Регуляція холодо- і морозостійкості рослин дією екзогенних газотрансмітерів і фітогормонів

Размещено на http://www.allbest.ru/

Харківський національний аграрний університет ім. В.В. Докучаева

2Харківський національний університет ім. В.Н. Каразіна

Регуляція холодо- і морозостійкості рослин дією екзогенних газотрансмітерів і фітогормонів

О. І. Горєлова1

Ю. Є. Колупаєв1, 2

REGULATION OF PLANT COLD AND FROST RESISTANCE BY INFLUENCE OF EXOGENOUS GASOTRANSMITTERS AND PLANT HORMONES

E. I. Horielova1, Yu. E. Kolupaev1, 2

1Dokuchaev Kharkiv National Agrarian University

(Kharkiv, Ukraine)

2Karazin Kharkiv National University (Kharkiv, Ukraine)

Global climate changes increase the urgency of the problem of plant resistance to stress temperatures. Due to the instability of temperatures in winter, as well as the earlier onset of meteorological spring with the presence of frosts, the likelihood of low-temperature damage to plants increases. In the formation of plant resistance to hypothermia, endogenous signaling compounds are involved, in particular, gasotransmitters nitric oxide and hydrogen sulfide, as well as a number of stress plant hormones, among which salicylic and jasmonic acids and brassinosteroids play a special role. The review briefly describes the pathways for synthesis of these bioregulatory compounds, and analyzes the effects of enhancing their formation during hardening of plants by moderate exposure to low temperatures. It is noted that, with exogenous application, gasotransmitters and individual plant hormones have the ability to induce the formation of plant resistance to hypothermia or enhance the process of low-temperature hardening. Examples are considered of enhancing the functioning of defense systems, in particular, antioxidant and osmoprotective ones, the effects of changes in the membrane lipid composition, the synthesis of specific proteins of cold adaptation, in particular, COR-proteins (cold regulated protein) and dehydrins, in plants of various taxonomic affiliation under the action of donors of gasotransmitters NO and H2S, exogenous salicylic and jasmonic acids, and brassinosteroids. Possible prospects for the practical application of these compounds are outlined.

Key words: cold resistance, frost resistance, hardening, nitric oxide, hydrogen sulfide, salicylic acid, jasmonic acid, brassinosteroids, stress-protective plant systems

РЕГУЛЯЦИЯ ХОЛОДО- И МОРОЗОУСТОЙЧИВОСТИ РАСТЕНИЙ ДЕЙСТВИЕМ ЭКЗОГЕННЫХ ГАЗОТРАНСМИТТЕРОВ И ФИТОГОРМОНОВ

Е. И. Горелова1, Ю. Е. Колупаев1, 2

1 (Харьковский национальный аграрный университет им. В.В. Докучаева (Харьков, Украина)

2Харьковский национальный университет им. В.Н. Каразина

(Харьков, Украина)

Глобальные изменения климата усиливают актуальность проблемы устойчивости растений к стрессовым температурам. Из-за нестабильности температур в зимний период, а также более раннего наступления метеорологической весны с наличием заморозков, возрастает вероятность низкотемпературных повреждений растений. В формировании устойчивости растений к гипотермии участвуют эндогенные сигнальные соединения, в частности, газотрансмиттеры оксид азота и сероводород, а также ряд стрессовых фитогормонов, среди которых особую роль играют салициловая и жасмоновая кислоты и брассиностероиды. В обзоре кратко описываются пути синтеза этих соединений-биорегуляторов и анализируются эффекты усиления их образования в процессе закаливания растений умеренным действием низких температур. Отмечается, что при экзогенном применении газотрансмиттеры и отдельные фитогормоны обладают способностью индуцировать формирование устойчивости растений к гипотермии или усиливать процесс низкотемпературного закаливания. Рассмотрены примеры усиления функционирования защитных систем, в частности, антиоксидантной и осмопротекторной, эффекты изменения липидного состава мембран, синтеза специфических белков холодовой адаптации, в частности, COR-белков (cold regulated protein) и дегидринов, у растений различной таксономической принадлежности при действии доноров газотрансмиттеров NO и H2S, экзогенных салициловой и жасмоновой кислот, а также брассиностероидов. Очерчиваются возможные перспективы практического применения указанных соединений.

Ключевые слова: холодоусточивость, морозоустойчивость, закаливание, оксид азота, сероводород, салициловая кислота, жасмоновая кислота, брассиностероиды, стресс-протекторные системы растений

Глобальні зміни клімату посилюють актуальність проблеми стійкості рослин до стресових температур. Через нестабільність температур у зимовий період, а також більш раннє настання метеорологічної весни з наявністю заморозків, зростає ймовірність низькотемпературних ушкоджень рослин. У формуванні стійкості рослин до гіпотермії беруть участь ендогенні сигнальні сполуки, зокрема, газотрансмітери оксид азоту і сірководень, а також ряд стресових фітогормонів, серед яких особливе значення належить саліциловій і жасмоновій кислотам та брасиностероїдам. В огляді коротко описуються щляхи синтезу цих сполук-біорегуляторів та аналізуються ефекти посилення їх утворення в процесі загартування рослин помірною дією низьких температур. Відзначається, що при екзогенному застосуванні газотрансмітери і окремі фітогормони мають здатність індукувати формування стійкості рослин до гіпотермії або посилювати процес низькотемпературного загартування. Розглянуті приклади посилення функціонування захисних систем, зокрема, антиоксидантної і осмопротекторної, ефекти змін ліпідного складу мембран, синтезу специфічних білків холодової адаптації, зокрема, COR- білків (cold regulated protein) і дегідринів, у рослин різної таксономічної приналежності за впливу донорів газотрансмітерів NO і H2S, екзогенних саліцилової і жасмонової кислот, а також брасиностероїдів. Окреслюються можливі перспективи практичного застосування вказаних сполук.

Ключові слова: холодостійкість, морозостійкість, загартування, оксид азоту, сірководень, саліцилова кислота, жасмонова кислота, брасиностероїди, стрес- протекторні системи рослин

морозостійкість рослина гіпотермія сигнальний

Майже на двох третинах території суші Землі рослини зазнають негативного впливу низьких позитивних і від'ємних температур та інших несприятливих чинників холодного періоду року (Трунова, 2007). Незважаючи на те, що в останні десятиліття спостерігається підвищення середньорічної температури, для більшості країн Європи актуальність проблеми холодо- і морозостійкості рослин не тільки не знижується, а й зростає. Зимові відлиги, які чергуються з раптовими морозами, завдають реальної шкоди рослинам і спричиняють зниження врожайності озимих злаків. Більш раннє настання метеорологічної весни збільшує ймо-вірність пошкодження рослин внаслідок весняних заморозків. Так, наприклад, моделювання онтогенезу пшениці в умовах підвищення температури продемонструвало більш раннє настання цвітіння (на 1 тиждень при підвищенні температури на 1°С) (Sadras, Monzon, 2006), що може збільшити ризик потрапляння рослин під заморозки у фазі цвітіння - на дуже уразливому етапі онтогенезу (Кошкин, Андреева, 2019).

