Роль различий трематодной инвазии самцов и самок живородок (Mollusca, Gastropoda, Viviparidae) Центрального Полесья в сохранении воспроизводства их популяций

Размещено на http://www.allbest.ru/

Государственный университет «Житомирская политехника

Роль различий трематодной инвазии самцов и самок живородок (Mollusca, Gastropoda, Viviparidae) Центрального Полесья в сохранении воспроизводства их популяций

Е.И. Уваева

Г.Х. Щербина

Е.Д. Шимкович

Аннотация

Проведен трематодологический анализ в поселениях пресноводных моллюсков Viviparus viviparus (Linne, 1758) и V. contectus (Millet, 1813) Центрального Полесья. Установлено, что в ряде поселений живородок зараженность партенитами и личинками трематод самцов и самок различна. Отмечена возрастная дифференциальная зараженность представителей разного пола: экстенсивность инвазии самок выше среди молодых моллюсков, в то время как аналогичный показатель у взрослых особей более значим для самцов. Различия в инвазии самцов и самок моллюсков могут быть одним из путей регуляции на популяционном уровне отношений в системе «паразит - хозяин», от которого зависит стабильность воспроизводства популяции хозяина. Проведенные исследования демонстрируют максимальное сохранение воспроизводства поселений живородок за счет использования паразитами наименее значимых в репродуктивном отношении групп особей.

Ключевые слова: Viviparus viviparus, V. contectus, пол, возраст, воспроизводство, трематоды, экстенсивность инвазии

трематодный инвазия моллюск

The Role of Differences in Trematode Invasion

of Male and Female Viviparids (Mollusca, Gastropoda, Viviparidae)

of Central Polesia in Reproduction of Their Populations

E.I. Uvayeva a, G.Kh. Shcherbina b , E.D. Shimkovich c

aZhytomyr Polytechnic State University, Zhytomyr, 10005 Ukraine

hPapanin Institute for Biology of Inland Waters, Russian Academy of Sciences, Borok, 152742 Russia

cKazan Federal University, Kazan, 420008 Russia

Abstract

Trematode invasion of Viviparus viviparus (Linnй, 1758) and V. contectus (Millet, 1813) populations from the region of Central Polesia (Ukraine) was analyzed. It was revealed that the total rates of trematode (parthenitae and larvae) infection in the viviparid populations under study differ between males and females. Age-related differences were also found: the trematode prevalence was higher in younger female and older male viviparids. It was suggested that differences in the infection rates of male and female molluscs by trematodes is a way to effectively control the parasite-host interaction at the population level in order to hold up the stability of host reproduction. The obtained results demonstrate that the viviparid populations maintain a high reproduction level, because trematodes infect such age and gender groups that are least important in the reproduction process.

Keywords: Viviparus viviparus, V. contectus, gender, age, reproduction, trematodes, invasion prevalence

Введение

В условиях постоянно возрастающей антропогенной нагрузки на водные экосистемы чрезвычайно важно следить за изменением популяционной структуры гидробионтов для того, чтобы иметь возможность оценить степень устойчивости водных экосистем к воздействию различных абиотических и биотических факторов, эффективно управлять видами-вселенцами, прогнозировать последствия инвазий и т. д. С этой целью проводятся, в частности, мониторинговые исследования, для которых одним из наиболее удобных объектов являются представители семейства Viviparidae - речная живородка (Viviparus viviparus (Linnй, 1758)) и болотная живородка (V. contectus (Millet, 1813)): оба данных вида раздельнополые, яйцеживородящие, и имеют четко выраженный половой диморфизм; из них V. viviparus обитает в медленно текущих реках и озерах, где он обычно приурочен к мягким грунтам прибрежной части и к зоне зарослей, а V. contectus предпочитает сильно заросшие мелководные заводи озер и мелкие постоянные водоемы, в которых отсутствует течение [1]; продолжительность жизни живородок составляет 5-6 лет, половозрелыми они становятся чаще всего на втором году жизни. Использование этих моллюсков удобно для проведения мониторинговых исследований, в первую очередь, ввиду их широкой распространенности, а также относительно крупных размеров, быстрых темпов воспроизводства, малоподвижного образа жизни, легкой идентификации и отсутствия трудностей в сборе материала.

