Разнообразие медоносной пчелы Apis mellifera L. в Томской области по морфометрическим и молекулярно-генетическим маркерам

Факторы, определяющие генетическое разнообразие медоносных пчел, обитающих на пасеках Томской области

Для выявления факторов, определяющих генетическое разнообразие медоносных пчел, полученных с пасек Томской области, был использован метод главных координат (Principal Coordinate Analysis - РСоА). Первоначально были проанализированы 24 выборки пчел, полученные из 24 населенных пунктов Томской области, с использованием метода РСоА по данным о вариабельности 9 микросателлитных локусов для визуализации дистанцированности между собой выборок различного породного происхождения (рис. 4).

Рис. 4. Расположение в пространстве главных координат (PCoA) выборок медоносных пчел различного происхождения с пасек Томской области по данным об изменчивости 9 микросателлитных локусов. Coord. 1 - первая главная координата, Coord. 2 - вторая главная координата [Fig. 4. Projection of Apis mellifera individuals (comparison between bee groups of different origin) on the two-coordinate system according to the PCoA-analysis of the Nei genetic distances matrix. Coord. 1 - Coordinate 1; Coord. 2 - Coordinate 2]

Согласно проведенным расчетам генетических дистанций, которые оценивались на основании анализа изменчивости 9 микросателлитных локусов, первая главная координата объясняет 29,5% суммарной изменчивости, вторая - 19,1%. Сравниваемые выборки пчел отчетливо кластеризуются в зависимости от породной принадлежности (Coordinate 1): четко дифференцируются выборки пчел, имеющие происхождение от среднерусских пчел (кластер «среднерусские пчелы»), от выборок пчел на основе карпатской породы. Так, выборки пчел среднерусской породы (пчелы с пасек с. Мо- гочино, д. Дубровка, с. Семилужки, п. Заречный, с. Тегульдет) и выборки гибридов на основе среднерусской породы (выборки пчел с пасек с. Лебо- тер, с. Кривошеино, с. Парабель, с. Подгорное, д. Стрельниково, урочище Кужербак, д. Тихомировка, с. Кожевниково и д. Еловка), расположенные в одном большом кластере, дистанцированы от группы пчел, представленной гибридами на основе карпатской породы (пчелы с пасек п. Синий Утес, с. Высокий Яр и д. Крыловка).

В то же время близкими к кластеру «среднерусские пчелы» оказались две выборки гибридных пчел на основе карпатской породы (пчелы с пасек в окр. г. Колпашево и д. Новоабрамкино), а также выборки пчел с пасек со смешанным породным составом (пчелы с пасек д. Шегарка и с. Курлек, а также д. Крутоложное, с. Зырянское, с. Коларово). Вместе с тем выборки гибридных пчел, прежде всего гибриды на основе карпатской породы и гибридные пчелы с пасек со смешанным породным составом, несколько дистанцированы друг от друга (Coordinate 2). Следовательно, кроме породной принадлежности на определение генетического разнообразия медоносных пчел, возможно, оказывают влияние и другие факторы, такие как уровень гибридизации (интрогрессия генов между линиями М и С), географическая локализация пасек и др. Так, пчелы (семьи) с пасек со смешанным породным составом характеризуются разным уровнем гибридизации. Особенностью выборок с пасек д. Шегарка и с. Курлек является преобладание пчел, имеющих происхождение от среднерусской породы по материнской линии (около 70% особей выборки имели варианты PQQ или PQQQ локуса СОІ- СОІІ мтДНК, характерные для среднерусской породы). В отличие от выборок с пасек д. Шегарка и с. Курлек, три выборки пчел, полученные с пасек д. Крутоложное, с. Зырянское и с. Коларово, образуют обособленную периферийную группу, что может быть связано с тем, что в данных выборках преобладают гибридные пчелы на основе «южных» пород.

Что касается выборок гибридных пчел на основе карпатской породы, то на генетическое разнообразие данных выборок пчел кроме показателя ин- трогрессии генов может оказывать влияние изолированность пасек. Так, гибридизация со среднерусской породой и, возможно, большее замещение «карпатских» генов «среднерусскими» генами отмечено для пчел выборок с пасек в окр. г. Колпашево, д. Новоабрамкино по сравнению с выборками пчел с пасек с. Высокий Яр, д. Крыловка и п. Синий Утес. Это, возможно, объясняет интеграцию выборок с пасек в окр. г. Колпашево и д. Новоабрам- кино в основную группу пчел, имеющих происхождение от среднерусской породы. Кроме того, выборки пчел с пасек в окр. г. Колпашево и д. Ново- абрамкино были сформированы на основе семей, длительно и изолированно обитающих на пасеках северного района (Колпашевский район - один из наиболее удаленных районов Томской области), в отличие от выборок, образующих отдельный кластер (с. Высокий Яр, д. Крыловка (Бакчарский район, северный район) и п. Синий Утес (Томский район, южный район)).