В Україні останніми роками відзначається велика амплітуда температур у зимовий і весняний періоди (від високих до низьких), а у найближчому майбутньому прогнозуються зими з різкими перепадами температур і відсутністю снігового покриву (Колупаев и др., 2018). Таким чином, дослідження механізмів стійкості рослин до гіпотермії і пошук прийомів її підвищення є актуальною науковою проблемою і важливим практичним завданням.

За останні десятиліття у світі досягнуто поступу в розумінні механізмів сприйняття рослинною клітиною холодового впливу і трансдукції низькотемпературного сигналу в генетичний апарат (Марковская, Шибаева 2017). Встановлено, що формування стійкості рослин до гіпотермії за дії загартувальних температур включає в себе функціонування складної сигнальної мережі клітин. Зважаючи на це, можна очікувати, що вплив на рослини екзогенних сигнальних сполук, а також стресових фітогормо- нів може виступати у ролі сигналу, що сам по собі підвищуватиме холодо- або морозостійкість рослин, а також сприятиме формуванню стійкості на фоні дії загартувальних температур.

Серед сполук, перспективних для використання у ролі індукторів захисних реакцій рослин нині розглядаються газотрансмітери - оксид азоту і сірководень (Kolupaev et al., 2019a), а також фітогормони - саліцилова (Saleem et al., 2020) і жасмонова (Колупаев, Ястреб, 2021) кислоти, брасиностероїди (Chen et al., 2019) та ряд інших фізіологічно активних речовин. Відомості про вплив цих речовин на стійкість рослин до таких абіотичних стресорів, як гіпертермія, посуха, засолення в літературі проаналізовані досить добре. Водночас дані щодо дії екзогенних сигнальних посередників і фітогормонів на базову стійкість рослин до низьких температур і процеси холодового загартування, принаймні у вітчизняній літературі, залишаються практично не узагальненими. Метою даного огляду став аналіз відомостей щодо феноменології і механізмів впливу екзогенних газотрансмітерів і окремих фітогормонів на хо- лодо- і морозостійкість рослин.

Газотрансмітери

Терміном «газотрансмітери» називають газоподібні сигнальні молекули, що ендогенно продукуються живими організмами (Peers, Lefer, 2011). Основними газортрансмітерами вважаються монооксид азоту (NO), монооксид вуглецю (CO) і сірководень (H2S) (He, He, 2014; Khan et al., 2015; Yamasaki, Cohen, 2016; Kolupaev et al., 2019a). Існує ряд критеріїв, за якими речовини відносять до газотрансмітерів: їх молекули повинні існувати у фізіологічних умовах в газоподібному стані, вільно проникати через біологічні мембрани, вироблятися ендогенно, здійснювати певні функції в фізіологічних концентраціях (Сукманский, Реутов, 2016). На відміну від класичних сигнальних посередників, газотрансмітери не мають спеціальних рецепторів (Peers, Lefer, 2011 ).

Газотрансмітери беруть участь практично в усіх клітинних процесах, зокрема, вони залучені в трансдукцію сигналів більшості фітогор- монів, в той же час зміна концентрації газотра- нсмітерів може спричиняти і зміни вмісту сполук з гормональною активністю (Banerjee et al., 2018). Особливу роль газотрансмітери, в першу чергу, оксид азоту і сірководень, відіграють в процесах адаптації рослин до несприятливих умов середовища (Yemets et al., 2015; Hancock, 2019; Kolupaev et al., 2019a).

Оксид азоту. Оксид азоту став першим газотрансміттером, відкритим в клітинах тварин, коли в 1980 році було встановлено, що він утворюється в клітинах ендотелію і є сигнальною молекулою, що опосередковує судинорозширювальну дію ряду чинників (Сукманский, Реутов, 2016). Сигнальні функції NO у рослин почали вивчати майже через два десятиліття потому (Durner et al., 1998). NO у рослин може утворюватися відновним або окиснювальним шляхами (Corpas, Barroso, 2017). Перший шлях передбачає використання як субстратів нітрату або нітриту в реакціях, що каталізуються нит- ратредуктазою, зв'язаною з мембранами нітрит - NO-редуктазою і локалізованою в пероксисомах ксантиноксидоредуктазою (Farnese et al., 2016). Механізми синтезу NO оксинювальним шляхом у вищих рослин залишаються майже невідомими, наявність у них ферменту, ідентичного NO-синтазі тварин молекулярно-генетичними методами не довдена (Corpas, Barroso, 2017).

Вміст оксиду азоту в рослинних клітинах залежить не тільки від його синтезу, а й від функціонування механізмів елімінації (Kolupaev et al., 2019b). Найбільш значимим резервуаром

NO є S-нітрозоглутатіон (GSNO). Оксид азоту може реагувати з глутатіоном (GSH) з утворенням GSNO, який, в свою чергу, може знову служити донором NO в клітині. Вміст GSNO регулюється S-нітрозоглутатіонредуктазою, що відновлює GSNO до глутатіонсульфінаміду (GS(O)NH2) з використанням НАДН (Gupta et al., 2011). Іншим ефективним способом знешкодження надлишку оксиду азоту вважається його зв'язування з несимбіотичними формами гемоглобіну і перетворення на нітрат (Corpas et al., 2008). Також частина пулу оксиду азоту може взаємодіяти з супероксидним аніон - радикалом і перетворюватися на токсичний пе- роксинітрит (OONO-) (Freschi, 2013).

Незважаючи на те, що NO досить давно розглядають як газотрансмітер, механізми трансдукції його сигналу в рослинних клітинах з'ясовані далеко не повністю. До недавнього часу вважалося, що в них, як і в клітинах тварин, одним із сигнальних посередників між оксидом азоту і геномом виступає цГМФ, який утворюється з ГТФ за допомогою розчинної цитоплазматичної гетеродімерной гуанілатцик- лази (Wilson et al., 2008). На початку ХХІ століття з'явилися відомості про наявність у арабі- допсису розчинного білка AtGC1 (Guanylyl Cyclase1) з ділянками, характерними для каталітичних доменів розчинної гуанілатциклази ціанобактерій, вищих і нижчих еукаріот (Ludidi, Gehring, 2003). Однак виявилося, що, незважаючи на структурну схожість з розчинною гуанілатциклазою тварин і бактерій, білок AtGC1 не здатний зв'язувати NO. Пізніше гомолог розчинної гуанілатциклази був виявлений у зеленої водорості Chlamydomonas reinhardtii, однак його пошуки у вищих рослин поки успіхом не увінчалися (Baudouin, 2011). Тим не менш, у багатьох дослідженнях, зокрема, виконаних з використанням інгібіторного аналізу, показано зв'язок між оксидом азоту і цГМФ як компонентами трансдукції сигналів у рослин (Baudouin, 2011). Однак механізми такого зв'язку залишаються поки нез'ясованими.

