ichunensis и Isoparorchis hypselobagri способны развиваться как по триксенному, так и по тетраксенному типу (облигатная циркуляция тетраксенная).

Наибольшая роль в циркуляции трематод из переднежаберных моллюсков принадлежит рыбам. По крайней мере, из 72 видов 30 используют рыб на этапах своего развития в качестве вторых-третьих промежуточных и окончательных хозяев (таблица 2, рис. 2). При этом для I. hypselobagri рыбы исполняют роль как промежуточных, так и окончательных хозяев. Среди остальных животных, еще только земноводные используются обнаруженными трематодами при развитии метацеркарий или марит (таблица 2, рис. 2).

Спектр вторых-третьих промежуточных хозяев у обнаруженных трематод достаточно обширен (таблица 2). Однако обращает на себя внимание то, что большинство сосальщиков на этапе развития метацеркарии использует в качестве хозяев животных какой-либо одной крупной таксономической группы. Естественно, в пределах этих групп хозяев в циркуляции трематод участвуют организмы разной систематической принадлежности. При этом не всегда вторые промежуточные хозяева - это организмы со сходной экологией, как, например, веснянки и ручейники у трематод Acanthatrium ovatum и поденки, веснянки у Prosthodendrium dollfusi. У

Clonorchis sinensis вторые промежуточные хозяева - рыбы (преимущественно сем. Cyprinidae), а окончательные в естественных условиях - преимущественно рыбоядные млекопитающие (Посохов, 2004). В то же время, у двух других обнаруженных представителей описторхид Opisthorchidae gen. sp. 1 и Opisthorchidae gen. sp. 2 вторые промежуточные хозяева - рыбы, земноводные и моллюски, что, скорее всего, обусловлено приспособлением трематод к окончательным хозяевам с широким спектром питания. При этом адаптирование трематод, вероятно, происходило не в направлении расширения круга окончательных хозяев, а в узкой специализации в отношение последнего, так как в эксперименте ни крысы, ни мыши, ни хомяки, ни цыплята не заразились.

Определенные различия наблюдаются в составе хозяев трематод, развивающихся с участием моллюсков родов Boreoelona, Parafossarulus и Cipangopaludina, с одной стороны, и моллюсков рода Parajuga - с другой. Среди окончательных хозяев трематод из первой группы моллюсков преобладают птицы, из второй - эта роль сравнительно равномерно распределена между рыбами, птицами и млекопитающими (рис. 2). Что касается вторых - третьих промежуточных хозяев (таблица 2), то в жизненном цикле трематод из моллюсков рода Parajuga доминируют рыбы и насекомые, такие как поденки, веснянки, ручейники. У трематод из моллюсков родов Boreoelona, Parafossarulus и Cipangopaludina в роли вторых промежуточных хозяев со сходной частотой участвуют рыбы, насекомые и моллюски, а также имеется большое количество видов, инцистирующихся в воде. При этом среди насекомых-хозяев превалируют стрекозы, имеющие личинок с ректальной дыхательной системой. Такие личинки стрекоз обычны и многочисленны в стациях обитания, свойственных моллюскам родов Boreoelona, Parafossarulus и Cipangopaludina.

Таблица 2

Количество трематод циркулирующих с различными промежуточными хозяевами

В тоже время в русловой части реки, где обитают моллюски рода Parajuga, они малочисленны. В условиях реки доминируют поденки, веснянки и ручейники. Это относится и к земноводным, которые исполняют роль хозяев для трематод из моллюсков родов Boreoelona и Parafossarulus.

Рис. 2. Количество трематод развивающихся с участием определенных первых промежуточных и окончательных хозяев: 1 - Parajuga, 2 - Boreoelona-Parafossarulus, 3 - Cipangopaludina-Amuropaludina, 4 - Cincinna, 5 - Prosobranchia.