Таким образом, с одной стороны, генетическое разнообразие медоносных пчел определяется их породной принадлежностью (разные эволюционные линии М и С). С другой стороны, выборки пчел могут группироваться в зависимости от степени гибридизации пчел и от соотношения пчел разного происхождения (для смешанных выборок). Следует отметить, что представленность разных вариантов мтДНК в смешанных пчелиных семьях оказалась неодинаковой. Например, при объединении двух семей разного происхождения у пчел обычно регистрируется равное соотношение разных вариантов локуса СОІ-СОІІ мтДНК, тогда как в случаях, когда происходит «миграционный» обмен между семьями, например вследствие блуждания и «впрашивания» рабочих пчел, в семьях регистрируется выраженная диспропорция по представленности разных вариантов мтДНК. Наконец, на представленное распределение выборок может оказывать влияние географический фактор.

Для оценки роли географического фактора в генетической гетерогенности выборок пчел были проанализированы выборки пчел с пасек 13 районов Томской области с использованием метода главных координат (РСоА) на основании данных частот аллелей 9 микросателлитных локусов (рис. 5).

Рис. 5. Расположение в пространстве главных координат (PCoA) выборок медоносных пчел с пасек 13 районов Томской области по данным об изменчивости 9 микросателлитных локусов. Coord. 1 - первая главная координата,

Coord. 2 - вторая главная координата. Красным цветом отмечены выборки пчел с пасек южных районов; синим - выборки пчел с пасек северных районов [Fig. 5. Projection of Apis mellifera individuals (comparison between bee groups from the apiaries of 13 districts of Tomsk region) on the two-coordinate system according to the PCoA-analysis of the Nei genetic distances matrix. Coord. 1 - ^ordinate 1; Coord. 2 - ^ordinate 2. Bee samples from apiaries in the southern regions are marked in red; bee samples from apiaries of the northern regions are in blue]

Суммарно первая и вторая главные координаты объясняют менее 50% изменчивости (25,6 и 20,3% соответственно для первой и второй координат), что свидетельствует о том, что географическая локализация, вероятно, вносит вклад в определение генетического разнообразия медоносных пчел, но является не единственным фактором. Согласно полученным результатам, по проанализированным генетическим маркерам исследуемые выборки пчел разделяются в зависимости от географической принадлежности (северные и южные районы) (Coordinate 1), но не образуют четких кластеров (наблюдается значительный разброс выборок пчел, особенно северных районов, что может быть связано с удаленностью и изолированностью пасек этих районов). Наиболее близкими между собой по генетическим особенностям были выборки пчел с пасек южных районов (Томского, Зырянского и Ше- гарского), характеризующихся высоким уровнем пчеловодства, активным завозом пчелиных семей карпатской породы и большим количеством гибридных пасек. Вероятно, что в данном случае факторами, определяющими их генетическое разнообразие, являются не столько географическая локализация, сколько породная принадлежность пчел и уровень интрогрессии генов (выборки представлены преимущественно пчелами гибридных семей). Следовательно, среди факторов, определяющих генетическое разнообразие медоносных пчел на пасеках Томской области, можно выделить следующие: породная принадлежность пчелиных семей, уровень интрогрессии генов в процессе гибридизации, географическая локализация пасек, а также изолированность пасек. Каждый из предполагаемых факторов не является определяющим, но, вероятно, имеет место их комплексное воздействие на формирование генетического разнообразия пчел, причем значительное влияние на проявление этих факторов оказывает деятельность человека (выбор породы пчел, контроль чистопородности пчелиных семей и др.).

Заключение

В результате комплексного исследования медоносных пчел с использованием классического морфометрического и молекулярно-генетического методов представлено распространение пород медоносной пчелы на территории Томской области, установлены пасеки, где сохранилась среднерусская порода A. m. mellifera, определены зоны гибридизации пчел и др. Большинство пчелиных семей на пасеках Томской области представлено гибридами между среднерусской и карпатской породами. На основе анализа изменчивости 9 микросателлитных локусов установлено, что ядерный геном гибридных пчел, имеющих происхождение как от среднерусской, так и карпатской пород, более близок по спектру и частоте изученных маркеров геному среднерусской породы. Генетическое разнообразие медоносных пчел, обитающих на пасеках Томской области, вероятно, определяется не отдельно взятым показателем (географическая локализация и изолированность пасек, породная принадлежность пчел (происхождение), уровень интрогрессии генов в процессе гибридизации), а комплексным воздействием вышеназванных факторов, значимость которых в определенной степени зависит от деятельности человека.

генетический пчела морфометрический локус

Литература

1. Meixner M.D., Costa C., Kryger P., Hatjina F., Bouga M., Ivanova E., Bьchler R. Conserving diversity and vitality for honey bee breeding // Journal of Apicultural Research. 2010. Vol. 49, № 1. PP. 85-92.

2. Bьchler R., Costa C., Hatjina F., Andonov S., Meixner M.D., Le Conte Y, Uzunov A., Berg S.,

3. Bienkowska M., Bouga M., Drazic M., Dyrba W., Kryger P., Panasiuk B., Pechhacker H., Petrov P., Kezic N., Korpela S., Wilde J. The influence of genetic origin and its interaction with environmental effects on the survival of Apis mellifera L. colonies in Europe // Journal of Apicultural Research. 2014. Vol. 53. PP. 205-214.