Накопичення цГМФ призводить до активації АДФ-рибозилциклази і спричиняє збільшення в клітинах вмісту ще одного сигнального посередника - цАДФ-рибози. Її дія пов'язана зі відкриванням внутрішньоклітинних кальцієвих каналів і посиленням надходження кальцію в цитозоль, що спричиняє активацію кальційза- лежних протеїнкіназ (Neill et al., 2008).

Відомо, що як важлива внутрішньо- і міжклітинна сигнальна молекула, NO бере участь в регуляції клітинного циклу рослинної клітини, процесах проростання насіння, деетіо- ляціі, ризогенезу (Correa-Aragunde et al., 2004; Lamote et al., 2005; Wilson et al., 2008; Красиле- нко и др., 2010), взаємодії рослин з симбионтами (del Giudice et al., 2011) і патогенами (Мамаева и др., 2015). Встановлено, що оксид азоту задіяний в передачі сигналів, що стимулюють синтез фітогормонів, зокрема, етилену (Wilson et al., 2008), абсцизової кислоти (АБК) (Xing et al., 2004) і ауксину (Tewari et al., 2008). Крім того, NO є важливим учасником у реалізації фізіологічних ефектів стресових фітогормонів: АБК (Neill et al., 2008), жасмонової кислоти (Liu et al., 2005; Munemasa et al., 2007), брасси- ностероїдів (Карпец, Колупаев, 2018).

Нині оксиду азоту відводиться особлива роль в процесах адаптації рослин до дії абіотичних стресорів різної природи, у тому числі температурних (Oz et al., 2015; Kolupaev et al., 2019b). Водночас роль оксиду азоту в адаптації рослин до гіпотермії належить до малодослі- джених питань стресової фітофізіології. Хоча в останні роки отримані дані, що свідчать про участь ендогенного оксиду азоту у формуванні стійкості рослин до гіпотермії. Зокрема при дії гіпотермії в органах рослин ряду видів (Arabidopsis thaliana, Pisum sativum, Citrus aurantium, Brassica raniflora, Triticum aestivim) зареєстровано підвищення вмісту NO. Примітно, що такий ефект викликали як короткочасні (1-4 ч), так і тривалі (7-14 діб) експозиції рослин при низьких температурах (Ziogas et al., 2013; Puyavbert et al., 2014; Baudouin, Jeandroz, 2015; Fancy et al., 2016). При цьому підвищення вмісту NO в тканинах було стабільним, що не характерно за умов дії на рослини інших стре- сорів. Зокрема, у арабідопсису зафіксовано поступове підвищення вмісту NO в листках, що досягало максимуму на 14-ту добу експозиції за температури 4°С (Zhao et al., 2009).

Основним ферментом синтезу NO, індукованого дією гіпотермії на рослини, ймовірно, є нітратредуктаза. Так, у подвійних мутантів арабідопсису nia1nia2 за дії низьких позитивних температур вміст NO майже не змінювався, при цьому їх стійкість до від'ємних температур після холодової експозиції при 4°С не розвивалася (Zhao et al., 2009). У той же час при низькотемпературному загартуванні в присутності донора оксиду азоту нітропрусиду натрію (НПН) їх морозостійкість майже не відрізнялася від такої у рослин дикого типу.

За дії низьких позитивних температур у арабідопсису і цитрусових показано значне підвищення активності нітратредуктази і транск- риптів її генів (Puyavbert et al., 2014). Ефект підвищення вмісту оксиду азоту у арабідопсису нівелювався дією інгібітору нітратредуктази вольфрамату, але не обробкою інгібітором NO синтази L-NAME - NG-nitro-L-arginine methyl ester (Cantrel et al., 2011). З іншого боку, у гороху холодоіндуціндуковане утворення NO пригнічувалося L-NAME (Puyavbert et al., 2014). Отже, в цілому індукована холодовим стресом генерація оксиду азоту у рослин може мати видові особливості (Yemets et al., 2019).

Досліджено конкретні адаптивні реакції, які можуть формуватися за участю NO при холодовому стресі. Зокрема, встановлено, що хо- лодоіндукована експресія гена А1-піролін-5-карбоксилатсинтази і накопичення проліну у арабідопсису відбуваються за участю NO (Zhao et al., 2009). Ці ефекти слабо виявлялися у мутантів nialnia2 і пригнічувалися скавенджером NO PTIO - 2-phenyl-4,4,5,5-

tetramethylimidazoline-1-oxyl-3-oxide. Також показана залежність від NO-статусу експресії таких специфічних холодочутливих генів, як гени родин CBF і LTI (Puyavbert et al., 2014; Baudouin, Jeandroz, 2015). Посилення експресії цих генів пригнічувалося PTIO і слабо проявлялося у мутантів, дефектних за генами нітрат- редуктази.

Позитивний вплив NO на холодостійкість рослин може бути пов'язаний з S- нітрозилюзанням цільових білків. Так, у Brassica jincea виявлено ефект диференційованого S-нітрозилюванняІО білків, серед яких і антиоксидантні ферменти - дегідроаскорбатре- дуктаза і глутатіон^-трансфераза (Sehrauit, Deswal, 2014). Також показано підвищення активності супероксиддисммутази (СОД) і аскор- батпероксидази внаслідок S-нітрозилювання цих білків (Puyavbert et al., 2014).

У ряді робіт показаний позитивний вплив екзогенного оксиду азоту на стійкість рослин до низьких температур. Так, обробка рослин бермудської трави НПН знижувала спричинювані дією холоду вихід електролітів з тканин і підвищення в клітинах вмісту продукту перок- сидного окиснення ліпідів малонового диальде- гіду. При цьому у рослин, оброблених донором NO, на фоні низьких температур відзначалися вищі величини активності СОД, пероксидази і каталази (Fan et al., 2015). У рослин арабідопсису обробка НПН при холодовому загартуванні сприяла додатковому підвищенню вмісту проліну (Zhao et al., 2009). Повідомляється про підвищення інтенсивності фотосинтезу і вмісту хлорофілу у рослин різних видів при обробці донорами оксиду азоту в умовах холодового стресу (Fan et al., 2015; Sami et al., 2018).

Нами було досліджено вплив праймінгу насіння озимих жита і пшениці (Triticum aestivum) донором оксиду азоту НПН на їх морозостійкість. Обробка НПН в концентраціях 0,1-0,5 мМ підвищувала здатність проростків обох злаків до холодового загартування (6 діб при 2-4°С), внаслідок цього значно збільшувалася їх виживаність після проморожування за температур -6 і -8°С (Колупаев и др., 2020). При цьому однак виразні позитивні ефекти обробки насіння НПН відзначилися тільки на фоні загартування, стійкість незагартованих проростків підвищувалася неістотно. Праймінг на- сіння донором NO сприяв підвищенню вмісту в проростках злаків цукрів, проліну, антоціанів і флавоноїдів, що поглинають в УФ-B. У них також спостерігали збільшення активності СОД і гваяколпероксидази. Після холодового загартування і особливо після проморожування вміст малонового діальдегіду (продукту ПОЛ) в проростках, вирощених з насіння, праймованого НПН, був нижчим порівняно з відповідними контрольними. Отже, є підстави говорити про посилення оксидом азоту холодоіндукованої активації антиоксидантної та осмопротекторної систем злаків (Колупаев и др., 2020) .

