Цинк и кадмий в фитомассе древесных растений лесных экосистем: закономерности транслокации, аккумуляции и барьерных механизмов

Размещено на http://www.allbest.ru/

Российский университет дружбы народов

Рязанский государственный университет им. С.А. Есенина

Цинк и кадмий в фитомассе древесных растений лесных экосистем: закономерности транслокации, аккумуляции и барьерных механизмов

О.С. Железнова, Н.А. Черных, С.А. Тобратов

Свободы, Москва, Россия

Аннотация

В настоящей работе представлены результаты изучения особенностей распределения цин ка и кадмия -- элементов -- геохимических аналогов -- в фитомассе древесных растений лес ных экосистем (центр Восточно-Европейской равнины). На основе анализа коэффициентов транслокации и дискриминации выявлено, что для деревьев, как правило, характерна актив ная транслокация цинка в надземные органы и существование корневого кадмиевого барьера. Установлено повышение селективности мембранных транспортных систем растений в на правлении фотосинтезирующих органов. Показано, что барьерная функция древесины в от ношении кадмия может быть обусловлена его преимущественным ксилемным транспортом в форме свободного иона Сё2+. Кроме того, выявлены некоторые аспекты видовой специфи ки аккумуляции цинка и кадмия в растениях, связанные с их геохимической специализацией и особенностями метаболизма тиоловых соединений.

Ключевые слова: древесные растения, коэффициенты транслокации и дискриминации, гумидокатность, барьерная функция органов, селективность мембранных транспортных си стем

Abstract

ZINC AND CADMIUM IN TREE SPECIES OF FOREST ECOSYSTEMS: PATTERNS OF TRANSLOCATION, ACCUMULATION AND BARRIER MECHANISMS

O.S. Zheleznova1,2, N.A. Chernykh1, S.A. Tobratov2

1 Peoples' Friendship University of Russia Miklukho-Maklaya str., 6, Moscow, Russia, 117198

2 Ryazan State University S.A. Esenin ul. Svobody, 46, Ryazan, Russia, 390000

This paper has been devoted to the problem of zinc and cadmium accumulation and distribution in the tree organs (on the example of forest ecosystems in the center of the East European plain). Using the translocation and discrimination factors it has been found that zinc as a rule translocated to the aboveground tree phytomass while cadmium was located to a greater extent within the roots. It has been found that the selectivity of the membrane transport systems of plantsincreased toward photosynthetic organs. It has been shown that the main reason of high cadmium accumulation in the stem wood is predominant cadmium xylem transport in the form of free ion Cd2+. In addition it has been foundsome aspects of species-specific accumulation of zinc and cadmium in tree species, associated with their geochemical specialization and peculiarities of the thiol compounds metabolism.

Key words: tree species, translocation and discrimination factors, humidocationic plant species, barrier function of organs, selectivity of membrane transport systems

Введение

Во второй половине ХХ века кадмий (Сё) из редкого рассеянного элемента превратился в элемент, типоморфный для урбанизированных территорий, а по темпам и масштабам загрязнения стал одним из приоритетных поллютантов пла неты [1]. Значительная деструктивная активность Сё в биологических системах связана с его высоким сродством к тиоловым группам белков, что приводит к нарушению метаболизма металлов, в частности, к замещению эссенциальных элементов на Сё в металлоферментах [2; 3].

Проблема кадмиевого загрязнения усугубляется существенным сходством его атома с атомом важнейшего биофильного элемента -- цинка (2и), также токсич ного в высоких концентрациях. Сходная конфигурация электронных оболочек и близкие значения атомного веса 2и и Сё определяют многие общие черты их миграции в естественных биогеохимических циклах [1].

Особый интерес представляет возможное взаимодействие 2и и Сё в биологи ческих системах [4]. При этом к настоящему времени, согласно работам [5; 6], наблюдается существенный дисбаланс в знаниях, касающихся, с одной стороны, влияния почвенных свойств на поглощение элементов растениями, и, с другой стороны, особенностей поведения данных элементов в системе растительных органов. Анализ литературы позволяет заключить, что эффекты взаимодействия данных металлов в растительном организме могут быть как антагонистическими для Сё в присутствии 2и, так и, напротив, синергетическими: в ряде случаев Сё может обладать повышенной мобильностью в системе «корень -- побег», пода вляя транслокацию 2и [7]. Вероятно, характер взаимодействия данных элементов зависит от их концентраций и видовой специфики растений.

Частью механизма, участвующего в металлическом гомеостазе растений, яв ляется компартментализация металлов на уровне тканей и органов, которая мо жет отражать стратегию растения в отношении избытка ТМ [8]. Согласно работе [3], для плодотворной разработки методов фиторемедиации и проведения мони торинга загрязнения ТМ окружающей среды необходимо понимание роли разных тканей растений в передвижении и накоплении металлов.

Подчеркнем, что типичные модельные растения при изучении особенностей поведения 2и и Сё -- либо Arabidopsis thaliana, либо гипераккумуляторы ТМ (т.е. виды, у которых концентрация ТМ в надземной фитомассе больше, чем в почве). Если объектами изучения выступают древесные растения, то исследования, как правило, проводятся в условиях эксперимента на молодых особях. В этой связи слабо изученным остается поведение данных элементов в растительности лесных экосистем в естественных условиях, при почвенных уровнях 2и и Сё, близких к фоновым.

Цель настоящей работы -- выявить особенности распределения 2и и Сё -- элементов -- геохимических аналогов -- в фитомассе древесных растений под таежных сообществ центра Восточно-Европейской равнины и установить наи более важные аспекты видовой специфики аккумуляции данных ТМ в условиях их фоновых почвенных уровней.

Материалы и методы

Территория исследования расположена на юго-западе Мещерской низины (центральная часть Восточно-Европейской равнины), в зоне хвойно-широко лиственных лесов [9]. Характерная особенность Южной Мещеры -- это мало контрастный рельеф влажных, сырых и заболоченных песчаных равнин. Затруд ненная гидродинамика и низкотрофные субстраты как наследие четвертичных оледенений, определяют специфику почвенно-растительных условий района ис следований. По работе [9], дерново-подзолистые почвы плакоров в условиях ос лабления дренажа сменяются болотно-подзолистыми и болотными почвами. К видам -- эдификаторам растительных сообществ относятся сосна (Pinussylvestris), мелколиственные породы -- береза (Betulapendula) и осина (Populustremula), а в условиях повышенной трофности субстрата -- также дуб (Quercusrobur), ель (Piceaabies) и ольха (Alnus glutinosa).