4. Pinto M.A., Henriques D., Chavez-Galarza J., Kryger P., Garnery L., van der Zee R.,

5. Dahle B., Soland-Reckeweg G., De la Rщa P., Dall'Olio R., Carreck N.L., Johnston J.S. Genetic integrity of the dark European honey bee (Apis mellifera mellifera) from protected populations: a genome-wide assessment using SNPs and mtDNA sequence data // Journal of Apicultural Research. 2014. Vol. 53. PP. 269-278.

6. Porrini C., Mutinelli F., Bortolotti L., Granato A., Laurenson L., Roberts K., Gallina A.,

7. Silvester N., Medrzycki P., Renzi T., Sgolastra F., Lodesani M. The status of honey bee health in Italy: results from the nationwide Bee Monitoring Network // PLoS One. 2016. Vol. 11, № 5. e0155411.

8. Martinello M., Baratto C., Manzinello C., Piva E., Borin A., Toson M., Granato A., Boniotti M.B., Gallina A., Mutinelli F. Spring mortality in honey bees in northeastern Italy: detection of pesticides and viruses in dead honey bees and other matrices // Journal of ApiculturalResearch. 2017.Vol. 56, № 3. PP.239-254.

9. Brodschneider R., Gray A., Adjlane N., Ballis A., Brusbardis V, Charriиre J.-D., Chlebo R.,

10. Coffey M.F., Dahle B., de Graaf D., Drazic M.M., Evans G., Fedoriak M., Forsythe I., Gregorc A., Grzзda U., Hetzroni A., Kauko L., Kristiansen P., Martikkala M., Martin- Hernandez R., Medina-Flores C.A., Mutinelli F., Raudmets A., Ryzhikov V.A., Simon- Delso N., Stevanovic J., Uzunov A., Vejsnжs F., Wohl S., Zammit-Mangion M., Danihllk J. Multi-country loss rates of honey bee colonies during winter 2016/2017 from the COLOSS survey // Journal of Apicultural Research. 2018. Vol. 57, № 3. PP. 452-457.

11. Browna P., Newstrom-Lloydb L.E., Fosterc B.J., Badgerd P.H., McLeane J.A. Winter 2016

12. honey bee colony losses in New Zealand // Journal of Apicultural Research. 2018. Vol. 57, № 2. PP. 278-291.

13. Requier F., Antunez K., Morales C.L., Sanchez P.A., Castilhos D., Garrido P.M., Giacobino A.,

14. Reynaldi F. J., Londono J.M.R., Santos E., Garibaldi L.A. Trends in beekeeping and honey bee colony losses in Latin America // Journal of Apicultural Research. 2018. Vol. 57, № 3. PP. 657-662.

15. Coffey M.F., Cornelissen B., Amaro da Costa C., Csaki T., Dahle B., Danihllk J., Drazic M.M., Evans G., Fedoriak M., Forsythe I., de Graaf D., Gregorc A., Johannesen J., Kauko L., Kristiansen P., Martikkala M., Martin-Hernandez R., Medina-Flores C.A., Mutinelli F., Patalano S., Petrov P., Raudmets A., Ryzhikov V.A., Simon-Delso N., Stevanovic J., Topolska G., Uzunov A., Vejsnaes F., Williams A., Zammit-Mangion M., Soroker V. Loss rates of honey bee colonies during winter 2017/18 in 36 countries participating in the COLOSS survey, including effects of forage sources // Journal of Apicultural Research. 2019. Vol. 58, № 4. PP. 479-485.

16. Jensen A.B., Pedersen B.V Honeybee conservation: a case story from Lжs0 island, Denmark // Beekeeping and conserving biodiversity of honeybee. Sustainable bee breeding. Hebden Bridge : Northern Bee Books, 2005. PP. 142-164.

17. De la Rua P., Jaffй R., Dall'Olio R., Serrano J., Munoz I. Biodiversity, conservation and current threats to European honeybees // Apidologie. 2009. Vol. 40, № 3. PP. 263-284.

18. Soland-Reckeweg G., Heckel G., Neumann P., Fluri P., Excoffier L. Gene flow in admixed populations and implications for the conservation of the Western honeybee, Apis mellifera // Journal of Insect Conservation. 2009. Vol. 13. PP. 317-328.

19. Munoz I., Henriques D., Johnston J.S., Chavez-Galarza J., Kryger P., Pinto M.A. Reduced SNP panels for genetic identification and introgression analysis in the dark honey bee (Apis mellifera mellifera) // PLoS One. 2015. Vol. 10. e0124365.

20. Hassett J., Browne K.A., McCormack G.P., Moore E., Native Irish Honey Bee Society, Soland G., Geary M. A significant pure population of the dark European honey bee (Apis mellifera mellifera) remains in Ireland // Journal of Apicultural Research. 2018. Vol. 57, № 3. PP. 337-350.

21. Budge G.E., Pietravalle S., Brown M., Laurenson L., Jones B., Tomkies V, Delaplane K.S. Pathogens as predictors of honey bee colony strength in England and Wales // PLoS One. 2015. Vol. 10, № 7. e0133228.