Таким чином, в цілому екзогенний NO може індукувати стійкість рослин до гіпотермії. З практичної точки зору особливо перспективним видається використання донорів NO або газоподібного оксиду азоту в захищеному ґрунті, а також при низькотемпературному зберіганні плодів і овочів (Yemets et al., 2019).

Сірководень. Під терміном «сірководень» розуміють не тільки H2S як розчинену газоподібну сполуку, а й аніон HS , на який за фізіологічно нормальних умов перетворюється близько 80% молекулярного сірководню (Сукман- ский, Реутов, 2016). Дотепер отримані відомості про його тісні функціональні зв'язки з іншими відомими сигнальними посередниками (зокрема, з іонами кальцію, монооксидом азоту, активними формами кисню (АФК)), а також низкою фітогормонів (Li Z.G., 2016; Li H., 2017). У зв'язку з цим сірководень розглядається як агент, що бере участь в регуляції багатьох функцій рослинного організму, зокрема, ростових процесів, дозрівання і старіння плодів, адаптації до дії стресорів різної природи (Zhang et al., 2011; Li et al., 2012; Li H., 2017; Ziogas et al., 2018). Активація адаптивних реакцій рослин є одним з найбільш яскравих фізіологічних ефектів сірководню (Shi et al., 2015; Li Z.G. et al., 2016; Singh et al., 2020).

Одним з основних шляхів синтезу H2S у рослин вважається перетворення L -цистеїну на піруват з вивільненням сірководню і амонію (Romero et al., 2013). Ця реакція каталізується L-цистеїндесульфгідразою (КФ 4.4.1.1), яка може бути локалізована в цитоплазмі, пластидах і мітохондріях (Riemenschneider et al., 2015). Також можливе утворення сірководню з D-цистеїну під дією D-цистеїндесульфгідрази (КФ 4.4.1.15), що локалізована в цитоплазмі (Riemenschneider et al., 2015; Guo et al., 2016). Крім того, сірководень може синтезуватися шляхом відновлення сульфіту за участю суль- фітредуктази (КФ 1.8.7.1) (Li, 2013). Також існує ще кілька ймовірних мінорних шляхів синтезу сірководню у рослин (Kolupaev et al., 2019a).

Механізми взаємодії сірководню з іншими сигнальними посередниками багато в чому залишаються недослідженими. Напевно у багатьох випадках в ролі посередників в реалізації сигнальних процесів, в яких задіяний сірководень, виступають АФК. Так, адаптивні реакції рослин пшениці на зневоднення можуть формуватися за участю послідовного підвищення до клітинах вмісту H2S і АФК (Shan et al., 2018). З іншого боку, АФК, зокрема, пероксид водню, можуть бути посередниками в реалізації сигнальних ефектів екзогенного сірководню (Kolupaev et al., 2017). При цьому, ймовірно, через АФК активуються інші компоненти сигнальної мережі. Так, показано, що індукування теплостійкості проростків пшениці донором сірководню відбувається за посередництва АФК, що генеруються за участю НАДФ^оксидази, і оксиду азоту, що утворюється переважно під дією нітратредуктази. При цьому активація останньої, ймовірно, відбувається за участю АФК, що розташовані у сигнальному ланцюгу вище від NO (Карпец и др., 2020).

Кальцій, як відомо, є універсальним вторинним клітинним месенджером (Kaur, Gupta, 2005; Kolupaev et al., 2015). Є відомості про його участь як в утворенні сірководню, так і в трансдукції сигналів H2S в генетичний апарат клітини (Li et al., 2015a; Li et al., 2015b).

Сірководень взаємодіє і зі складною мережею гормонального сигналінгу, включаючи ключові стресові фітогормони (Chen et al., 2016; Li et al., 2015d; Shan et al., 2017; Ziogas et al., 2018). Отримано експериментальні дані, що вказують на роль АБК в синтезі сірководню (Shi et al., 2015). З іншого боку, показана роль сірководню як посередника в реалізації ефектів АБК (Shan et al., 2017). Також сірководень може бути брати участь в реалізації протекторної дії саліцилової кислоти на рослини (Li, 2015b; Li et al., 2015d).

Останніми роками отримані дані про вплив екзогенного сірководню на морозо- і холодостійкість деяких рослин. Так, рослин ара- бідопсису за дії низьких температур відбувалося посилення експресії генів L/D- цістеіндесульфгідраз і підвищення вмісту H2S у листках (Shi et al., 2015). Схожий ефект виявлений і в листках огірка у відповідь на дію температури 4°C (Liu et al., 2019). Повідомляється і про посилення синтезу сірководню у винограду при адаптації до холоду (Fu et al., 2013).

Виявлено також ефекти підвищення стійкості рослин до низьких температур донорами сірководню. Так, за обробки NaHS підвищувалася морозостійкість бермудської трави (Cynodon dactylon L.) (Shi et al., 2014). При цьому в листках відзначалося збільшення активності антиоксидантних ферментів - каталази, гваяколпероксидази і глутатіонредуктази. Пе- редобробка гідросульфідом натрію в звичайних умовах і на тлі холодового загартування викликала підвищення виживаності проростків пшениці і жита після проморожування при ушкоджувальних температурах (Колупаев и др., 2019). При цьому вона сприяла підвищенню активності гваяколпероксидази і каталази, вмісту цукрів і проліну. Також встановлено, що під дією донора сірководню при холодовому загартуванні проростків пшениці істотно підвищувалася активність фенілаланінамонійліази - ферменту, що перетворює L -фенілаланін на транс-коричну кислоту, яка є попередником більшості вторинних метаболітів (Kolupaev et al., 2018). При цьому в проростках підвищувався загальний вміст флавоноїдів і кількість антоціанів, які мають дуже високу антиоксидантну активність (Khlestkina et al., 2013). Водночас у наших експериментах відзначалися і певні відмінності у впливі донора сірководню на вміст антоціанів у жита і пшениці. Вміст антоціанів при обробці гідросульфідом натрію помітно збільшувався у проростків пшениці, але не жита (Колупаев и др., 2019).

Фумігація H2S, який вивільняється з NaHS, плодів банана при низькотемпературному зберіганні підвищувала їх лежкість і зменшувала накопичення продукту пероксидного окислення ліпідів малонового діальдегіду (Luo et al., 2015). При цьому обробка H2S спричиняла підвищення активності фенілаланінамоній- ліази і загального вмісту фенольних сполук. Крім того, в плодах збільшувалася активність СОД, гваяколпероксидази, каталази, аскорбат- пероксидази і глутатіонредуктази. Також підвищення стійкості плодів банана при низькотемпературному зберіганні під дією H2S пов'язують зі змінами метаболізму проліну: збільшенням активності А1-піролін-5-карбоксилат-синтетази і зниженням активності проліндегід- рогенази (Luo et al., 2015). Отже, сірководень здатний впливати на ключові протекторні процеси за холодового стресу - спричиняти активацію антиоксидантної системи і накопичення сумісних осмолітів (проліну, цукрів та ін.).