Для большей сопоставимости данных участки почвенно-биогеохимического опробования в пределах района исследований были выбраны таким образом, чтобы все рассматриваемые древесные породы произрастали на минеральных песчаных и супесчаных дерново-подзолистых почвах. Сезонный пробоотбор об разцов растительности (фракции фитомассы надземных и подземных органов древесных растений) и почв (горизонт А1) осуществлялся в начале июня, конце июля -- начале августа, конце сентября и в конце ноября 2013 года. Корни тща тельно отмывались. Все образцы фитомассы высушивались до постоянного воз душно-сухого веса и измельчались с помощью лабораторной мельницы.

Навеска каждого образца фитомассы массой 1 г разлагалась с использованием микроволновой системы (используемое объемное соотношение реактивов 24,3: 6: 2: 1 для НМ03, Н2О2, Н2804, HF, соответственно; максимальная температура 200 °С; разложение осуществлялось в 2 этапа) с последующим упариванием.

При лабораторном испытании почвенных образцов для определения подвиж ных (доступных для поглощения корнями растений) форм ТМ использовалась ацетатно-аммонийная буферная вытяжка (рН = 4,8). Валовые несиликатные («псевдоваловые») формы ТМ извлекались царской водкой. В последнем случае использовалось микроволновое разложение навески почвы с последующим упа риванием.

Определение концентраций 2и и Сё осуществлялось атомно-абсорбционным методом на пламенном спектрометре «Спектр 5-4». Выполнялась трехкратная повторность измерений с последующим осреднением результатов.

На основе измеренных сезонных концентраций ТМ и весовых коэффициентов, соответствующих продолжительности каждого сезона, вычислялись среднегодо вые концентрации 2и и Сё во фракциях фитомассы и почвах.

На основании полученных данных рассчитывался коэффициент транслокации (IТ) [цит. по работе 10]:

где Cshoot -- концентрация элемента в побеге (в фотосинтезирующих органах), мг/кг; Croot -- концентрация элемента в тканях тонких корней, мг/кг.

TF отражает эффективность транспорта элементов из подземных в надземные органы и традиционно используется при изучении дальнего транспорта металлов [11]. Величина TF зависит от ряда факторов:

природы элемента (в общем случае для эссенциальных элементов характер на активная транслокация в надземные органы, а для токсичных -- существова ние корневого барьера [12]);

видовой стратегии растения по отношению к данному элементу (для гипе раккумуляторов TF > 1 даже в случае токсичных элементов, для исключателей TF < 1 [10]);

концентрации элемента в питательной среде (в данном случае TF имеет индикаторное значение, позволяя выявить почвенные уровни металла, с которых начинается ограничение его транслокации в надземные органы).

Еще один используемый параметр -- коэффициент дискриминации Zn/Cd (DF) [цит. по работе 13]:

где Znplant и Znsoil -- концентрация Zn, мг/кг, во фракции фитомассы и в почве (под вижная форма), соответственно; Cdplant и Cdsoil -- то же, для Cd.

Величина DF позволяет судить о том, как и насколько изменяется почвенное соотношение Zn/Cd в растительном организме. Значения DF >> 1 свидетельству ют об активном избирательном поглощении Zn растением. Концентрируя Zn, растение, по сути, «увеличивает разрыв» в почвенном соотношении Zn/Cd в поль зу Zn.

Значение DF, близкое к 1, служит индикатором пассивного характера погло щения Zn и Cd. Отсутствие избирательности мембранного транспорта приводит к тому, что в растительных тканях сохраняется почвенное соотношение Zn/Cd.

Значения DF < 1 свидетельствуют о преимущественном -- по сравнению с по чвой -- накоплении Cd и характерны для органов, выполняющих барьерную функ цию.

Результаты и их обсуждение

Для выявления особенностей распределения элементов по органам растений авторами построены ряды распределения Zn и Сё в структурных компонентах фитомассы древесных пород и рассчитаны коэффициенты транслокации (7'!) Видно (табл. 1), что фундаментальное различие в характере аккумуляции Zn и Сё заключается в контрастном распределении данных элементов между фитомассой надземных и подземных органов. Как правило, биофильный Zn активно посту пает в побег, где он используется для синтеза белков в меристематических тканях, а также в составе ферментов активно участвует в метаболических процессах

Транслокация токсичного Сё, как правило, ограничена корневым барьером. Согласно работе [16], иммобилизация ТМ в тканях тонких корней является наи более общей формой детоксикации металлов в древесных растениях. На приме ре Arabidopsisthaliana показано [17], что при низких концентрациях в питательной среде (до 5 мкмоль/л) Сё, главным образом, удерживается в апопласте коры кор ня. При повышении концентрации (до 50 мкмоль/л) Сё, благодаря наличию в клетках эндодермы поясков Каспари, переходит в симпласт; симпластическая секвестрация Сё в корнях считается важным механизмом уменьшения его апо- пластического транспорта в направлении ксилемы.

Таблица 1 Ряды относительного распределения Zn и Cd в структурных компонентах древесных растений Южной Мещеры и коэффициенты транслокации (7Г) данных металлов из корней в надземные органы*

Вид	ТМ	TF	Ряды относительного распределения
Pinussylvestris (61)	Zn	1,146	ТК.-К. >Хвоя> ТК. >Т.В.> К.> ТК.-Др. > Др.
	Cd	0,431	ТК.-К. > Т.К. >Т.В.> К. >Хвоя> Др. > Т.К.-Др.
Piceaabies (59)	Zn	0,361	К. > ТК.-К. = ТК. >Т.В.>Хвоя> Т.К.-Др. > Др.
	Cd	0,182	ТК. > ТК.-К. > К. >Т.В.> Др. > Т.К.-Др. >Хвоя
Betulapendula (55)	Zn	2,338	Листья> К. > ТК.-К. >Т.В.> ТК. > ТК.-Др. > Др.
	Cd	0,576	ТК. > ТК.-К. >Листья >Т.В.> Т.К.-Др. > К. > Др.
Populus tremula (45)	Zn	1,727	К. >Листья>Т.В. > Т.К.-К. > ТК. > ТК.-Др. >Др.
	Cd	1,173	К. >Листья>Т.В. = ТК.-К. > Т.К. > Т.К.-Др. > Др.
Quercusrobur (81)	Zn	0,341	ТК. > ТК.-К. >Листья>Т.В.> К. > ТК.-Др. > Др.
	Cd	0,486	ТК. > ТК.-К. > К. >Т.В.>Листья> ТК.-Др. > Др.
Alnus glutinosa (57)	Zn	1,575	К. >Т.В.>Листья> Корни > Др.
	Cd	0,312	Корни > К. >Т.В.> Др. >Листья

Примечания: 1. В скобках указан возраст модельных деревьев. Сокращения: Т.К. -- тонкие корни (< 3 мм в диаметре); Т.К.-Др. -- древесина толстых корней; ТК.-К. -- кора толстых корней; ТВ. -- тонкие ветви; К. -- кора ствола; Др. -- древесина ствола.