Динамика популяционных характеристик во многом определяется паразитологическим фактором. Моллюски семейства УтрагЫае являются облигатными промежуточными и дополнительными (вторыми промежуточными) хозяевами личиночных форм трематод, мариты которых паразитируют в птицах [11, 12]. Спороцисты, редии, церкарии и метацеркарии трематод в большинстве случаев локализуются в пищеварительной железе - гепатопанкреасе. Исследования систем «паразит - хозяин» на популяционном уровне все чаще сопровождаются изучением гетерогенности популяции хозяина. Присутствие в популяциях хозяина раздельнополых организмов (самцов и самок), которые различаются между собой физиологически, позволяет проводить дополнительный внутрипопуляционный паразитологический анализ (так, например, у самцов живородок бывает иногда инвазирована и простата, а у самок - белковая железа, яйцевод, ткани желудка, кишки и мантия). По этой причине при оценке воздействия фактора паразитизма на структуру и динамику популяций раздельнополых моллюсков необходимо учитывать дифференциальную зараженность самцов и самок, так как особи разного пола и разного возраста вносят различный вклад в репродукцию сообщества. Кроме того, известно, что паразитирование партеногенетических поколений многих видов трематод приводит к кастрации моллюсков и тем самым оказывает существенное влияние на воспроизводство их популяций [4]. Таким образом, рассматривая паразитов как экологический фактор, воздействующий на популяции хозяина, можно использовать зараженность как инструмент исследования физиологических особенностей самцов и самок. Несомненна важность таких данных и для оценки экологической разнокачественности полов. Специальных работ, посвященных изучению половой структуры, воспроизводства популяций живородок и воздействия на них трематод, очень мало [5-7]. Поэтому очевидна полезность детального рассмотрения влияния пола моллюсков на характер их зараженности в природных популяциях.

Цель настоящего исследования - изучение особенностей трематодной инвазии самцов и самок двух близких видов моллюсков - V. \iviparus и V. соМвМш в водоемах Центрального Полесья, а также механизмов, способствующих сохранению воспроизводства их популяции.

Материал и методы

Для проведения настоящего исследования использовано по 5 выборок моллюсков V. \iviparus и V. соМвс^, собранных в бассейне Среднего Днепра в пределах Житомирской обл. (Украина) (табл. 1) в сжатые сроки (июль - август 2014 г.) во избежание возможного искажения данных за счет годовой и сезонной динамики их зараженности. Сбор моллюсков проводили согласно общепринятым

Табл. 1

Объем и характер изученного материала

методикам [8]. На каждой станции брали не менее трех проб на глубине до 1 м. Собранный материал обрабатывали в лаборатории популяционной экологии Житомирского государственного университета им. Ивана Франко, где у моллюсков определяли видовую и половую принадлежность, общую массу тела, возраст, плодовитость, наличие или отсутствие зараженности партенитами и личинками трематод, а также устанавливали вид паразита.

Видовую принадлежность живородок определяли по П. Гльоеру [9]. Возраст устанавливали по числу концентрических рельефных линий на крышечке раковины, маркирующих зимнее замедление роста. Массу тела моллюсков измеряли на электронных весах марки ТВЕ-0.3-0.01 (Техноваги, Украина). Самцов от самок отличали по головным щупальцам: у самок они одинаковы по форме и размерам, тогда как у самцов правое щупальце утолщено из-за преобразования в копулятивный орган [1]. Индивидуальную плодовитость определяли по численности эмбрионов на всех стадиях их развития, выявленных в матке и яйцеводе одной самки (эмб./самка).

Зараженность живородок партенитами (спороцистами, редиями) и распространительными личинками (церкариями, метацеркариями) устанавливали под микроскопом Микмед-1 (ЛОМО, Россия) при увеличении 7^10, исследовали временные гистологические препараты гепатопанкреаса, желудка, кишки, мантии, простаты, белковой железы и яйцевода. Для определения вида трематод использовались работы В.И. Здуна, М.И. Черногоренко [10, 11].