22. Chauzat M.-P., Jacques A., Laurent M., Bougeard S., Hendrikx P., Ribiere-Chabert M. Risk indicators affecting honeybee colony survival in Europe: one year of surveillance // Apidologie. 2016. Vol. 47, № 3. PP. 348-378.

23. Simone-Finstrom M., Li-Byarlay H., Huang M.H., Strand M.K., Rueppell O., Tarpy D.R. Migratory management and environmental conditions affect lifespan and oxidative stress in honey bees // Scientific Reports. 2016. Vol. 6. 32023.

24. Wilfert L., Long G., Leggett H.C., Schmid-Hempel P., Butlin R., Martin S.J.M., Boots M. Honeybee disease: Deformed wing virus is a recent global epidemic in honeybees driven by Varroa mites // Science. 2016. Vol. 351. PP. 594-597.

25. Molineri A., Giacobino A., Pacini A., Bulacio Cagnolo N., Merke J., Orellano E., Bertozzi E., Zago L., Aignasse A., Pietronave H., Rodriguez G., Crisanti P., Palacio M.A., Signorini M. Environment and Varroa destructor management as determinant of colony losses in apiaries under temperate and subtropical climate // Journal of Apicultural Research. 2018. Vol. 57, № 4. PP. 551-564.

26. Конусова О.Л., Погорелов Ю.Л., Островерхова Н.В., Нечипуренко А.О., Воротов А.А., Климова Е.А., Прокопьев А.С. Медоносная пчела и пчеловодство в Томской области: прошлое, настоящее и будущее // Вестник Томского государственного университета. Биология. 2009. № 4 (8). С. 15-28.

27. Ильясов Р.А., Поскряков А.В., Николенко А.Г Семь причин смертности семей пчелы Apis mellifera mellifera в России // Пчеловодство. 2017. № 9. С. 10-14.

28. van Engelsdorp D., Traynor K.S., Andree M., Lichtenberg E.M., Chen Y, Saegerman C., Cox-Foster D.L. Colony Collapse Disorder (CCD) and bee age impact honey bee pathophysiology // PLoS One. 2017. Vol. 12, № 7. e0179535.

29. Конусова О.Л., Погорелов Ю.Л., Островерхова Н.В., Россейкина С.А., Нечипуренко А.О., Воротов А.А., Климова Е.А., Прокопьев А.С. Биологическая и хозяйственная оценка семей медоносной пчелы (Apis mellifera L.) в некоторых районах Томской области // Вестник Томского государственного университета. Биология. 2010. № 1 (9). С. 29-41.

30. Островерхова Н.В., Конусова О.Л., Погорелов Ю.Л., Климова Е.А., Воротов А.А. Характеристика митохондриального генома медоносной пчелы Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae) в популяциях Томской области // II Симпозиум стран СНГ по перепончатокрылым насекомым и 8-й Коллоквиум Российской секции Международного союза исследователей общественных насекомых (IUSSI): Программа и тезисы докладов. СПб., 2010. С. 110.

31. Конусова О.Л., Островерхова Н.В., Кучер А.Н., Курбатский Д.В., Киреева Т.Н. Характеристика морфометрической изменчивости медоносных пчел Apis mellifera L., отличающихся вариантами локуса COI-COII мтДНК // Вестник Томского государственного университета. Биология. 2016. № 1 (33). С. 62-81.

32. Островерхова Н.В., Конусова О.Л., Кучер А.Н., Погорелов Ю.Л., Белых Е.А., ВоротовА.А. Популяционно-генетическая структура медоносной пчелы (Apis mellifera L.) в районе д. Леботёр Чаинского района Томской области // Вестник Томского государственного университета. Биология. 2013. № 1 (21). С. 161-172.

33. Островерхова Н.В., Конусова О.Л., Кучер А.Н., Киреева Т.Н., Воротов А.А., Белых Е.А. Генетическое разнообразие локуса COI-COII мтДНК медоносной пчелы Apis mellifera L. в Томской области // Генетика. 2015. Т 51, № 1. С. 89-100.

34. Островерхова Н.В., Конусова О.Л., Кучер А.Н., Киреева Т.Н., Багиров Р.Т-о. Характеристика генетического разнообразия медоносных пчел (Apis mellifera L.) томской популяции по комплексу ДНК-маркеров // Чтения памяти А. И. Куренцова. 2015. Вып. XXVI. С. 227-240.

35. Ostroverkhova N.V., Kucher A.N., Konusova O.L., Kireeva T.N., Sharakhov I.V Genetic diversity of honeybees in different geographical regions of Siberia // International Journal of Environmental Studies. 2017. Vol. 74, № 5. PP. 771-781.

36. Ostroverkhova N.V., Konusova O.L., Kucher A.N., Sharakhov I.V. A comprehensive characterization of the honeybees in Siberia (Russia) // E. Dechechi Chambo (Ed.) Beekeeping and Bee Conservation - Advances in Research. Grotia : InTech, 2016. PP. 1-37.