2. Полужирным курсивом выделены метаболически наиболее активные ткани побегов (поясне ния в тексте).

Table 1 Ranks of Zn and Cd relative distribution in the structural components of tree species of the southern Meshchera and the translocation factors (TF) of metals from roots to shoots

Tree species	HМ	TF	Ranks of relative distribution
Pinussylvestris (61)*	Zn	1.146	C.R.-B. >Needles > FR. >Br.> Bark > C.R.-W. > W.
	Cd	0.431	C.R.-B. > FR. >Br.> Bark >Needles > W. > C.R.-W.
Piceaabies (59)	Zn	0.361	Bark > C.R.-B. = F.R. >Br.>Needles > C.R.-W. > W.
	Cd	0.182	F.R. > C.R.-B. > Bark >Br.> W. > C.R.-W. >Needles
Betulapendula (55)	Zn	2.338	Leaf > Bark > C.R.-B. >Br.> FR. > C.R.-W. > W.
	Cd	0.576	F.R. > C.R.-B. >Leaf >Br.> C.R.-W. > Bark > W.
Populus tremula (45)	Zn	1.727	Bark>Leaf >Br.>C.R.-B.>FR. >C.R.-W.>W.
	Cd	1.173	Bark>Leaf >Br. = C.R.-B.>F.R. >C.R.-W. >W.
Quercusrobur (81)	Zn	0.341	F.R. >C.R.-B. >Leaf>Br.>Bark>C.R.-W. >W.
	Cd	0.486	F.R. > C.R.-B. > Bark >Br.>Leaf >C.R.-W. >W.
Alnus glutinosa (57)	Zn	1.575	Bark>Br.>Leaf>Roots>W.
	Cd	0.312	Roots > Bark >Br.> W. >Leaf

Notes: (61)* -- age of model trees. FR. -- fine roots (< 3 mm diameter); C.R.-W. -- wood of coarse roots; C.R.-B. -- bark of coarse roots; Br. -- branches (1-2 years); Bark -- stem bark; W. -- stem wood. The metabolically active tissues of shoots are shown in bold italics (explanation in text).

Величина TF позволяет выявить не только общие закономерности, но и видо вую специфику аккумуляции ТМ. Как следует из таблицы 1, максимальные зна чения TFZn получены для березы и осины, что согласуется с результатами цело го ряда исследований [5; 18; 19]. Береза и осина -- «классические» гумидокатные виды, эволюция которых во влажных бореальных ландшафтах способствовала повышенному поглощению подвижных катионогенных элементов, в частности, 2и [20].

Таблица 2 Содержание Zn и Cd в минеральных почвах Южной Мещеры в сравнении с экологическими нормативами содержания металлов (ЭН*) для песчаных почв, мг/кг

Почва, форма металла (тип экстракции)	Zn	Cd
Дерново-подзолистые песчаные и супесчаные почвы Южной Мещеры	ААБ	1,473 (0,805--2,027)	0,059 (0,037--0,088)
	Вал.	25,237 (8,145--56,213)	0,113 (0,051--0,160)
ЭН (песчаные почвы) [цит. по работе 21]	ААБ	6,0	0,055
	Вал.	165,0	0,34

* ЭН -- верхний предел накопления элемента в почве данного типа при отсутствии техноген ного загрязнения (с учетом типологических и региональных особенностей почвообразования). ЭН служит альтернативой традиционному гигиеническому нормированию на основе ПДК. Методику определения ЭН см. в работе [21].

Примечание. В скобках указан диапазон варьирования концентраций Zn и Cd в пределах участков почвенно-биогеохимического опробования. ААБ -- подвижные формы металла (экстракция аце татно-аммонийным буфером с рН -- 4,8). Вал. -- валовые несиликатные формы.

Table 2 Zn and Cd concentrations in the mineral soils of the southern Meshchera in comparison with the ecological standards (ES*) of HM concentrations for sandy soils, mg/kg

Soil, HM speciation (type of extraction)	Zn	Cd
Sod-podzolic sandy soils of the southern Meshchera	mobile	1.473 (0.805--2.027)	0.059 (0.037--0.088)
	gross1	25.237 (8.145--56.213)	0.113 (0.051--0.160)
ES (sandy soils) [21]	mobile	6.0	0.055
	gross2	165.0	0.34

Notes: * Ecological standard (ES) represents the maximum threshold of the element accumulation in this soil type under absence of anthropogenic pollution (including typological and regional peculiarities of soil formation). ES is an alternative to traditional hygienic regulation based on MPC. The method of ES determination is presented in the research work [21].

The range of variation of Zn and Cd concentrations within the study area is shown in parentheses.

HM soil speciation: mobile -- extraction with ammonium acetate buffer, pH 4.8; gross -- extraction with mixture of concentrated nitric, hydrochloric, sulfur acids and hydrogen peroxide according to Rinkis (1) or extraction with aqua regia (2).

Примечательно, что для двух древесных пород -- дуба и ели -- TFZn меньше 1, что более типично для токсичного Cd. Поскольку содержание Zn в почвах Ме щеры ниже установленного для песчаных почв экологического норматива (табл. 2), такие значения TFZn не могут быть объяснены проявлением барьерной функции корня в отношении эссенциального элемента в условиях его высоких почвенных концентраций, а связаны исключительно с особенностями данных древесных пород. Согласно работе [22], концентрации Zn и Cd в листьях каменного дуба (Quercus ilex) не отражают доступные почвенные уровни данных ТМ, по-видимому, из-за важных механизмов избегания их поглощения корнями или из-за низких темпов транслокации ТМ в листья. Так как, согласно полученным авторами дан ным, концентрация Zn в листьях дуба в среднем в 8, а в тонких корнях -- в 1,5-- 1,8 раз меньше, чем в соответствующих органах березы, блокирование транспор та Zn у дуба осуществляется на двух уровнях: транслокации в надземную фито массу (более значимо) и корневого поглощения. Отметим, что дуб -- это ариданитный вид; эволюция его мембранных транспортеров происходила в ус ловиях дефицита доступных для поглощения двухвалентных катионов. Это спо собствовало, во-первых, развитию высокоаффинных транспортных систем в от ношении 2п и, во-вторых, слабой избирательности поглощения 2п в сравнении с Сё (на это указывают близкие величины TF для данных элементов в табл. 1, а также минимальные, по сравнению с другими древесными породами, значения DFZn/Cd: см. далее в табл. 3).