Такие различия в составе вторых, третьих промежуточных и окончательных хозяев трематод результат разновременности установления топических и трофических связей между животными, которые обеспечивают сосальщикам возможность циркуляции.

5.2. Некоторые аспекты взаимоотношений в системе паразит - хозяин

На примере некоторых видов трематод показано, что их потенциальные возможности паразитирования на стадиях метацеркарии и мариты у животных различных систематических групп шире, чем реализуются в природе. В экспериментах заражались те животные, у которых в естественных условиях трематоды определенного вида или не обнаруживались или случаи их нахождения были редки.

Глава 6. Зависимость заражения моллюсков от различных биотических и абиотических факторов

Имеющиеся в литературе сведения (Гинецинская, 1968; Галактионов, 1982; Галактионов, Русанов, 1983; Рыбаков, 1984; Арыстанов, 1986; Галактионов, Марасаев, 1986; Галактионов, Михайлов, 1987, 1990; Галактионов, 1993 и др.) о влиянии биотических и абиотических факторов на зараженность гастропод получены в основном при исследовании морских, солоноватоводных и пресноводных моллюсков из пойменных водоемов и устьевых частей рек. В то же время, экологические аспекты заражения трематодами моллюсков - обитателей русловой части среднего и верхнего течения рек практически не изучались. Такие наблюдения были проведены нами (Беспрозванных, 1990, 1999, 2000) в бассейне реки Раздольной, включающей в себя полугорные и равнинные участки и равномерно, по всей длине, подверженной воздействию антропогенного фактора. Река населена тремя видами моллюсков рода Parajuga, которые характеризуются сходной экологией, размерами и восприимчивостью к заражению трематодами (P. subtegulata - 20 видов трематод; P. subextensa - 23; P. subcalculus - 15). Наряду с этим, осуществлены исследования некоторых аспектов заражения различных видов переднежаберных моллюсков из пойменных водоемов.

6.1. Проточность водоема и характер стации обитания.

6.1.1. Проточность. Известно, что с увеличением проточности водоема экстенсивность инвазии моллюсков уменьшается (Черногоренко-Бидулина, 1958; Куприянова-Шахматова, 1961; Бутенко, 1967; Гинецинская, 1968). Однако большинством авторов исследовалось влияние проточности на зараженность моллюсков - обитателей пойменных водоемов. Гастроподы рода Parajuga - типичные донные гидробионты рек.

В реке Раздольной при скорости течения 0.8 м/сек, экстенсивность инвазии моллюсков достигала 35%, а при 0.2 - 0.3 м/сек - 7-16.9%.

Основная масса гастропод концентрируется на глубине до 70 см, где и происходит их заражение. В этом случае именно те трематоды, которые на стадии яйца вместе с фекалиями попадают в прибрежную зону, имеют наибольшие шансы для осуществления жизненного цикла. Распределение скоростей течения в реке прямо пропорционально глубине, следовательно, яйца трематод, попавшие в жизненную зону гастропод рода Parajuga, оказываются в условиях малой скорости течения и перехода турбулентного движения воды в ламинарное. В такой ситуации скорость течения не оказывает какого-либо заметного влияния на зараженность гастропод, что подтверждается высокой зараженностью партенитами трематод моллюсков рода Parajuga.