37. Meixner M.D., Pinto M.A., Bouga M., Kryger P., Ivanova E., Fuchs S. Standard methods for characterising subspecies and ecotypes of Apis mellifera // COLOSS BEEBOOK / Eds. V. Dietemann, J.D. Ellis, P. Neumann. Vol. I : standard methods for Apis mellifera research // Journal of Apicultural Research. 2013. Vol. 52, № 4. PP. 1-27.

38. Munoz I., Henriques D., Jara L., Johnston J.S., Chavez-Galarza J., De La Rua P., Pinto M.A. SNPs selected by information content outperform randomly selected microsatellite loci for delineating genetic identification and introgression in the endangered dark European honeybee (Apis mellifera mellifera) // Molecular Ecology Resources. 2017. Vol. 17, № 4. PP. 783-795.

39. Nawrocka A., Kandemir I., Fuchs S., Tofilski A. Computer software for identification of honey bee subspecies and evolutionary lineages // Apidologie. 2018. Vol. 49. PP. 172-184.

40. Parejo M., Henriques D., Pinto M.A., Soland-Reckeweg G., Neuditschko M. Empirical comparison of microsatellite and SNP markers to estimate introgression in Apis mellifera mellifera // Journal of Apicultural Research. 2018. Vol. 57, № 4. PP 551-564.

41. Henriques D., Chavez Galarza J.C., Quaresma A., Pinto M.A. From the popular tRNAleu- COX2 intergenic region to the mitogenome: insights from diverse honey bee populations of Europe and North Africa // Apidologie. 2019. Vol. 50, № 2. PP. 111-120.

42. Ruttner F. Biogeography and taxonomy of honey bees. Berlin : Springer-Verlag, 1988. 284 p.

43. Авдеев Н.В., Макарова Н.Е., Петухов А.В. Выявление уровня «генетического загрязнения» по характеристикам жилкования крыла // Пчеловодство. 2009. № 7. С. 21-24.

44. Алпатов В.В. Породы медоносной пчелы. М. : Изд-во Моск. общества испытателей природы, 1948. 183 с.

45. Cauia E., Usurelu D., Magdalena L.M., Cimponeriu D., Apostol P, Siceanu A., Holban A., Gavrila L. Preliminary researches regarding the genetic and morphometric characterization of honeybee (A. mellifera L.) from Romania // Scientific Papers Animal Science and Biotechnologies. 2008. Vol. 41, № 2. PP. 278-286.

46. Никоноров Ю.М., Беньковская Г.В., Поскряков А.В., Николенко А.Г., Вахитов В.А. Использование метода ПЦР для контроля чистопородности пчелосемей Apis mellifera mellifera L. в условиях Южного Урала // Генетика. 1998. Т. 34, № 11. С. 1574-1577.

47. Solignac M., Vautrin D., Loiseau A., Mougel F., Baudry E. Five hundred and fifty microsatellite markers for the study of the honey bee (Apis mellifera L.) genome // Molecular Ecology Notes. 2003. Vol. 3. PP. 307-311.

48. Животовский Л.А. Статистические методы анализа частот генов в природных популяциях // Итоги науки и техники. Общая генетика. М. : ВИНИТИ, 1983. Т. 8. С. 76-104.

49. Peakall R., Smouse P.E. GenAlEx 6: genetic analysis in Excel. Population Genetic Software for teaching and research // Molecular Ecology Notes. 2006. Vol. 6. PP. 288-295.

50. Ильясов РА., Поскряков А.В., Петухов А.В., Николенко А.Г. Молекулярногенетический анализ пяти сохранившихся резерватов темной лесной пчелы Apis mellifera mellifera Урала и Поволжья // Генетика. 2016. Т. 52, № 8. С. 931-942.

51. Bourgeois L., Beaman L. Tracking the genetic stability of a honey bee (Hymenoptera: Apidae) breeding program with genetic markers // Journal of Economic Entomology. 2017. Vol. 110, № 4. PP. 1419-1423.

References

1. Meixner MD, Costa C, Kryger P, Hatjina F, Bouga M, Ivanova E, Buchler R. Conserving diversity and vitality for honey bee breeding. J Apicultural Research. 2010;49(1):85-92. doi: 10.3896/IBRA.1.49.1.12

2. Buchler R, Costa C, Hatjina F, Andonov S, Meixner MD, Le Conte Y, Uzunov A, Berg S,

3. Bienkowska M, Bouga M, Drazic M, Dyrba W, Kryger P, Panasiuk B, Pechhacker H, Petrov P, Kezic N, Korpela S, Wilde J. The influence of genetic origin and its interaction with environmental effects on the survival of Apis mellifera L. colonies in Europe. J Apicultural Research. 2014;53:205-214. doi: 10.3896/IBRA.1.53.2.03

4. Pinto MA, Henriques D, Chavez-Galarza J, Kryger P, Garnery L, van der Zee R, Dahle B,

5. Soland-Reckeweg G, De la Rщa P, Dall'Olio R, Carreck NL, Johnston JS. Genetic integrity of the dark European honey bee (Apis mellifera mellifera) from protected populations: a genome-wide assessment using SNPs and mtDNA sequence data. J Apicultural Research. 2014;53:269-278. doi: 10.3896/IBRA.1.53.2.08