Ель, в отличие от дуба -- гумидокатный вид, избирательно поглощающий 2п (Т1Хп больше TFCd почти в 2 раза -- табл. 1). Однако TFZn < 1, а также мини мальное значение TFCd свидетельствуют о повышенной чувствительности ели к данным ТМ. Авторский вывод подтверждается результатами А.Н. Оз1егаз [23], в соответствии с которыми ель обыкновенная признана видом, наиболее чувстви тельным к элементу Сё (по сравнению с сосной и березой). Еще одним индика тором гиперчувствительности ели к Сё является тот факт, что минимальные кон центрации данного металла обнаружены не в древесине, что вполне ожидаемо в связи с ее низкой зольностью, а в хвое (табл. 1). Известно, что чувствительность растений к ТМ зависит от взаимосвязанной сети молекулярных и физиологиче ских механизмов [12], в частности, степень толерантности к Сё коррелирует с присущими уровнями глутатиона и клеточной способностью синтезировать ти- оловые компоненты [7], в первую очередь, фитохелатины [12; 24]. Фитохелати- ны -- низкомолекулярные пептиды, способные благодаря наличию 8Н-групп связывать тяжелые металлы, в первую очередь, Сё2+ и Щ2+ [25]. Однако несмотря на то, что синтез фитохелатинов неотъемлемая часть программы ответа клетки на поступление ТМ, прямая зависимость между уровнем фитохелатинов в клет ках, с одной стороны, и их устойчивостью к ТМ, а также содержанием их ионов в органах, с другой стороны, отсутствует [3; 26]. В этой связи становится очевид ным, что для объяснения устойчивости растения к тому или иному ТМ одной лишь информации об уровне тиоловых соединений и их метаболизме в расти тельном организме недостаточно, а необходимы детальные сведения о меха низмах металлического гомеостаза в контексте всех катионов и их концентраций [27; 28].

Как следует из таблицы 1, единственной древесной породой, накапливающей Сё в надземных органах, в том числе в листьях, в повышенном количестве, яв ляется осина (TFCd > 1). О фитоэкстракционных свойствах растений семейства Salicaceae хорошо известно [5; 29]. Примечательно, что именно для осины ряды относительного распределения 2п и Сё по фракциям фитомассы идентичны. При этом, отличие в распределении данных элементов в фитомассе других видов, по мимо преимущественной аккумуляции Сё в корнях, наиболее характерно соот ношение концентраций в системе «тонкие ветви -- фотосинтезирующие органы».

Согласно работе [5], концентрации 2п в листьях деревьев, как правило, боль ше, чем в ветвях, в то время как для Сё характерна обратная закономерность. При этом у видов, слабо накапливающих 2п, его распределение между ветвями и ли стьями подобно распределению Сё. Такая тенденция -- преимущественная ак кумуляция в ветвях как Сё, так и 2п -- характерна для ели и ольхи (см. табл. 1). Более высокие концентрации Сё в листьях, чем в ветвях, возможны, по работе [5], лишь в случае сильных аккумуляторов данного металла. Последняя законо мерность в нашем случае характерна для гумидокатных осины и березы. При этом «классическая» последовательность, индицирующая биофильность 2и и токсич ность Сё (ветви/листья < 1 для цинка и > 1 для кадмия), выполняется для сосны и дуба. Сосна, приспособленная к обитанию на песках и других субстратах с низ кой водоудерживающей способностью, как и дуб, -- ариданитный вид [20], уме ренно накапливающим 2и и избегающим высоких концентраций Сё в надземной фитомассе.

Полученные данные позволяют предположить, что селективность транспорт ных систем древесных растений по отношению к Сё увеличивается в направлении: корни < тонкие ветви < фотосинтезирующие органы, что связано с необходимо стью защиты фотосинтетического аппарата. Существенно большая избиратель ность мембранного транспорта в побегах, чем в корнях, находит отражение в результатах корреляционного анализа: наиболее высокая положительная корре ляция (+0,823) установлена между рядами средних концентраций Сё и 2и в под земных органах растений, что согласуется с известным фактом широкой субстрат ной специфичности транспортеров корней [12]. При этом корреляция в концен трациях Сё и 2и для фракций надземной фитомассы снижена (+0,685).

Отметим, что повышенная избирательность транспортных систем побегов к биофильным элементам установлена, например, для К: согласно работе [13], в клетках листьев растений идентифицированы различные К-каналы, избиратель но транспортирующие К и блокирующиеся микромолярными концентрациями его геохимического аналога -- токсичного 137Сз. При этом поглощение данных элементов корнями намного менее избирательно: 137Сз поступает в корень по К-транспортным системам. По-видимому, использование в значительной мере неселективного корневого поглощения ионов с последующей «тонкой настрой кой» (повышением селективности) механизмов их трансмембранного транспор та, включая эффективное комплексообразование с лигандами и изоляцию в ва куоли, энергетически более выгодно, чем создание высокоизбирательных транс портных систем на уровне корня. Кроме того, нельзя не учитывать также еще одно возможное преимущество неселективного ионного поглощения: при дефи ците какого-либо эссенциального металла некоторые из его функций могут вы полняться другими поглощенными элементами, как, например, в случае с не которыми металлопротеинами [28]. При этом замена 2и на Сё в ферменте кар- боангидраза диатомеи Thalassiosira weissflogii с сохранением его энзиматической функции -- это уникальный пример в биологии [27]; как правило, замена осу ществляется эссенциальными, а не токсичными элементами. В то же время оче видный минус неселективности корневого поглощения состоит в вероятности рисков нарушения гомеостаза важнейших элементов. цинк кадмий древесный лесной

В таблице 3 приведены значения коэффициента дискриминации (ХЖи/Сё) для биообъектов подтаежных сообществ Южной Мещеры. Подчеркнем, что ряд особенностей распределения двух элементов -- геохимических аналогов по фрак циям фитомассы древесных растений уже был отмечен авторами ранее в связи с анализом TF и рядов относительного распределения 2и и Сё. Поэтому при ана лизе значений DF остановимся лишь на наиболее важных моментах.

Таблица 3 Коэффициенты дискриминации Zn/Cd (ОЯ) в биообъектах подтаежных сообществ Южной Мещеры как индикатор избирательности биологического поглощения Zn по сравнению с Cd

Древесная порода	Фракция фитомассы	DF	Древесная порода	Фракция фитомассы	DF
Pinussylvestris (61)	Древесина	0,678	Populus tremula (45)	Древесина	6,182
	Кора	0,643		Кора	10,824
	Тонкие ветви	2,142		Тонкие ветви	10,081
	Хвоя	6,107		Листья	10,283
	ТК.- древ.	1,187		ТК. -- древ.	2,505
	ТК. -- кора	3,011		ТК. -- кора	4,378
	Тонкие корни	2,296		Тонкие корни	3,173
Piceaabies (59)	Древесина	0,444	Quercusrobur (81)	Древесина	2,618
	Кора	6,885		Кора	0,606
	Тонкие ветви	3,576		Тонкие ветви	2,491
	Хвоя	5,321		Листья	2,766
	ТК. - древ.	2,633		ТК. -- древ.	0,809
	ТК. -- кора	4,809		ТК. -- кора	1,893
	Тонкие корни	4,520		Тонкие корни	3,946
Betulapendula (55)	Древесина	1,949	Alnus glutinosa (57)	Древесина	1,120
	Кора	10,162		Кора	7,572
	Тонкие ветви	4,885		Тонкие ветви	7,826
	Листья	7,156		Листья	13,161
	Т.К.- древ.	6,458		Корни(без разделения на фракции)	2,607
	Т.К. -- кора	13,975
	Тонкие корни	6,858

Примечания: 1. См. примечания к таблице 1.2. Курсивом выделены значения DF< 1, полужирным курсивом -- значения DF > 5 (пояснения в тексте).