Статистический анализ количественных данных проводился с использованием программ Microsoft Office Excel и STATISTICA 6.0. Достоверность различий в показателях зараженности самцов и самок определяли с помощью ^-критерия

Стьюдента (значимость отличий оценивали на 5%-ном уровне). Использовали также методы корреляционного анализа и непараметрической статистики.

Результаты

Всего у исследованных поселений обоих видов живородок обнаружено четыре вида трематод. Наиболее часто встречающимися паразитами были Neoacanthoparyphium echinatoides (de Filippi, 1854) (Syn.: Cercaria echinatoides de Filippi, 1854 = Echinoparyphium petrowi Nevostrueva, 1953) и Leucochloridiomorpha constantiae (Mьller, 1935) Gover, 1938. В меньшей степени живородки оказались заражены Paracoenogonimus ovatus Kasturada, 1914 (Syn.: Cercaria monostomi viviparae L. Szidat = Linstowiella viviparae (Linstow, 1877)) и Cercaria nigrospora Wergun, 1957. Необходимо отметить, что качественных различий в зараженности самцов и самок V. viviparus и V. contectus нами не выявлено - все четыре вида трематод были характерны для обоих полов. Следовательно, физиологическая и экологическая разнокачественность самок и самцов на этом уровне не проявляется.

Данные о суммарной зараженности трематодами живородок в водоемах Центрального Полесья представлены в табл. 2. Они свидетельствуют о количественной неравномерности распределения инвазии между самцами и самками. Результаты наших исследований показывают, что поселения изученных моллюсков можно разделить на 3 группы.

Поселения с приблизительно одинаковой зараженностью самцов и самок: достоверных различий в зараженности полов не выявлено у V. viviparus из р. Жерев и V. contectus из р. Тетерев и Свинолужка.

Поселения с преобладанием зараженности у самцов: выявлены у V. viviparus из р. Гуйва и Каменка и у V. contectus из р. Уж. Весьма интересным оказался материал, собранный в р. Гуйва, где численность самцов V. viviparus почти в 2 раза меньше, чем самок (табл. 1), а зараженность их (табл. 2), наоборот, более чем в 2 раза выше (р < 0.01).

Поселения с большей экстенсивностью инвазии у самок: отмечены для V. viviparus из р. Уборть и Ирша и для V. contectus из р. Тня и Случ.

В ходе исследования зараженности самцов и самок разных возрастных групп не обнаружено половых различий в экстенсивности инвазии среди наиболее молодых живородок - сеголеток (возрастом 0+) и однолетних особей. В большинстве исследуемых поселений эти возрастные группы не заражены трематодами. Различия в зараженности трематодами проявляются у самцов и самок живородок, достигших возраста 2-5 лет. Среди более молодых V. viviparus (возрастом

3 года) экстенсивность инвазии самок достоверно выше (р < 0.05), чем у самцов. Среди представителей более старших возрастных групп (4-5 лет), наоборот, зараженность самцов превышает таковую у самок. Та же самая тенденция в изменении зараженности самцов и самок с возрастом прослеживается в поселениях V. contectus (табл. 2)

Рис. 1. Соотношение полов (доля самцов) в разных возрастных группах V. утратия (а) и V. соШвсШ (б): по оси абсцисс - возраст (годы); по оси ординат - доля самцов (%)

Обсуждение

Для понимания различий в трематодной инвазии живородок была проанализирована половая структура их поселений. У обоих видов моллюсков соотношение полов до определенного для каждого поселения возраста составляет приблизительно 1 : 1. В дальнейшем доля самок начинает увеличиваться, а доля самцов уменьшаться (рис. 1). Это снижение более плавное или более резкое (в зависимости от поселения) становится значительным в возрастных группах старше 3-4 лет. Доля самцов в возрасте 4-5 лет незначительна и их роль в поддержании репродуктивного потенциала сообщества, по-видимому, минимальна.