6. Porrini C, Mutinelli F, Bortolotti L, Granato A, Laurenson L, Roberts K, Gallina A, Silvester

7. N, Medrzycki P, Renzi T, Sgolastra F, Lodesani M. The status of honey bee health in Italy: Results from the nationwide Bee Monitoring Network. PLoS One. 2016;11(5):e0155411. doi: 10.1371/ journal.pone.0155411

8. Martinello M, Baratto C, Manzinello C, Piva E, Borin A, Toson M, Granato A, Boniotti

9. MB, Gallina A, Mutinelli F. Spring mortality in honey bees in northeastern Italy: detection of pesticides and viruses in dead honey bees and other matrices. J Apicultural Research. 2017;56(3):239-254. doi: 10.1080/00218839.2017.1304878

10. Brodschneider R, Gray A, Adjlane N, Ballis A, Brusbardis V, Charriиre J-D, Chlebo R,

11. Coffey MF, Dahle B, de Graaf D, Drazic MM, Evans G, Fedoriak M, Forsythe I, Gregorc A, Grzзda U, Hetzroni A, Kauko L, Kristiansen P, Martikkala M, Martm-Hernandez R, Medina-Flores CA, Mutinelli F, Raudmets A, Ryzhikov VA, Simon-Delso N, Stevanovic J, Uzunov A, Vejsnжs F, Wohl S, Zammit-Mangion M, Danihllk J. Multi-country loss rates of honey bee colonies during winter 2016/2017 from the COLOSS survey. J Apicultural Research. 2018;57(3):452-457. doi: 10.1080/00218839.2018.1460911

12. Browna P, Newstrom-Lloydb LE, Fosterc BJ, Badgerd PH, McLeane JA. Winter 2016

13. honey bee colony losses in New Zealand. J Apicultural Research. 2018;57(2):278-291. doi: 10.1080/00218839.2018.1430980

14. Requier F, Antunez K, Morales CL, Sanchez PA, Castilhos D, Garrido PM, Giacobino A,

15. Reynaldi FJ, Londono JMR, Santos E, Garibaldi LA. Trends in beekeeping and honey bee colony losses in Latin America. J Apicultural Research. 2018;57(3):657-662.

16. Gray A, Brodschneider R, Adjlane N, Ballis A, Brusbardis V, Charriиre J-D, Chlebo R,

17. Coffey MF, Cornelissen B, Amaro da Costa C, Csaki T, Dahle B, Danihhk J, Drazic MM, Evans G, Fedoriak M, Forsythe I, de Graaf D, Gregorc A, Johannesen J, Kauko L, Kristiansen P, Martikkala M, Martm-Hernandez R, Medina-Flores CA, Mutinelli F, Patalano S, Petrov P, Raudmets A, Ryzhikov VA, Simon-Delso N, Stevanovic J, Topolska G, Uzunov A, Vejsnaes F, Williams A, Zammit-Mangion M, Soroker V Loss rates of honey bee colonies during winter 2017/18 in 36 countries participating in the COLOSS survey, including effects of forage sources. J Apicultural Research. 2019;58(4):479-485.

18. Jensen AB, Pedersen BV Honeybee conservation: A case story from Lжs0 island, Denmark. In: Beekeeping and conserving biodiversity of honeybee. Sustainable bee breeding. Lodesani M and Costa C, editors. Mytholmroyd, Hebden Bridge UK: Northern Bee Books, 2005. pp. 142-164.

19. De la Rщa P, Jaffй R, Dall'Olio R, Serrano J, Munoz I. Biodiversity, conservation and current threats to European honeybees. Apidologie. 2009;40(3):263-284.

20. Soland-Reckeweg G, Heckel G, Neumann P, Fluri P, Excoffier L. Gene flow in admixed populations and implications for the conservation of the Western honeybee, Apis mellifera. J Insect Conservation. 2009;13:317-328.

21. Munoz I, Henriques D, Johnston JS, Chavez-Galarza J, Kryger P, Pinto MA. Reduced SNP panels for genetic identification and introgression analysis in the dark honey bee (Apis mellifera mellifera). PLoS One. 2015;10:e0124365.

22. Hassett J, Browne KA, McCormack GP, Moore E, Native Irish Honey Bee Society, Soland G, Geary M. A significant pure population of the dark European honey bee (Apis mellifera mellifera) remains in Ireland. J Apicultural Research. 2018;57(3):337-350.

23. Budge GE, Pietravalle S, Brown M, Laurenson L, Jones B, Tomkies V, Delaplane KS. Pathogens as predictors of honey bee colony strength in England and Wales. PLoS One. 2015;10(7):e0133228.

24. Chauzat M-P, Jacques A, Laurent M, Bougeard S, Hendrikx P, Ribiиre-Chabert M. Risk indicators affecting honeybee colony survival in Europe: One year of surveillance. Apidologie. 2016;47(3):348-378.

25. Simone-Finstrom M, Li-Byarlay H, Huang MH, Strand MK, Rueppell O, Tarpy DR. Migratory management and environmental conditions affect lifespan and oxidative stress in honey bees. Scientific Reports. 2016;6:e32023.