Table 3 Discrimination factors Zn/Cd (DF) for the structural components of the tree species of forest ecosystems as indicator of the selectivity of Zn biological absorption compared to Cd

Tree species	Fraction of phytomass	DF	Tree species	Fraction of phytomass	DF
Pinussylvestris (61)	Stem wood	0.678	Populus tremula (45)	Stem wood	6.182
	Stem bark	0.643		Stem bark	10.824
	Branches	2.142		Branches	10.081
	Needles	6.107		Leaves	10.283
	C.R.-W.	1.187		C.R.-W.	2.505
	C.R.-B.	3.011		C.R.-B.	4.378
	Fine roots	2.296		Fine roots	3.173
Piceaabies (59)	Stem wood	0.444	Quercusrobur (81)	Stem wood	2.618
	Stem bark	6.885		Stem bark	0.606
	Branches	3.576		Branches	2.491
	Needles	5.321		Leaves	2.766
	C.R.-W.	2.633		C.R.-W.	0.809
	C.R.-B.	4.809		C.R.-B.	1.893
	Fine roots	4.520		Fine roots	3.946
Betulapendula (55)	Stem wood	1.949	Alnus glutinosa (57)	Stem wood	1.120
	Stem bark	10.162		Stem bark	7.572
	Branches	4.885		Branches	7.826
	Leaves	7.156		Leaves	13.161
	C.R.-W.	6.458		Roots	2.607
	C.R.-B.	13.975
	Fine roots	6.858

Notes: see notes to table 1. Values DF< 1 are shown in italics; values DF > 5 are shown in bolditalics (explanation in text).

Во-первых, осина и береза, несмотря на значительную аккумуляцию как Zn, так и Cd в надземной фитомассе, характеризуются максимальной избирательно стью накопления Zn (DF > 5 для большинства фракций). Согласно работе [8], в листьях и стволе Populustremulax P. alba при внесении избыточного количества Cd в почву существенно -- на 66% и 127% соответственно -- увеличилась концен трация Zn, хотя его почвенный уровень оставался неизменным. Повышенное биопоглощение Zn в условиях избытка доступного Cd может, таким образом, служить защитным механизмом против токсического действия последнего, пре дотвращая его связывание с биомолекулами.

Во-вторых, кора древесных пород подтайги выполняет функцию балласта в отношении избытка поглощенных металлов. При этом для гумидокатных по род -- березы, осины, ольхи и ели -- кора выступает в качестве важного аккуму лятора Zn (DF >> 1). Повышенное накопление Zn в старых тканях, в том числе в коре, отмечалось для Populustremulax P. alba в экспериментальных условиях при внесении избыточного количества Zn в почву [8]. Кора ариданитных видов (со сны и дуба), напротив, аккумулирует преимущественно Cd (DF < 1).

В-третьих, типичным органом, выполняющим барьерную функцию в отно шении Cd, служит древесина ствола: величины DF для данной фракции фито массы, как правило, имеют минимальное значение. Главными компонентами древесины, способными связывать катионы, являются вещества клеточных сте нок -- пектины, гемицеллюлозы и лигнин [23]. При этом катионообменную спо собность клеточных стенок обусловливают отрицательные заряды карбоксильных групп, в том числе, -СООН группы D-галактуроновых кислот, составляющих ос нову полимерной цепи пектинов [30]. Сродство ионов металлов к клеточным стенкам зависит от происхождения пектина: пектиновые кислоты различных растений могут иметь разную степень метилирования, что влияет на количество гидроксильных групп, способных связываться с элементами [16]. Поэтому кон курентная способность металлов в отношении их сродства к материалу клеточных стенок может варьировать в зависимости от вида растений или концентрации металла. В работе [16] приводится несколько возможных вариантов предпочтения связывания металлов: Al3+ > Cu2+ > Pb2+ > Zn2+ = Ca2+; Cu2+ = Pb2+ > Cd2+ = = Zn2+ > Ca2+; Pb2+ > Cu2+ > Zn2+ > Cd2+. Из приведенных последовательностей, а также материалов работы [23] следует, что сродство к клеточным стенкам ток сичного Сё, как правило, подобно биофильному 2и, и это -- один из наиболее характерных примеров сходства в поведении элементов -- геохимических анало гов в растительном организме. При этом закономерен вопрос о причинах преиму щественной аккумуляции в древесине именно Сё.

По-видимому, барьерная функция древесины в отношении Сё связана со спец ификой транспортной формы данного элемента в ксилемном соке. По работе [23], транслокация катионов металлов из корней в надземные органы может быть увеличена, если транспортируемые катионы формируют комплексы с органиче скими веществами, так как при этом уменьшается их сродство к отрицательным зарядам полигалактуроновых кислот клеточных стенок. К настоящему времени считается установленным [12], что большая часть Сё в ксилемном соке растений присутствует в ионной форме. 2и в ксилемном соке может перемещаться как в форме свободного иона, так и в комплексе с низкомолекулярными лигандами, что предотвращает его связывание с компонентами клеточных стенок ксилемы [27; 31]. В этой связи встает вопрос о соотношении транспортных форм 2и и Сё в ксилемном соке. В работе [24] установлено, что в ксилемном соке клещевины (Ricmuscommums) только малая часть Сё (менее 10%) связывалась с определен ными тиоловыми соединениями, по-видимому, с глутатионом. Оставшаяся доля (более 90%) мигрировала в форме свободного иона Сё2+. При этом доля 2и, при сутствовавшего в ксилемном соке клещевины в ионной форме, составляла около 50%. Если подобные соотношения ксилемных форм 2и и Сё характерны для рас сматриваемых древесных пород, то ксилемный транспорт Сё преимущественно в форме свободного иона -- это, по-видимому, основная причина его приоритет ного связывания с материалом клеточных стенок.