Саліцилова кислота

Нині саліцилову кислоту вважають одним із рослинних гормонів (Vlot et al., 2009). Підставою для цього є її участь у регуляції багатьох фізіологічних програм і процесів, зокрема, проростання насіння, цвітіння, фотосинтезу, дихання, транспірації, термогенезу, синтезу інших гормонів, реакції на інфікування патогенами і адаптації до дії різних стресорів (Vlot et al., 2009; Vicente, Placencia, 2011; Janda et al., 2014; Saleem et al., 2020).

У рослин існують дві окремі гілки синтезу саліцилової кислоти: ізохоризматний і феніл - пропаноїдний шляхи (Saleem et al., 2020). Однак в обох гілках використовується хоризмат, отриманий з шикімовой кислоти. Хоризмат в цитоплазмі може перетворюватися хоризмат- мутазою на префенову кислоту, а далі на фенілаланін. Біосинтез саліцилової кислоти феніл- пропаноїдним шляхом починається з перетворення фенілаланіну на транс-коричну кислоту під дією фенілаланінамонійліази. Транс- корична кислота далі може перетворюватися на два різних метаболіти: орто-кумарову кислоту і бензальдегід. Орто-кумарова кислота перетворюється безпосередньо на саліцилову кислоту, а бензальдегід спочатку перетворюється на бензойну кислоту альдегідоксидазою. В кінцевому підсумку бензойна кислота перетворюється на саліцилову кислоту за допомогою 2 - гідроксилази бензойної кислоти.

Ізохоризматий шлях функціонує паралельно в пластидах. Останніми роками встановлено ферменти, що забезпечують перетворення в цьому шляху. Спочатку ізохоризматсинтаза-1 перетворює хоризмат на ізохоризмат, а далі ізохоризмат перетворюється на саліцилову кислоту за допомогою ізохоризматпіруватліази (Li et al., 2019).

За умов гіпотермії у рослин багатьох видів, тому числі злаків, виявлено збільшення вмісту саліцилової кислоти і глікозил- саліцилату в тканинах (Wan et al., 2009; Kosova et al., 2012).

Останніми роками отримано відомості і щодо можливості підвищення холодо - і морозостійкості рослин дією екзогенної саліцилової кислоти. Так, обробка нею підвищувала стійкість молодих рослин пшениці до низьких позитивних температур, що виражалося в запобіганні прояву ефектів окиснювального стресу (Ignatenko et al., 2019). При цьому під впливом саліцилової кислоти посилювалося накопичення транскриптів генів антиоксидантних ферментів (СОД, каталази, гваяколпероксидази) і підвищувалася їх активність. Також під впливом саліцилової кислоти зафіксовано підвищення вмісту проліну в проростках (Ignatenko et al., 2019).

Праймінг насіння пшениці 1, 10 і 100мкМ саліциловою кислотою посилював холодо- індуковане формування морозостійкості проростків (Горелова и др., 2020). Холодове загартовування проростків, а також попередня обробка насіння саліциловою кислотою, спричиняли підвищення активності СОД, каталази і гваякол- пероксидази, вмісту проліну та цукрів у тканинах проростків.

Обробка саліциловою кислотою рослин огірка на тлі дії низької позитивної температури викликала посилення експресії гена і підвищення активності альтернативної оксидази (Lei et al., 2010), що може як зменшувати ймовірність окиснювальних пошкоджень в стресових умовах, так і зумовлювати ефект термогенезу (Van Aken et al. 2009; Vicente, Plasencia, 2011). Також в експериментах з проростками огірка показано посилення експресії генів антиоксидантних ферментів та їх активності і підвищення вмісту аскорбату і відновленого глутатіону (Pan et al., 2020).

Обробка саліциловою кислотою підвищувала стійкість рослин оливи до окиснюваль- ного стресу, спричинюваного гіпотермією, що виявлялося у зменшенні накопичення продукту пероксидного окислення ліпідів малонового ді- альдегіду і підвищенні активності антиоксидантних ферментів (Hashempour et al., 2014).

Жасмонова кислота

Жасмонова кислота інтенсивно вивчається вже понад чверть століття (Gomi, 2020). Значна увага приділяється її дослідженню як фактора регуляції росту і розвитку рослин (Jang et al., 2020), а також як сигналу, що активує експресію захисних генів рослин в процесі патогенезу (Васюкова, Озерецковская, 2007). Останніми роками накопичено значний обсяг інформації, що свідчить про роль жасмонової кислоти та її похідних в адаптації рослин до абіотичних стресорів.

Синтез жасмонової кислоти відбувається в результаті послідовного перетворення нена- сичених жирних кислот під впливом ферментів, що містяться в пластидах, пероксисомах і цитоплазмі (Feussner, Wasternack, 2002). У відповідь на дію внутрішніх або зовнішніх сигналів фосфоліпази, локалізовані в мембранах хлоропластів, відокремлюють ліноленову (С18:3) кислоту від ліпідної основи (Wasternack, Hause, 2013). Під дією 13-ліпоксигенази відбувається

її окиснення до 13-гідропероксиліноленової кислоти (Agrawal et al., 2004). Остання дегідру- ється аленокидсинтазою з утворенням 12 - оксофітодієнової кислоти (12-ОФДК) - першого пентациклічного похідного октадекатрієно- вого шляху. 12-ОФДК після надходження в пе- роксисоми перетворюється 12 -ОФДК-редуктазою на 12-оксофітоєнову кислоту. Синтез жасмонової кислоти відбувається в результаті трьох реакцій Р-окислення 12- оксофітоєнової кислоти, які каталізуються трьома різними ферментами: ацил-КоА-оксидазою, так званим мультифункціональним білком і 3-кетоацил-КоА-тіолазою (Li et al., 2018).

Синтезована в пероксисомах жасмонова кислота вивільняється в цитоплазму, де може перетворюватися на понад 30 різних активних і неактивних похідних (Ali et al., 2020). Серед метаболітів вільної жасмонової кислоти основними біологічно активними формами вважаються цис-жасмон, метилжасмонат та ізолей- цинжасмонат (Wasternack, Hause, 2013).

Встановлені основні учасники трансдукції сигналу жасмонової кислоти в генетичний апарат клітини. Вважається, що ключовим білком, задіяним в жасмонатном сигналінгу, є білок COI1 (coronatine insensitive1), який бере участь у видаленні білків-репресорів транскрипційних факторів жасмонатного сигналінгу (Santino et al., 2013). Після їх видалення за допомогою убіквітинової системи відкривається шлях для регуляції експресії жасмонат- індукованих генів. Серед них особливе значення мають транскрипційні фактори JIN1/MYC2, під контролем яких перебуває багато фізіологічних реакції, корисних для формування стійкості рослин до дії абіотичних стресорів (Dombrecht et al., 2007; Ястреб и др., 2016).