Ранее было выявлено [13], что в поселениях V. утратиъ самцы имеют большие показатели коэффициента смертности, чем самки и, соответственно, выживаемость у них меньше. Эти данные свидетельствуют о большей средней продолжительности жизни самок живородок и увеличении смертности самцов с возрастом. Подобная картина наблюдается в популяциях многих животных и определяется меньшей устойчивостью особей мужского пола к воздействию неблагоприятных факторов внешней среды, в том числе и к паразитизму [14]. Снижение резистентности к инвазии трематодами у самцов старших возрастных групп в изученных нами поселениях V. \iviparus и V. соМвсШ является, по всей видимости, одним из проявлений вышеуказанной закономерности. Действительно, различия в зараженности самцов и самок начинают обнаруживаться именно с того возраста, в котором впервые наблюдается сдвиг в соотношении полов от 1 : 1 - 2-3 года. Таким образом, в поселениях живородок наиболее важными в репродуктивном отношении могут быть более молодые самцы и самки более старшего возраста.

Рис. 2. Плодовитость самок V. утрат' (а) и V. соШвсЫ' (б) в водоемах Центрального Полесья: по оси абсцисс - возраст (годы); по оси ординат - индивидуальная плодовитость (эмб./самка)

Изменение соотношения зараженности самцов и самок с возрастом имеет значение для воспроизводства популяции живородок. Возможно, в процессе эволюции вырабатывались компенсаторные механизмы, позволяющие при сохранении антагонистического характера взаимоотношений в системе «паразит - хозяин» значительно снизить ущерб, наносимый сообществу моллюсков в целом и минимизировать воздействие трематод на половую структуру популяции хозяина за счет «использования» паразитами наименее значимых в репродуктивном отношении групп.

По нашим данным, самки живородок достигают половой зрелости в двухлетнем возрасте. Корреляционный анализ выявил положительно значимую взаимосвязь между индивидуальной плодовитостью живородок и их возрастом (г = 0.85). Плодовитость у этих моллюсков значительно увеличивается с возрастом (рис. 2), что подтверждается и литературными данными [3, 15]. Соответственно, роль 4-5-летних самок в воспроизводстве популяции должна быть достаточно велика. Именно в этих возрастных группах самок и наблюдается уменьшение экстенсивности инвазии трематодами по сравнению с самцами (табл. 2).

Основу самцов, участвующих в воспроизводстве поселений, составляют 2 летние особи; доля более старших групп невелика (рис. 1). Именно у последних и наблюдается повышение экстенсивности инвазии трематодами по сравнению с самками (табл. 2). Если бы зараженность самок повышалась с возрастом в той же степени, что и у самцов, то это бы крайне отрицательно сказалось на воспроизводстве популяций живородок, так как самки старших возрастных групп играют в этом процессе важную роль. Значение самцов старших возрастных групп в поддержании репродуктивного потенциала популяции моллюсков невелико, поэтому их высокая зараженность не оказывает существенного влияния на ее воспроизводство. Таким образом, различия в зараженности самцов и самок живородок могут быть одним из путей регуляции отношений в системе «паразит - хозяин» на популяционном уровне.

Заключение

Полученные данные указывают на то, что качественный состав трематодофауны самцов и самок исследованных видов живородок одинаковый. Однако в количественных показателях зараженности выявлены существенные различия, которые проявляются в изменении экстенсивности инвазии самцов и самок с возрастом: зараженность самок выше среди более молодых моллюсков, в то время как среди более старших особей, наоборот, чаще заражены самцы. Особенности распределения паразитов по возрастным группам самцов и самок, по - видимому, имеют биологический смысл для популяции моллюсков и системы «паразит - хозяин» в целом, а также для воспроизводства популяции хозяина.

Литература

Анистратенко В.В., Анистратенко О.Ю. Моллюски // Фауна Украины. - Т. 29, Кн. 1: Класс Панцирные или Хитоны, класс Брюхоногие - Cyclobranchia, Scutibranchia и Pectinibranchia (часть). - Киев: Велес, 2001. - 240 с.

Левина О.В. Моллюски семейства Viviparidae водохранилищ днепровского каскада // Гидробиол. журн. - 1992. - Т. 28, № 1. - С. 60-65.

Мирошниченко А.З. Плодовитость пресноводного моллюска Viviparus viviparus L. // Зоол. журн. - 1958. - Т. 37, № 11. - С. 1635-1644.

Гинецинская Т.А. Трематоды, их жизненные циклы, биология и эволюция. - Л.: Наука, 1968. - 411 с.