Примечательно, что среди всех изученных авторами видов барьерная функция стволовой древесины в отношении Сё не характерна для осины (DF = 6,182 -- табл. 3). Ранее уже отмечался ряд особенностей в локализации 2и и Сё в фито массе осины, что принципиально отличает ее от других видов. В частности, ве личина TFCd для осины больше 1, что позволяет сделать вывод о тенденции ги пераккумуляции данного элемента. Хотя осина не является гипераккумулятором Сё в «классическом» понимании [32; 33], определенное тождество здесь несо мненно.

Как показано ранее, возможность аккумуляции избыточного количества ме талла в надземных органах растений, в том числе в листьях гипераккумуляторов, тесно связана со спецификой транспортной формы элемента в ксилемном соке. Преобладающей транспортной формой металлов в случае гипераккумуляторов, по-видимому, служат комплексы с органическими лигандами [12]. Из-за их низ кого, по сравнению со свободными ионами, сродства к материалу клеточных стенок они, очень ограниченно поглощаясь тканями ксилемы, в основном по ступают в листья. Экспериментально показано, что подавление экспрессии гена, кодирующего синтез хелатора 2и в ксилемном соке, приводит к существенному уменьшению транслокации данного металла из корней в побеги в гипераккуму ляторе 2и Arabidopsis haUeri [34].

В этой связи примечателен тот факт, что, согласно работе [35], концентрации глутатиона (важного хелатора Cd в ксилемном и флоэмном соке [23]) в ксилемном соке тополя (Populusx Canadensis) (0,1--13 мкМоль/л) были существенно выше, чем содержание любых тиоловых соединений в ксилемном соке бука (до 3 мкМоль/л), ели (до 3 мкМоль/л) или ивы (до 6 мкМоль/л). Возможно, повышен ное хелатирование Cd в ксилемном соке растений рода Populus, связанное с осо бенностями метаболизма тиоловых соединений, -- это причина снижения ба рьерной функции древесины осины по отношению к Cd.

Второстепенным компонентом древесины, который также содержит карбок сильные группы и может связывать катионы, повышая ионообменную емкость древесины, являются экстрактивные вещества, к которым относятся свободные жирные кислоты и смоляные кислоты [23]. Они сконцентрированы, главным образом, в смоляных каналах и в клетках лучевой паренхимы. В этой связи за кономерным представляется тот факт, что минимальные величины DF получены для древесины хвойных пород -- ели и сосны (см. табл. 3). Их аккумулирующая способность в отношении Cd повышается, по-видимому, именно за счет допол нительной ионообменной емкости карбоксильных групп смоляных кислот.

Заключение

Таким образом, распределение элементов -- геохимических аналогов -- био- фильного Zn и токсичного Cd -- в фитомассе древесных видов подтаежных со обществ Южной Мещеры достаточно контрастно. При почвенных концентра циях данных металлов, близких к фоновым, мощным регулятором их миграции служит растительность.

На уровне целого растения, ткани или клетки излишки металлов, как правило, локализованы в метаболически менее активных органах, тканях или клеточных компартментах [16]. В настоящей работе показана возможность использования ряда показателей -- рядов относительного распределения, коэффициентов транс локации и дискриминации -- для выявления специфики поведения Zn и Cd в тканях древесных растений. При этом к наиболее общим закономерностям мож но отнести: 1) активную транслокацию Zn в надземные органы и существенную аккумуляцию Cd в тканях корней; 2) повышение селективности транспортных систем древесных растений по отношению к Cd в направлении: корни < тонкие ветви < фотосинтезирующие органы, что связано с необходимостью защиты фо- тосинтетического аппарата; 3) аккумуляцию избытка поглощенных металлов в коре гумидокатных (Zn) и ариданитных (Cd) видов; 4) барьерную функцию дре весины в отношении Cd, обусловленную его преимущественным ксилемным транспортом в форме свободного иона Cd2+. Однако указанные закономерности не универсальны и могут существенно ва рьировать в зависимости от видовой специфики растений. Наиболее ярким при мером является осина, накапливающая высокие концентрации Zn и Cd в фото синтезирующих органах. Распределение данных элементов в фитомассе осины связано не только с ее гумидокатностью и спецификой мембранных транспортных систем, но и с особенностями метаболизма тиоловых соединений, что свидетель ствует о сложности механизма металлического гомеостаза в растениях.

Список литературы

1. Волков С.Н. Геохимическая эволюция кадмия в естественном и техногенном циклах ми грации // Техногенез и биохимическая эволюция таксонов биосферы. Тр. Биогеохим. лаб. Т. 24. М.: Наука, 2003. С. 113-141.

2. Бингам Ф.Т., КостаМ., Эйхенбергер Э. Некоторые вопросы токсичности ионов металлов / под ред. Х. Зигеля, А. Зигель. М.: Мир, 1993. 368 с.

3. Серегин И.В. Распределение тяжелых металлов в растениях и их действие на рост: дисс. ... д-ра биол. наук. М., 2009. 333 с.

4. Deram A., Denayer F.-O., Petit D., Haluwyn C.V. Seasonal variations of cadmium and zinc in Arrhenatherum elatius, a perennial grass species from highly contaminated soils // Environmental Pollution. 2006. Vol. 140. № 1. Р. 62-70.

5. Brekken A., Steinnes E. Seasonal concentrations of cadmium and zinc in native pasture plants: consequences for grazing animals // Science of the Total Environment. 2004. Vol. 326. № 1-3. Р 181-195.

6. WatersB.M., GrusakM.A. Whole-plant mineral partitioning throughout the life cycle in Arabidopsis thaliana ecotypes Columbia, Landsberg erecta, Cape Vsrde Islands, and the mutant line ysl1ysl3 // New Phytologist. 2008. Vol. 177. № 2. Р. 389-405.

7. Liu W., Ni J., Zhou Q. Uptake ofheavy metals by trees: prospects for phytoremediation // Materials Science Forum. 2013. Vols. 743-744. Р. 768-781.

8. Durand T.C., Baillif P., Alberic P., Carpin S., Label P., Hausman J.-F., et al. Cadmium and zinc are differentially distributed in Populus tremula x P. alba exposed to metal excess // Plant Biosystems - An International Journal Dealing with all Aspects of Plant Biology. 2011. Vol. 145. № 2. Р 397-405.

9. Природа Рязанской области / под ред. В.А. Кривцова. Рязань: Рязанский государствен ный университет им. С.А. Есенина, 2008. 407 c.

10. Jing Y., Cui H., Li T., Zhao Z. Heavy metal accumulation characteristics of Nepalese alder (Alnus nepalensis) growing in a lead-zinc spoil heap, Yunnan, southwestern China // iForest - Biogeosciences and Forestry. 2014. Vol. 7. № 4. Р 204-208.

11. Alvarez-Fernandez A., Dlaz-Benito P., Abadla A., Lopez-Millan A.-F., Abadla J. Metal species involved in long distance metal transport in plants // Frontiers in plant science. 2014. Vol. 5. № 105.