Поряд з названими вище специфічними білками у передачі сигналу жасмонової кислоти в генетичний апарат клітини задіяні такі універсальні внутрішньоклітинні сигнальні посередники, як кальцій, АФК та оксид азоту (Колупаев и др., 2016).

У рослин арабідопсису і рису виявлено збільшення кількості жасмонової кислоти у відповідь на дію холоду, також встановлена хо- лодоіндукована експресія генів, причетних до синтезу жасмонатів - ліпоксигенази, аленокси- дсинтази і аленоксидциклази (Du et al., 2013; Hu et al., 2013).

Проте вплив екзогенної жасмонової кислоти та її похідних на стійкість рослин до низьких температур досліджений поки що недостатньо повно. Показано, що обробка рослин ара- бідопсису метилжасмонатом значно підвищувала морозостійкість як в поєднанні з холодовим загартуванням (7-денним впливом температури 4°С), так і без ньго (Huet al., 2017). У той же час рослини, дефектні за жасмонатним сигналінгом (jarl і coil) або синтезом жасмонової кислоти (lox2 і aos), відрізнялися зниженою морозостійкістю. Також з'ясований конкретний механізм участі жасмонатного сигналі- нгу в регуляції експресії генів, важливих для морозостійкості. Показано, що білки - репрессори передачі сигналів жасмонової кислоти JAZ пригнічують транскрипційні функції ICE і сигнальний шлях ICE-CBF/DREB1, під контролем якого перебуває ряд білків COR (cold regulated protein), необхідних для адаптації до низьких температур (Hu et al., 2013; 2017; Sharma, Laxmi, 2016). При цьому екзогенна жа- смонова кислота або синтезована в результаті холодового загартування, індукуючи деградацію білків JAZ, знімає блок з сигнального шляху ICE-CBF/DREB1, що контролює експресію генів COR.

Передобробка рослин огірка метилжас- монатом зменшувала ушкоджувальний ефект низької позитивної температури, що проявлялося в меншому гальмуванні ростових процесів і зниженні інтенсивності окиснювального стресу (Игнатенко и др., 2020).

У прикладних дослідженнях, пов'язаних з пошуком способів зменшення пошкоджень плодів при низькотемпературному зберіганні, показано підвищення екзогенним метилжасмо- натом стійкості до низьких температур плодів різних видів рослин: цукіні, манго, гуави, солодкого перцю, томатів, граната, персика, муш- мули та інших (див. огляд: Колупаев, Ястреб, 2021).

Брасиностероїди

Брасиностероїди (БС) - клас рослинних полігідроксистероїдів, близьких до стероїдних гормонів хребетних тварин і комах. Нині виділено та отримано у чистому вигляді близько 70 природних БС. Висока біологічна активність встановлена лише для деяких представників БС, включаючи брасинолід, 24 -епібрасинолід і 28-гомобрасинолід (Khripach et al., 2000; Bajguz, 2011). БC відіграють ключову роль в підтриманні росту рослин як за оптимальних умов, так і за дії несприятливих чинників навколишнього середовища. Нині накопичений значний обсяг відомостей, які підтверджують ідею про те, що модифікація сигнального шляху БС може бути одним із дієвих напрямів вирішення проблеми адаптації сільськогосподарських культур (Грабовская, Бабенко, 2020).

Показано, що БС спричиняють розвиток широкого спектра захисних реакцій рослин, серед яких особливо важливою є активація багатьох компонентів антиоксидантної системи, регуляція синтезу стресових метаболітів (проліну, поліамінів, гліцинбетаїну та ін.), а також посилення синтезу ряду стресових білків, зокрема, дегідринів.

На значення брасиностероїдів для стійкості рослин до низьких температур вказує підвищення їх ендогенного вмісту за дії цього чинника, зареєстроване на прикладі окремих видів рослин. Так, вплив низької температури (+8°С) на проростки кукурудзи спричиняв підвищення вмісту ендогенних БС в перші три доби адаптації, при цьому рівень 24- епібрасиноліду зростав у 16 разів, 28-ГБЛ - на два порядки, брасиноліду у 8 разів (Кравец и др., 2011). Високі рівні БС в тканинах залишалися і на сьому добу дії низької температури.

В експериментах з рослинами огірка встановлено, що БС індукують холодостійкість за посередництва пероксиду водню і оксиду азоту, який у сигнальному ланцюгу розташований нижче від H2O2 (Cui et al., 2011).

Обробка рослин огірка екзогенними БС посилювала фіксацію CO2 за умов гіпотермії (Jiang et al., 2013). У проростків кукурудзи за обробки 24-ЕБЛ зафіксовано посилення інтенсивності біосинтезу білків за умов гіпотермії (Скатерная и др., 2012). Обробка БС підвищувала стійкість саджанців винограду (Vitis vinifera) до охолодження (Chen et al., 2019). Автори асоціюють такий ефект з модуляцією БС функціонування аскорбат-глутатіонового циклу, який є компонентом антиоксидантної системи. Підвищення активності антиоксидантних ферментів та посилення синтезу низькомолекулярних антиоксидантів за дії низьких температур показано у рослин огірка, попередньо оброблених БС (Bartwal, Arora, 2020).

Показано, що передпосівна обробка насіння томатів 24-епібрасинолідом за дії низьких позитивних температур посилювала його проростання. Також під впливом передпосівної обробки насіння або фоліарної обробки листків у проростків томатів знижувалася інтенсивність пероксидного окиснення ліпідів за гіпотермії. Водночас реакція томатів на дію 24 - епібрасиноліду мала сортові особливості: стрес-протекторна дія фітогормону була більш вираженою для нехолодостійкого сорту (Дерябин и др., 2021).

Важливою складовою протекторної дії брасиностероїдів за холодового стресу може бути активація накопичення флавоноїдних сполук, у тому числі антоціанів (Planas-Riverola et al., 2019). Показано, що їх синтез регулюється переважно на рівні транскрипції з участю транскрипційних факторів родини MYB, що активуються брасиностероїдами. У рослин арабідо- псису, дефектних за окремими генами сигналі- нгу брасиностероїдів (beel та gfr), низькотемпературна індукція синтезу кверцетинів і ско- поліну була зниженою, тоді як утворення анто- ціанідину посилювалося (Petridis et al., 2016). Таким чином, брасиностероїди можуть залучатися до контролю фенілпропаноїдного шляху у рослин за дії низьких температур.