Стадниченко А.П. О патогенном воздействии личинок трематод на Viviparus viviparus (L., 1758) (Gastropoda, Prosobranchia) // Паразитология. - 1972. - Т. 6, № 2. -

С. 154-160.

Черногоренко М.И., Низовская Л.В., Черногоренко Е.В. Влияние пола хозяина на зараженность моллюсков сем. Viviparidae Gray, 1847 личинками трематод // Материал Х конф. Укр. о-ва паразитологов. - Киев: Наукова думка, 1985. - Ч. 2. - С. 322.

Jezewski W. Occurrence of Digenea (Trematoda) in two Viviparus species from lakes, rivers and а dam reservoir // Helminthologia. - 2004. - V. 41, No 3. - P. 147-150.

Жадин В.И. Методы гидробиологического исследования. - М.: Высш. шк., 1960. - 191 с.

Glцer P. Sьbwassergastropoden. Mollusca I. Nord- und Mitteleuropas. - Hackenheim: ConchBooks, 2002. - 327 S.

Здун В.І. Личинки трематод у прісноводних молюсках України. - Киев: Вид-во АН УРСР, 1961. - 143 с.

Черногоренко М.И. Личинки трематод в моллюсках Днепра и его водохранилищ (фауна, биология, закономерности формирования). - Киев: Наукова думка, 1983. - 210 с.

Каталог гельминтов позвоночных Украины. Трематоды наземных позвоночных / За ред. Н.И. Искова, В.П. Шарпило, Л.Д. Шарпило, В.В. Ткач. - Киев: Ин-т зоологии им. И.И. Шмальгаузена, 1995. - 92 с.

Уваева Е.И., Шурова Н.М. Оценка экологического благополучия водоемов с помощью половой структуры популяций моллюсков Viviparus viviparus L. (Mollusca, Gastropoda, Viviparidae) // Весн. Гродз. дзярж. ун-та імя Янкі Купалы. Сер. 5. Эка- номіка. Сацьіялогія. Біялогія. - 2014. - Т. 182, № 3. - С. 141-147.

Геодакян В.А. Дифференциальная смертность и норма реакции мужского и женского пола // Журн. общ. биол. - 1974. - Т. 35, № 3. - С. 376-385.

Уваєва О.І. Плодючість прісноводних молюсків Viviparus contectus (Millet, 1813) // Наук. зап. Терноп. нац. пед. ун-ту. Сер. Біол. Спец. вип.: Гідроекологія. - 2015. - Т. 64, № 3-4. - С. 669-671.

Figure Captions

Fig. 1. Gender ratio (proportion of males) in different age groups of V. viviparus (a) and V. contectus (b): X-axis - age (years); Y-axis - the proportion of males (%).

Fig. 2. Fecundity of V. viviparus (a) and V. contectus (b) females in the water bodies of Central Polesia: X-axis - age (years); Y-axis - individual fecundity (emb./female).

References

Anistratenko V.V., Anistratenko O.Yu. Mollusks. In: Fauna Ukrainy [Fauna of Ukraine]. Vol. 29. Book 1: Class Polyplacophorans or Chitons, class Gastropods - Cyclobranchia, Scutibranchia, and Pectinibranchia (part). Kiev, Veles, 2001.240 p. (In Russian)

Levina O.V. Mollusks of the family Viviparidae of reservoirs of the Dnieper cascade. Gidrobiol. Zh., 1992, vol. 28, no. 1, pp. 60-65. (In Russian)

Miroshnichenko A.Z. Fertility of the freshwater mollusk Viviparus viviparus L. Zool. Zh., 1958, vol. 37, no. 11, pp. 1635-1644. (In Russian)

Ginetsinskaya T.A. Trematody, ikh zhiznennye tsykly, biologiya i evolyutsiya [Trematodes, Their Life Cycles, Biology, and Evolution]. Leningrad, Nauka, Leningr. Otd., 1968. 411 p. (In Russian)

Stadnychenko A.P. Pathogenic effect of trematode larvae on Viviparus vivparus (L., 1758) (Gastropoda, Prosobranchia). Parasitologiya, 1972, vol. 6, no. 2, pp. 154-160. (In Russian)

Chernogorenko M.I., Nizovskaya L.V., Chernogorenko E.V. The influence of host gender on the infection of mollusks of the family Viviparidae Gray, 1847 by trematode larvae. Mater. X konf. Ukrainskogo obshchestva parazitologov [Proc. X Conf. Ukr. Soc. Parasitol.]. Pt. 2. Kiev, Naukova Dumka, 1985, p. 322. (In Russian)

Jezewski W. Occurrence of Digenea (Trematoda) in two Viviparus species from lakes, rivers and a dam reservoir. Helminthologia, 2004, vol. 41, no. 3, pp. 147-150.