26. Wilfert L, Long G, Leggett HC, Schmid-Hempel P, Butlin R, Martin SJM, Boots M. Honeybee disease: Deformed wing virus is a recent global epidemic in honeybees driven by Varroa mites. Science. 2016;351:594-597.

27. Molineri A, Giacobino A, Pacini A, Bulacio Cagnolo N, Merke J, Orellano E, Bertozzi E, Zago L, Aignasse A, Pietronave H, Rodriguez G, Crisanti P, Palacio MA, Signorini M. Environment and Varroa destructor management as determinant of colony losses in apiaries under temperate and subtropical climate. J Apicultural Research. 2018;57(4):551-564.

28. Konusova OL, Pogorelov YuL, Ostroverkhova NV, Nechipurenko AO, Vorotov AA, Klimova EA, Prokopiev AS. Honey bee and bee-farming in the Tomsk region: Past, present and future. Vestnik Tomskogo gosudarstvennogo universiteta. Biologiya = Tomsk State University Journal of Biology. 2009;4(8):15-28. In Russian

29. Ilyasov RA, Poskryakov AV, Nikolenko AG. Seven causes of mortality of the dark forest honeybee Apis mellifera mellifera colonies in Russia. Pchelovodstvo = Beekeeping. 2017;9:10-14. In Russian

30. vanEngelsdorp D, Traynor KS, Andree M, Lichtenberg EM, Chen Y, Saegerman C, Cox- Foster DL. Colony Collapse Disorder (CCD) and bee age impact honey bee pathophysiology. PLoS One. 2017;12(7):e0179535.

31. Konusova OL, PogorelovYuL, Ostroverkhova NV, Rosseykina SA, Nechipurenko AO, Vorotov AA, Klimova EA, Prokop'ev AS. Colonies Biological and business assessment of Honey Bee (Apis mellifera L.) in some areas of the Tomsk Region. Vestnik Tomskogo gosudarstvennogo universiteta. Biologiya = Tomsk State University Journal of Biology. 2010;1(9):29-41. In Russian

32. Ostroverkhova NV, Konusova OL, PogorelovYuL, Klimova EA, Vorotov AA. Characteristika mitochondrial'nogo genoma medonosnoy pchely Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae) v populyatsiyach Tomskoy oblasti [Characteristics of the mitochondrial genome of the honeybee Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae) in the populations of Tomsk region]. In: II Simpozium stran SNG po pereponchatokrylym nasekomym i 8 Collokvium Rossiyskoy sektsii Mezhdunarodnogo soyuza issledovateley obshchestvennych nasekomych (IUSSI): Programma i tezisy dokladov [II Symposium of the CIS countries on Hymenoptera and the 8th Colloquium of the Russian Section of the International Union for the Study of Social Insects, IUSSI (St. Petersburg, Russia, 13-20 September, 2010)]. St. Petersburg. 2010. pp. 110. In Russian

33. Konusova OL, Ostroverkhova NV, Kucher AN, Kurbatskij DV, Kireeva TN. Morphometric variability of honeybees Apis mellifera L., differing in variants of the COI-COII mtDNA locus. Vestnik Tomskogo gosudarstvennogo universiteta. Biologiya = Tomsk State University Journal of Biology. 2016;1(33):62-81.

34. Ostroverkhova NV, Konusova OL, Kucher AN, PogorelovYuL, Belich EA, Vorotov AA. Population genetic structure of honey bee (Apis mellifera L.) in the village of Leboter in

35. Chainskiy district of Tomsk region. Vestnik Tomskogo gosudarstvennogo universiteta. Biologiya = Tomsk State University Journal of Biology. 2013;1(21):161-172. In Russian

36. Ostroverkhova NV, Konusova OL, Kucher AN, Kireeva TN, Vorotov AA, Belich EA. Genetic diversity of the locus COI-COII of mitochondrial DNA in honeybee populations (Apis mellifera L.) from the Tomsk Region. Russian Journal of Genetics. 2015;51(1):80- 90.

37. Ostroverkhova NV, Konusova OL, Kucher AN, Kireeva TN, Bagirov RT-o. Characterization of the genetic diversity of honey bees (Apis mellifera L.) in Tomsk population using mtDNA and microsatellite markers. Chteniya pamyati AI. Kurentsova = A.I. Kurentsov s Annual Memorial Meetings. 2015;XXVI:227-240. In Russian, English Summary

38. Ostroverkhova NV, Kucher AN, Konusova OL, Kireeva TN, Sharakhov IV. Genetic diversity of honeybees in different geographical regions of Siberia. International J Environmental Studies. 2017;74(5):771-781.

39. Ostroverkhova NV, Konusova OL, Kucher AN, Sharakhov IV. A comprehensive characterization of the honeybees in Siberia (Russia). In: Beekeeping and Bee Conservation - Advances in Research. Chambo ED, editor. Grotia: InTech; 2016. pp. 1-37.