6.1.2. Характер грунта. Данные о влиянии структуры грунта на зараженность моллюсков трематодами немногочисленны. Имеются сообщения о большей инвазированности моллюсков рода Littorina обитающих на каменистых россыпях, чем на илисто-песчанном грунте (Чубрик, 1966, Галактионова Михайлов, 1990 и др.). Сходные результаты получены и нами при исследовании зараженности моллюсков рода Parajuga, обитающих на участках реки Раздольной с галечниковым и илистым дном (Беспрозванных, 2000). В первом случае экстенсивность инвазии гастропод достигала 35%, во втором - 7%. По всей видимости, в условиях илистого дна уменьшается вероятность контакта моллюсков с яйцами или мирацидиями трематод, находящимися под постоянным прессом оседающих твердых частиц. Не исключено, что данный фактор значим и при заражении представителей родов Cipangopaludina (только изредка поднимаются в верхние слои воды по водной растительности) и Amuropaludina, которые, как и Parajuga - донные обитатели. Однако повсеместно низкий процент их зараженности не позволяет получить данные, подтверждающие или опровергающие зависимость их зараженности от характера грунта. К тому же, виды рода Cipangopaludina предпочитают в своей жизнедеятельности пойменные стоячие водоемы, дно которых обычно покрыто толстым слоем ила. Что касается гастропод родов Boreoelona и Parafossarulus - обитателей стоячих водоемов, живущих в прибрежных участках на обильной водной растительности, то источником их заражения, вероятнее всего, служат яйца трематод, оседающие вместе с фекалиями на растения. Таким образом, состав грунта в данном случае не оказывает заметного влияния на зараженность моллюсков, как это наблюдается у видов рода Parajuga.

6.1.3. Уровень воды. Определенное влияние на инвазированность моллюсков оказывает и изменение уровня воды в водоеме. Наблюдения, проведенные в течении 2-х беспаводковых лет (2001-2002 гг.) в бассейне реки Арсеньевки, позволили выявить стабильность в зараженности, возрастном составе и плотности поселения популяций моллюсков родов Cipangopaludina, Parafossarulus и Boreoelona (таблица 3). Первый же весенний паводок, охвативший практически всю пойму реки, привел к значительным изменениям как в зараженности, так и в популяционной структуре сообществ моллюсков (таблица 3). При этом в первую очередь он оказал катастрофическое воздействие на гастропод родов Parafossarulus и Boreoelona. В силу особенностей их морфологии (малые размеры), функциональности (медлительность) и экологии (большую часть жизни проводят в толще стоячей воды на водной растительности) эти гастроподы наиболее подвержены воздействию потока воды. По всей видимости, большинство особей из популяций были смыты сильным течением, возникшим при подъеме уровня воды и соединении старицы с рекой. Отдельные экземпляры этих моллюсков после завершения паводка встречались на прибрежной водной растительности в русле реки.

Иная ситуация с представителями рода Cipangopaludina - донными гидробионтами. При повышении уровня воды моллюски мигрируют в направлении привычной для жизнедеятельности глубины (от уреза воды до глубины 1.5 м), в результате чего способны за время разлива переместиться на значительное расстояние от исходной стации обитания. Впоследствии многие Cipangopaludina (в первую очередь, менее подвижные, с высотой раковины 17-30 мм), как и другие виды моллюсков, не успевают за происходящим быстрым падением уровня воды и погибают (обнаруживались в большом количестве после схода воды вдали от водоемов).

В послепаводковый период значительно уменьшается плотность поселения моллюсков, и в популяциях преобладают особи I-II-ой размерных групп (исключение - Cipangopaludina). Экстенсивность инвазии гастропод уменьшается, так как сокращается число обычно наиболее зараженных моллюсков III-ей размерной группы. Что касается представителей рода Cipangopaludina, то среди них выжили наиболее крупные особи, что и предопределило повышение зараженности в 2003 году (таблица 3).

В случае с моллюсками рода Parajuga воздействие рассматриваемого абиотического фактора не столь выражено как в случае с моллюсками родов Parafossarulus, Boreoelona и Cipangopaludina. В период паводка поведение гастропод рода Parajuga соответствует поведению представителей р. Cipangopaludina. После паводка (средний участок реки Раздольной) в лужах нами насчитывалось от 50 до 300 моллюсков рода Parajuga, причем часть из них извлекалась из толщи почвы. Возрастной состав таких изолированных групп моллюсков неоднороден. В среднем (обследовано 5 изолятов) до 78 % составляли особи с высотой раковины 17 - 20 мм, 15% - 23-28 мм, а остальные - ...