Zhadin V.I. Metody gidrobiologicheskogo issledovaniya [Methods of Hydrobiological Research]. Moscow, Vyssh. Shk., 1960. 191 p. (In Russian)

Glцer P. Sьbwassergastropoden. Mollusca I. Nord- und Mitteleuropas. Hackenheim, ConchBooks, 2002. 327 S. (In German)

Zdun V.I. Trematode Larvae in Freshwater Mollusks ofUkraine. Kiev, Vyd. AN URSR, 1961. 143 p. (In Ukrainian)

Chernogorenko M.I. Lichinki trematod v mollyuskakh Dnepra i ego vodokhranilishch (fauna, biologiya, zakonomernosti formirovaniya) [Trematode Larvae in Mollusks of the Dnieper River and Its Reservoirs (Fauna, Biology, Formation Patterns)]. Kiev, Naukova Dumka, 1983. 210 p. (In Russian)

Katalog gel'mintov pozvonochnykh Ukrainy. Trematody nazemnykh pozvonochnykh [Catalogue of Vertebrate Helminths of Ukraine. Trematodes of Terrestrial Vertebrates]. Iskova N.I., Sharpilo V.P., Sharpilo L.D., Tkach V.V. (Eds.). Kiev, Inst. Zool. im. 1.1. Shmal'gauzena, 1995. 92 p. (In Russian)

Uvaeva E.I., Shurova N.M. Assessment of the ecological well-being of water bodies using the sexual structure of Viviparus viviparus L. (Mollusca, Gastropoda, Viviparidae) populations. Vesn. Grodz. Dzyarzh. Univ. im. Yanki Kupaly. Ser. 5. Ekan. Satsyyal. Biyal., 2014, vol. 182, no. 3, pp. 141-147. (In Russian)

Geodakyan V.A. Differentiated mortality and the reaction norm of the male and female sex. Zh. Obshch. Biol., 1974, vol. 35, no. 3, pp. 376-385. (In Russian)

Uvaeva O.I. Fecundity of freshwater molluscs of Viviparus contectus (Millet, 1813). Nauk Zap. Ter- nop. Nats. Pedagog. Univ. Ser. Biol. Spets. Vyp.: Gidroekol., 2015, vol. 64, nos. 3-4, pp. 669-671. (In Ukrainian)

Для цитирования: Уваева Е.И., Щербина Г.Х., Шимкович Е.Д. Роль различий трема- тодной инвазии самцов и самок живородок (Mollusca, Gastropoda, Viviparidae) Центрального Полесья в сохранении воспроизводства их популяций // Учен. зап. Казан. ун-та. Сер. Естеств. науки. - 2020. - Т. 162, кн. 1. - С. 151-161. - doi: 10.26907/2542- 064X.2020.1.151-161.

For citation: Uvayeva E.I., Shcherbina G.Kh., Shimkovich E.D. The role of differences in trematode invasion of male and female viviparids (Mollusca, Gastropoda, Viviparidae) of Central Polesia in reproduction of their populations. Uchenye Zapiski Kazanskogo Universi- teta. Seriya Estestvennye Nauki, 2020, vol. 162, no. 1, pp. 151-161. doi: 10.26907/2542- 064X.2020.1.151-161. (In Russian)Зараженность трематодами самцов и самок V. утрате и V сошесте в водоемах Центрального Полесья

Табл. 2

Примечание: ЭИ - экстенсивность инвазии; ** - в числителе представлена зараженность самцов, в знаменателе - самок; 0+ - сеголетки; * - статистически достоверные различия; 0 - зараженность отсутствует; ” - не найдено

Размещено на Allbest.ru