Обробка брасиностероїдами сприяє збереженню плодів та овочів за умов низьких температур. Так, уплодах томатів під впливом епі- брасиноліду зменшувалися холодові пошкодження, що пов'язане з інгібуванням активності ліпоксигенази і процесів ПОЛ (Aghdam, Mohammadkhani, 2014). У плодах манго за їх обробки 24-епібрасинолідом і настіпного низькотемпературного зберігання зростав вміст захисних білків реморину, дегідрину SK2 та лі- покаліну (Li et al., 2012). На прикладі плодів манго встановлено зниження під впливом обробки БС температури фазового переходу ліпідів мембран через зростання ступеня ненасиче- ності жирних кислот. Захисний вплив обробки БС показаний і при низькотемпературному зберіганні плодів перцю, груші та винограду. При цьому у тканинах плодів, оброблених цими фі- тогормонами, відзначалося підвищення активності антиоксидантних ферментів та посилення синтезу проліну (Nawaz et al., 2017).

***

Стійкість рослин до гіпотермії, особливо від'ємних температур, є властивістю, що розвивається під впливом помірно низьких температур протягом відносно тривалого часу (щонайменше кількох діб). Іншими словами, така властивість характерна насамперед для загартованих рослин. У процесі холодового загартування беруть участь ключові сигнальні посередники - активні форми кисню, іони кальцію (див. огляд: Колупаев и др., 2018), а також га- зотрансмітери - оксид азоту і сірководень (Baudouin, Jeandroz, 2015; Shi et al., 2015; Fancy et al., 2016). Встановлені зміни їх ендогенного вмісту за дії холоду на рослини.

Фітогормони, поряд з сигнальними посередниками, так само беруть участь у формуванні низькотемпературної стійкості рослин. Добре відомий ефект підвищення вмісту ключового стресового фітогормону АБК при адаптації рослин до гіпотермії (Титов и др., 2006). В останнє десятиліття отримано відомості і про підвищення за умов гіпотермії ендогенного вмісту інших фітогормонів - саліцилової (Wan et al., 2009; Kosova et al., 2012) і жасмонової (Du et al., 2013; Hu et al., 2013) кислот, брасино- стероїдів (Кравец и др., 2011) та інших біорегу- ляторів.

Екзогенні сигнальні посередники і фіто- гормони посилюють функціонування як неспецифічних механізмів стійкості (антиоксидантної системи, накопичення мультифункціональ- них низькомолекулярних протекторів (проліну, цукрів та ін.)), так і специфічних механізмів холодової адаптації, зокрема, спричиняють активацію синтезу COR-білків, дегідринів та ін.

Обробка рослин донорами оксиду азоту і сірководню може посилювати процес формування холодо- і морозостійкості, індукований дією низьких температур. В окремих випадках за дії цих сигнальних молекул певна стійкість до гіпотермії може розвиватися і без впливу за- гартувальних температур. Так само розвиток стійкості до низьких температур може бути посилений дією відповідних стресових фітогор- монів. Практичний інтерес становлять фітогор- мони, які, на відміну від ключового стресового фітогормона АБК, не спричиняють істотного інгібування росту. До таких гормонів належать брасиностероїди, саліцилова і (до певної міри) жасмонова кислоти.

Вказані сполуки можуть знайти практичне застосування насамперед для підвищення стійкості до низьких температур теплолюбних рослин. Використання подібних прийомів для підвищення морозостійкості має певні обмеження через тривалий період загартування озимих злаків і технологічну складність обробки рослин у зимовий період. Тим не менше, певні позитивні ефекти може чинити передпосівна обробка насіння такими індукторами стійкості, наприклад, саліциловою кислотою та/або ніт- ропрусидом натрію (Горелова и др., 2020). Довготривалі ефекти подібної обробки можуть бути зумовлені змінами гормонального балансу рослин, а отже і запуском певних фізіологічних програм, що позначається на стійкості і на наступних фазах онтогенезу. Проте, тривалість впливу індукторів стійкості на терморезистент- ність рослин і його механізми потребують спеціальних досліджень.

Література

Васюкова Н.И., Озерецковская О.Л. 2009. Жасмо- нат-зависимая защитная сигнализация в тканях растений. Физиология растений. 56 (5) : 643-653.

Горелова Е.И., Шкляревский М.А., Рябчун Н.И., Ка- башникова Л.Ф., Колупаев Ю.Е. 2020. Комбинированное влияние салициловой кислоты и донора оксида азота на развитие индуцированной закаливанием морозоустойчивости проростков пшеницы. Вісн. Харків. нац. аграрн. ун-ту. Сер. Біологія. 2 (50) : 93-104.

Грабовская Н.И., Бабенко О.Н. 2020. Протекторное действие на растения препаратов, содержащих брассиностероиды, в условиях загрязнения среды свинцом (обзор). Журн. Сиб. федер. ун-та. Биология. 13 (2) : 129-163.

Дерябин А.Н., Суворова Т.А., Сычева С.В., Дерев- щюков С.Н. 2021. Влияние 24-эпибрассинолида на рост, содержание фотосинтетических пигментов, холодоустойчивость и антиоксидантную активность растений томата. Агрохимия. 2 : 55-64.

Игнатенко А.А., Таланова В.В., Репкина Н.С., Титов А.Ф. 2020. Влияние метилжасмоната на устойчивость растений огурца, подвергнутых действию низкой повреждающей температуры. Труды Карельского научного центра РАН. 3 :

121-129.

Карпец Ю.В., Колупаев Ю.Е. 2018. Участие оксида азота в индуцировании теплоустойчивости колеоптилей пшеницы 24-эпибрассинолидом: функциональное взаимодействие NO с АФК и ионами кальция. Физиология растений. 65 (2) : 111-120.

Карпец Ю.В., Колупаев Ю.Е., Луговая А.А., Шви- денко Н.В., Шкляревский М.А., Ястреб Т.О. 2020. Функциональное взаимодействие АФК и оксида азота при индуцировании теплоустойчивости проростков пшеницы донором сероводорода. Физиология растений. 67 (4) : 408-416.

Колупаев Ю.Е., Карпец Ю.В., Ястреб Т.О., Луговая А.А. 2016. Сигнальные посредники в реализации физиологических эффектов стрессовых фитогормонов. Вісн. Харків. нац. аграрн. ун-ту. Сер. Біологія. 1 (37) : 42-62.

Колупаев Ю.Е., Горелова Е.И., Ястреб Т.О. 2018. Механизмы адаптации растений к гипотермии: роль антиоксидантной системы. Вісн. Харків. нац. аграрн. ун-ту. Сер. Біологія. 1 (43) : 6-33.

Колупаев Ю.Е., Горелова Е.И., Ястреб Т.О., Рябчун Н.И., Кириченко В.В. 2019. Стресс- протекторные реакции проростков пшеницы и ржи при индуцировании устойчивости к низким температурам донором сероводорода. Физиология растений. 66 (4) : 277-285.

Колупаев Ю.Е., Горелова Е.И., Ястреб Т.О., Ряб- чун Н.И., Резник А.М. 2020. Усиление донором оксида азота холодоиндуцированных изменений антиоксидантной и осмопротекторной систем злаков. Прикл. биохимия и микробиология. 56 (2) : 182-189.

Колупаев Ю.Е., Ястреб Т.О. 2021. Жасмонатный си- гналинг и адаптация растений к действию абиотических стрессоров (обзор). Прикл. биохимия и микробиология. 57 (1) : 3-23.