40. Meixner MD, Pinto MA, Bouga M, Kryger P, Ivanova E, Fuchs S. Standard methods for characterising subspecies and ecotypes of Apis mellifera. In: The COLOSS BEEBOOK, Vol. I: Standard methods for Apis mellifera research. Dietemann V, Ellis JD and Neumann P, editors. J ApiculturalResearch. 2013;52(4):1-27.

41. Munoz I, Henriques D, Jara L, Johnston JS, Chavez-Galarza J, De La Rua P, Pinto MA. SNPs selected by information content outperform randomly selected microsatellite loci for delineating genetic identification and introgression in the endangered dark European honeybee (Apis mellifera mellifera). Molecular Ecology Resources. 2017;17(4):783-795.

42. Nawrocka A, Kandemir I, Fuchs S, Tofilski A. Computer software for identification of honey bee subspecies and evolutionary lineages. Apidologie. 2018;49:172-184.

43. ParejoM,HenriquesD, PintoMA,Soland-ReckewegG,NeuditschkoM.Empiricalcomparison of microsatellite and SNP markers to estimate introgression in Apis mellifera mellifera. J Apicultural Research. 2018;57(4):551-564.

44. Henriques D, Chavez Galarza JC, Quaresma A, Pinto MA. From the popular tRNAleu- COX2 intergenic region to the mitogenome: insights from diverse honey bee populations of Europe and North Africa. Apidologie. 2019;50(2):111-120.

45. Ruttner F. Biogeography and taxonomy of honey bees. Berlin: Springer-Verlag; 1988. 284 p.

46. Avdeev NV, Makarova NE, Petukhov AV. Vyyavlenie urovnya “geneticheskogo zagryazneniya” po kharakteristikam zhilkovaniya kryla [Identifying the level of “genetic pollution” by wing venation characteristics]. Pchelovodstvo = Beekeeping. 2009;7:21-24. In Russian

47. Alpatov VV. Porody medonosnoy pchely [Honey bee breeds]. Moscow: Izdatel'stvo Moskovskogo obshchestva ispytateley prirody Publ.; 1948. 183 p. In Russian

48. Cauia E, Usurelu D, Magdalena LM, Cimponeriu D, Apostol P, Siceanu A, Holban A. Preliminary researches regarding the genetic and morphometric characterization of honeybee (A. mellifera L.) from Romania. Scientific Papers Animal Science and Biotechnologies. 2008;41(2):278-286.

49. Nikonorov YuM, Ben'kovskaya GV, Poskryakov AV, Nikolenko AG, Vakhitov VA. The use of the PCR technique for control of the pure-breeding of honeybee (Apis mellifera mellifera L.) colonies from the Southern Urals. Russian J Genetics. 1998;34(11):1344-1347.

50. Solignac M, Vautrin D, Loiseau A, Mougel F, Baudry E. Five hundred and fifty microsateUite markers for the study of the honey bee (Apis mellifera L.) genome. Molecular Ecology Notes. 2003;3:307-311.

51. Zhivotovsky LA. Statisticheskie metody analiza chastot genov v prirodnych populyatsiyach [Statistical methods for analyzing gene frequencies in natural populations]. In: Itogi nauki i techniki. Obshchaya genetika [Results of science and technology. General genetics]. Moscow: VINITI Publ.; 1983;8:76-104. In Russian

52. Peakall R, Smouse P.E. GenAlEx 6: Genetic analysis in Excel. Population Genetic Software for teaching and research. Molecular Ecology Notes. 2006;6:288-295.

53. Ilyasov RA, Poskryakov AV, Petukhov AV, Nikolenko AG. Molecular genetic analysis of five extant reserves of black honeybee Apis mellifera mellifera in the Urals and the Volga region. Russian Journal of Genetics. 2016;52(8):828-839.

54. Russian Association for Conservation Apis mellifera mellifera L. (RACAMM)..

55. Bourgeois L, Beaman L. Tracking the genetic stability of a honey bee (Hymenoptera: Apidae) breeding program with genetic markers. JEconomic Entomology. 2017;110(4):1419-1423.

56. Ostroverkhova Nadezhda V, Cand. Sci. (Biol.), Assoc. Prof., Department of Invertebrate Zoology, Institute of Biology, Tomsk State University, 36 Lenin Ave., Tomsk 634050, Russian Federation.

57. Rosseykina Svetlana A, Junior Researcher of “Apis” Center, Department of Invertebrate Zoology, Institute of Biology, Tomsk State University, 36 Lenin Ave., Tomsk 634050, Russian Federation.

58. Konusova Olga L, Senior Lecturer, Department of Invertebrate Zoology, Institute of Biology, Tomsk State University, 36 Lenin Ave., Tomsk 634050, Russian Federation.

59. Kucher Aksana N, Dr. Sci. (Biol.), Professor, Department of Cytology and Genetics, Institute of Biology, Tomsk State University, 36 Lenin Ave., Tomsk 634050, Russian Federation

60. Kireeva Tatyana N, Research Assistant, Laboratory of Plant Physiology and Biotechnology, Siberian Botanical Garden, Tomsk State University, 36 Lenin Ave., Tomsk 634050, Russian Federation.

Размещено на Allbest.ru