12. Conn S., Gilliham M. Comparative physiology of elemental distributions in plants // Annals of Botany. 2010. Vol. 105. № 7. Р. 1081-1102.

13. Zhu Y-G., Smolders E. Plant uptake of radiocaesium: a review of mechanisms, regulation and application // Journal of Experimental Botany. 2000. Vol. 51. № 351. P. 1635-1645.

14. Kitagishi K., Obata H. Effects of zinc deficiency on the nitrogen metabolism of meristematic tissues of rice plants with reference to protein synthesis // Soil Science and Plant Nutrition. 1986. Vol. 32. № 3. Р 397-405.

15. Marschner P., editor. Marschner's Mineral Nutrition of Higher Plants. 3rd ed. Adelaide: School of Agriculture, Food and Wine, the University of Adelaide Australia, 2012. 672 p.

16. Brunnerl., Luster J., Gunthardt-GoergM.S., Frey B. Heavy metal accumulation and phytostabilisation potential of tree fine roots in a contaminated soil // Environmental Pollution. 2008. Vol. 152. № 3. Р. 559-568.

17. Belleghem F.V., Cuypers A., Semane B., Smeets K., Vangronsveld J., d'Haen J., et al. Subcellular localization of cadmium in roots and leaves of Arabidopsis thaliana // New Phytologist. 2007. Vol. 173. № 3. Р. 495-508.

18. Кривцов В.А., Тобратов С.А., Водорезов А.В., Комаров М.М., Железнова О.С., Соловьева Е.А. Природный потенциал ландшафтов Рязанской области. Рязань: Рязанский государствен ный университет им. С.А. Есенина, 2011. 768 с.

19. Hagen-Thorn A., StjernquistI. Micronutrient levels in some temperate European tree species: a comparative field study // Trees. 2005. Vol. 19. № 5. Р. 572--579.

20. Тобратов С.А., Попов В.И., Попова А.В. Факторы и закономерности миграции тяжелых металлов в лесных геосистемах Рязанского региона // Материалы регион. науч.-практич. Конф. «Вопросы региональной географии и геоэкологии» / под ред. В.А. Кривцова. Ря зань: Рязанскиий государственный университет им. С.А. Есенина, 2007. С. 84--114.

21. Tobratov S.A., Zheleznova O.S., Krivtsov V.A. Critical loads-based ecological control of heavy metal deposition in natural and anthropogenic ecosystems: trial study // International Journal of Biology, Pharmacy and Allied Sciences. 2016. Vol. 5. № 11. Р. 3013--3028.

22. Dominguez.M.T., MadridF., Maranon T, Murillo J.M. Cadmium availability in soil and retention in oak roots: Potential for phytostabilization // Chemosphere. 2009. Vol. 76. № 4. Р 480--486.

23. Osteras A.H. Interactions between calcium and heavy metals in Norway spruce. Accumulation and binding of metals in wood and bark: dissertation. Stockholm: Department of Botany, Stockholm University, 2004. 52 p.

24. Hazama K, Nagata S., Fujimori T., Yanagisawa S., Yoeneyama T. Concentrations of metals and potential metal-binding compounds and speciation of Cd, Zn and Cu in phloem and xylem saps from castor bean plants (Ricinus communis) treated with four levels of cadmium // Physiologia Plantarum. 2015. Vol. 154. № 2. Р. 243--255.

25. Титов А.Ф., Казнина Н.М., Таланова В.В. Тяжелые металлы и растения. Петрозаводск: Карельский научный центр РАН, 2014. 194 с.

26. Казнина Н.М., Титов А.Ф., Батова Ю.В. Содержание непротеиновых тиолов в клетках корня дикорастущих многолетних злаков при действии кадмия и свинца // Труды Ка рельского научного центра РАН. 2014. № 5. С. 182--187.

27. Sinclair S.A., Kramer U. The zinc homeostasis network of land plants // Biochimica et Biophysica Acta (BBA) -- Molecular Cell Research. 2012. Vol. 1823. № 9. Р. 1553--1567.

28. Yruela I. Copper in plants: acquisition, transport and interactions // Functional Plant Biology. 2009. Vol. 36. № 5. Р. 409--430.

29. Capuana M. Heavy metals and woody plants -- biotechnologies for phytoremediation // iForest -- Biogeosciences and Forestry. 2011. Vol. 4. № 1. Р 7--15.

30. Хелдт Г.-В. Биохимия растений / под ред. А.М. Носова, В.В. Чуба. М.: БИНОМ. Лабора тория знаний, 2011. 471 с.

31. Bouain N, ShahzadZ., Rouached A., Khan G.A., Berthomieu P, Abdelly C., et al. Phosphate and zinc transport and signalling in plants: towarda better understanding of their homeostasis interaction // Journal of Experimental Botany. 2014. Vol. 65. № 20. P 5725--5741.

32. MaestriE, MarmiroliM., VisioliG., MarmiroliN. Metal tolerance and hyperaccumulation: Costs and trade-offs between traits and environment // Environmental and Experimental Botany. 2010. Vol. 68. № 1. P 1--13.

33. Sofo A., Scopa A., Remans T., Vangronsveld J., Cuypers A. Biochemical and functional responses of Arabidopsis thaliana exposed to cadmium, copper and zinc // The plant family Brassicaceae: contribution towards phytoremediation. Anjum N.A., editor. 2012. Vol. 21. Р 239--263.

34. Cappa J.J., Pilon-Smits E.A.H. Evolutionary aspects of elemental hyperaccumulation // Planta. 2014. Vol. 239. № 2. Р 267--275.

35. Schneider A., Kreuzwieser J., Schupp R., Sauter J.J., Rennenberg H. Thiol and amino acid composition of the xylem sap of poplar trees (Populusx canadensis `robusta') // Canadian journal of botany. 1994. Vol. 72. № 3. Р 347--351.

References

36. Volkov S.N. Geokhimicheskaya evolyutsiya kadmiya v estestvennom i tekhnogennom tsiklakh migratsii. Tekhnogenez i biokhimicheskaya evolyutsiya taksonov biosfery. Tr. Biogeokhim. lab. Moscow: Nauka, 2003; 24: 113--141. (In Russ.).

37. Bingam F.T., Kosta M., Eikhenberger E. Nekotorye voprosy toksichnosti ionovmetallov. Zigel' Kh, Zigel' A, editors. Moscow: Mir, 1993. (InRuss.).

38. Seregin IV. Raspredelenie tyazhelykh metallov v rasteniyakh i ikh deistvie na rost [dissertation]. Moscow, 2009. (In Russ.).

39. Deram A., Denayer F.-O., Petit D., Haluwyn C.V. Seasonal variations of cadmium and zinc in Arrhenatherum elatius, a perennial grass species from highly contaminated soils. Environmental Pollution. 2006, 140 (1): 62--70.