Кошкин Е.И., Андреева И.В., Гусейнов Г.Г. 2019. Влияние глобальных изменений климата на продуктивность и устойчивость сельскохозяйственных культур к стрессорам. Агрохимия. 12 : 8396.

Кравец В.С., Кретинин С.В., Деревянчук М.В., Драч С.В., Литвиновская Р.П., Хрипач В.А. 2011. Влияние низких температур на уровень эндогенных брассиностероидов. Доповіді НАН України. 8. : 155-159.

Красиленко Я.А., Емец А.И., Блюм Я.Б. 2010. Функциональная роль оксида азота у растений. Физиология растений. 57 (4) : 483-494.

Мамаева А.С., Фоменков А.А., Носов А.В., Мошков И.Е., Мур Л.А.Дж., Холл М.А., Новикова Г.В. 2015. Регуляторная роль оксида азота у растений. Физиология растений. 62 (4) : 459-474.

Марковская Е.Ф., Шибаева Т.Г. 2017. Низкотемпературные сенсоры у растений: гипотезы и предположения. Изв. Российск. АН. Сер. Биологическая. 2 : 120-128.

Скатерная Т.Д., Харченко О.В., Кретинин С.В., Ко- пыч В.Н., Литвиновская Р.П., Чащина Н.М., Хрипач В.А., Кравец В.С. 2012. Влияние 24- эпибрассинолида на биосинтез белка в проростках кукурузы при холодовом стрессе. Доклады НАН Беларуси. 56 (2): 63-68.

Сукманский О.И, Реутов В.П. 2016. Газотрансмит- теры: физиологическая роль и участие в патогенезе заболеваний. Успехи физиологических наук. 47 (3) : 30-58.

Титов А.Ф., Акимова Т.В., Таланова В.В., Топчиева Л.В. 2006. Устойчивость растений в начальный период действия неблагоприятных температур. Москва : 143 с.

Трунова Т.И. 2007. Растение и низкотемпературный стресс: 64-е Тимиряз. чт. Москва : 54 с.

Ястреб Т.О., Колупаев Ю.Е., Луговая А.А., Дмитриев А.П. 2016. Содержание осмолитов и флавоноидов у растений Arabidopsis thaliana, дефектных по жасмонатному сигналингу, при солевом стрессе. Прикл. биохимия и микробиология. 52 (2) : 223-229.

Aghdam M.S., Mohammadkhani N. 2014. Enhancement of chilling stress tolerance of tomato fruit by postharvest brassinolide treatment. Food Bioprocess Technol. 7 (3) : 909-914.

Agrawal G.K., Tamogami S., Han O., Iwahashie H., Rakwal R. 2004. Rice octadecanoid pathway. Biochem. Biophys. Res. Commun. 317 (1) : 1-15.

Ali M.S., Baek K.-H. 2020. Jasmonic acid signaling pathway in response to abiotic stresses in plants. Int. J. Mol. Sci. 21 : 621. doi: 10.3390/ijms21020621

Hu Y., Jiang Y., Han X., Wang H., Pan J., Yu D. 2017. Jasmonate regulates leaf senescence and tolerance to cold stress: crosstalk with other phytohormones. J. Exp. Bot. 68 (6) : 1361-1369.

Bajguz A. 2011. Brassinosteroids - occurence and chemical structures in plants. In: Brassinosteroids: A Class of Plant Hormone (eds. Hayat S., Ahmad A.) Springer Science+Business Media B.V., pp. 1-28.

Banerjee A., Tripathi D.K., Roychoudhury A. 2018. Hydrogen sulphide trapeze: Environmental stress amelioration and phytohormone crosstalk. Plant Physiol. Biochem. 132 : 46-53.

Bartwal A., Arora S. 2020. Brassinosteroids: molecules with myriad roles. In: Co-Evolution of Secondary Metabolites (eds. Merillon J.-M., Ramawat K.G.). Springer Nature Switzerland A.G., pp. 869-895.

Baudouin E. 2011. The language of nitric oxide signaling. Plant Biol. (Stuttg.). 13, (2) : 233-242.

Baudouin E., Jeandroz S. 2015. Nitric oxide as a mediator of cold stress response: A transcriptional point of view. In: Nitric Oxide Action in Abiotic Stress Responses in Plants (eds. Khan M.N. et al.). Switzerland : Springer International Publishing, pp. 129-139.

Cantrel C., Vazquez T., Puyaubert J., Reze N.,

Lesch M., Kaiser W.M., Dutilleul C., Guillas I., Zachowski A., Baudouin E. 2011. Nitric oxide participates in cold-responsive phosphosphingolipid formation and gene expression in Arabidopsis thaliana. New Phytol. 189 : 415-427.

Chen J., Shang Y.T., Wang W.H. Chen X.Y., He E.M., Zheng H.L., Shangguan Z. 2016. Hydrogen sulfide- mediated polyamines and sugar changes are involved in hydrogen sulfide-induced drought tolerance in Spinacia oleracea seedlings. Front. Plant Sci. 7 : 1173.

Chen Z.-Y., Wang Y.-T., Pan X.-B., Xi Z.-M. 2019. Amelioration of cold-induced oxidative stress by exogenous 24-epibrassinolide treatment in grapevine seedlings: toward regulating the ascorbate

glutathione cycle. Sci Horticult. 244 : 379-387.

Corpas F.J., Palma J.M., Sandalio L.M., Valderrama R., Barroso J.B., Del Rio L.A. 2008. Peroxisomal xanthine oxidoreductase:characterization of the enzyme from pea (Pisum sativum L.) leaves. J. Plant Physiol. 165 (13) : 1319-1330.

Corpas F.J., Barroso J.B. 2017. Nitric oxide synthase- like activity in higher plants. Nitric Oxide. 68 : 5-6.

Correa-Aragunde N., Graziano M., Lamattina L. 2004. Nitric oxide plays a central role in determining lateral root development in tomato. Planta. 218 : 900-917.

Cui J.X., Zhou Y.H., Ding J.G., Xia X.J., Shi K., Chen S.C., Asami T., Chen Z., Yu J.Q. 2011. Role of nitric oxide in hydrogen peroxide-dependent induction of abiotic stress tolerance by brassinosteroids in cucumberpce. Plant Cell Environ. 34 : 347-358.

del Giudice J., Cam Y., Damiani I., Fung-Chat F., Meilhoc E., Bruand C., Brouquisse R., Puppo A., Boscari A. 2011. Nitric oxide is required for an optimal es-tablishment of the Medicago truncatula - Sinorhizobium meliloti symbiosis. New Phytol. 191 : 405-417.

Dombrecht B., Xue G.P., Sprague S.J., Kirkegaard J.A., Ross J.J., Reid J.B., Fitt G.P., Sewelam N., Schenk P.M., Manners J.M., Kazan K. 2007. MYC2 differentially modulates diverse jasmonate- dependent functions in Arabidopsis. Plant Cell. 19 (7) : 2225-2245.