40. Brekken A., Steinnes E. Seasonal concentrations of cadmium and zinc in native pasture plants: consequences for grazing animals. Science of the Total Environment. 2004, 326 (1-3): 181--195.

41. Waters B.M., Grusak M.A. Whole-plant mineral partitioning throughout the life cycle in Arabidopsis thaliana ecotypes Columbia, Landsberg erecta, Cape Verde Islands, and the mutant line ysl1ysl3. New Phytologist. 2008; 177 (2): 389 -- 405.

42. Liu W, Ni J., Zhou Q. Uptake of heavy metals by trees: prospects for phytoremediation. Materials Science Forum. 2013; 743--744: 768--781.

43. Durand T.C., Baillif P, Alberic P, Carpin S., Label P, Hausman J.-F., et al. Cadmium and zinc are differentially distributed in Populus tremula x P. alba exposed to metal excess. Plant Biosystems -- An International Journal Dealing with all Aspects of Plant Biology. 2011; 145 (2): 397--405.

44. Krivtsov V.A., editor. PrirodaRyazanskoioblasti. Ryazan: Ryazanskii gosudarstvennyi universitet im. S.A. Esenina, 2008. (In Russ.).

45. Jing Y., Cui H., Li T., Zhao Z. Heavy metal accumulation characteristics of Nepalese alder (Alnus nepalensis) growing in a lead-zinc spoil heap, Yunnan, southwestern China. iForest -- Biogeosciences and Forestry. 2014; 7 (4): 204--208.

46. Alvarez-Fernandez A., Diaz-Benito P, Abadia A., Lopez-Millan A.-F., Abadia J. Metal species involved in long distance metal transport in plants. Frontiers in plant science. 2014; 5 (105).

47. Conn S., Gilliham M. Comparative physiology of elemental distributions in plants. Annals of Botany. 2010; 105 (7): 1081--1102.

48. Zhu Y-G., Smolders E. Plant uptake of radiocaesium: a review of mechanisms, regulation and application. JournalofExperimentalBotany. 2000; 51 (351): 1635--1645

49. Kitagishi K., Obata H. Effects of zinc deficiency on the nitrogen metabolism of meristematic tissues of rice plants with reference to protein synthesis. Soil Science and Plant Nutrition. 1986; 32 (3): 397--405.

50. Marschner P, editor. Marschner's Mineral Nutrition of Higher Plants. 3rd ed. Adelaide: School of Agriculture, Food and Wine, the University of Adelaide Australia, 2012.

51. Brunner I., Luster J., Gunthardt-Goerg M.S., Frey B. Heavy metal accumulation and phytostabilisation potential of tree fine roots in a contaminated soil. EnvironmentalPollution. 2008; 152 (3): 559-568.

52. Belleghem F.V., Cuypers A., Semane B., Smeets K., Vangronsveld J., d'Haen J., et al. Subcellular localization of cadmium in roots and leaves ofArabidopsis thaliana.NewPhytologist. 2007; 173 (3): 495-508.

53. Krivtsov V.A., Tobratov S.A., Vodorezov A.V., Komarov M.M., Zheleznova O.S., Solov'eva E.A. Prirodnyi potentsial landshaftov Ryazanskoi oblasti. Ryazan: Ryazanskii gosudarstvennyi universitet im. S.A. Esenina, 2011. (In Russ.).

54. Hagen-Thorn A., Stjernquist I. Micronutrient levels in some temperate European tree species: a comparative field study. Trees. 2005; 19 (5): 572-579.

55. Tobratov S.A., Popov VI., Popova A.V. Faktory i zakonomernosti migratsii tyazhelykh metallov v lesnykh geosistemakh Ryazanskogo regiona. (Conference proceedigs) Materialy regional'noi nauchno-prakticheskoi konferentsii «Voprosy regional'noi geografii i geoekologii». Krivtsov V A., editor. Ryazan: Ryazanskiii gosudarstvennyi universitet im. S.A. Esenina, 2007: 84-114. (In Russ.).

56. Tobratov S.A., Zheleznova O.S., Krivtsov V.A. Critical loads-based ecological control of heavy metal deposition in natural and anthropogenic ecosystems: trial study. International Journal of Biology, Pharmacy and Allied Sciences. 2016; 5 (11): 3013-3028.

57. Dominguez M.T., Madrid F, Maranon T., Murillo J.M. Cadmium availability in soil and retention in oak roots: Potential for phytostabilization. Chemosphere. 2009; 76 (4): 480-486.

58. Osteras A.H. Interactions between calcium and heavy metals in Norway spruce. Accumulation and binding of metals in wood and bark [dissertation]. Stockholm: Department of Botany, Stockholm University, 2004.

59. Hazama K., Nagata S., Fujimori T., Yanagisawa S., Yoeneyama T. Concentrations of metals and potential metal-binding compounds and speciation of Cd, Zn and Cu in phloem and xylem saps from castor bean plants (Ricinus communis) treated with four levels of cadmium. Physiologia Plantarum. 2015; 154(2): 243-255.

60. Titov A.F., Kaznina N.M., Talanova W Tyazhelye metally i rasteniya. Petrozavodsk: Karel'skii nauchnyi tsentr RAN, 2014. (In Russ.).

61. Kaznina N.M., Titov A.F., Batova Yu.V. Soderzhanie neproteinovykh tiolov v kletkakh kornya dikorastushchikh mnogoletnikh zlakov pri deistvii kadmiya i svintsa. Trudy Karel'skogo nauchnogo tsentra RAN. 2014; (5): 182-187. (In Russ.).

62. Sinclair S.A., Kramer U. The zinc homeostasis network of land plants. Biochimica etBiophysica Acta (BBA) -- Molecular Cell Research. 2012; 1823 (9): 1553-1567.

63. Yruela I. Copper in plants: acquisition, transport and interactions. Functional Plant Biology. 2009; 36 (5): 409-430.

64. Capuana M. Heavy metals and woody plants - biotechnologies for phytoremediation. iForest -- Biogeosciences and Forestry. 2011; 4 (1): 7-15.

65. Kheldt G.-V Biokhimiyarastenii. Nosov A.M., Chub W, editors. Moscow: BINOM. Laboratoriya znanii, 2011. (In Russ.).

66. Bouain N., Shahzad Z., Rouached A., Khan G.A., Berthomieu P, Abdelly C., et. al. Phosphate and zinc transport and signalling in plants: towarda better understanding of their homeostasis interaction. Journal of Experimental Botany. 2014; 65 (20): 5725-5741.

67. Maestri E., Marmiroli M., Visioli G., Marmiroli N. Metal tolerance and hyperaccumulation: Costs and trade-offs between traits and environment. Environmental and...