Экология мейобентоса в локальных биотопах газовых сипов прибрежной акватории Крыма: таксономический состав и распределение в толще осадков

Дегазация донных осадков в Мировом океане имеет почти повсеместный характер (Skarke et al., 2014). Для биогеохимической трансформации захороненного в осадочных породах органического вещества и газообразования (в основном метана) необходимы лишь условия аноксии и низкого содержания сульфатов в поровой воде. Вместе с тем рассеянные спорадические газовые выбросы из морского дна не способны оказывать какое- либо существенное влияние на экологию придонного слоя и водной толщи в целом. Значительный интерес представляют лишь те локальные участки дна, в которых эмиссия газов проявляется как активный и долговременный фактор (Молисмология Черного моря, 1992).

Ранее в результате целенаправленных поисковых работ было установлено, что в прибрежной зоне южного сектора полуострова Тарханкут, составляющего северо-западную часть Крыма, располагается поле активных выделений газообразного метана из донных отложений (Gulin, 2004). Первые наблюдения указанных природных объектов - холодных газовых сипов (cold gas seeps) - Тарханкута были сделаны летом 1980 г., что позволяет отнести данную находку к одной из первых в целом для Мирового океана (Гулин и др., 2010).

Макрофауна специфических сиповых биотопов в крымском прибрежье изучалась в районе мыса Тарханкут в 2009 г. (Гулин и др., 2010). В нашем исследовании внимание акцентируется на мейобентосе - экологической группе донных животных, размер тела которых не превышает 1 мм. Помимо исследований в настоящей работе, изучение мейобентоса прибрежных метановых сипов мыса Тарханкут проводилось в кооперации с другими авторами (Sergeeva et al., 2005; Сергеева и др., 2006; Колесникова, Сергеева, 2011), а также в Двуякорной бухте (Восточный Крым) в 2013 г. (Иванова, 2017). Согласно полученным данным, сообщества морского мейобентоса в местах выхода газов со дна находятся в более угнетенном состоянии, чем мейобентос окружающих чистых песков. Таксономический состав поселений донной фауны также различен.

Целью данной работы является определение особенностей таксономического состава и пространственного распределения мейофауны в толще донных осадков, формирующихся непосредственно вблизи мест высачиваний газов на мелководных участках черноморского шельфа. Также рассматриваются вопросы формирования экстремальных условий существования биоты в осадках газовых сипов.

Целесообразность отдельного рассмотрения экологии таких природных объектов морской бентали, как газовыделения из морского дна на малых глубинах, обусловлена тем, что прибрежные районы с расположенными в них газовыми сипами наиболее подвержены неблагоприятным гидрометеорологическим воздействиям (шторма, ливневые сбросы взвесей с береговых склонов и проч.), чего не наблюдается в глубоководных районах моря.

Материалы и методы

Окислительно-восстановительный потенциал (ОВП) в слое осадка 0-5 см достигал значительных отрицательных величин, что свидетельствует о формировании кислород- дефицитных условий среды (табл. 1).

Сравнительная оценка численности крупных таксонов в период 2004-2017 гг. показывает, что мейобентосные сообщества сипов заметно угнетены в сравнении с поселениями зообентоса в прилегающих донных субстратах (табл. 2, 3). Общая численность мейофауны сиповых осадков на Тарханкуте достоверно ниже по сравнению с окружающими песками, не подвергающимися процессам микробиологического разложения метана с образованием токсичных условий среды - гипоксии и присутствием сероводорода. В соответствии с данными табл. 2 средняя плотность поселений в сипах равна 865±295, тогда как в фоновых точках она составляла 12221±2744 экз/0,01 м² (экз/0,01 м², ± стандартная ошибка среднего).

Анализ таксономического состава сообществ мейобентоса установил, что доминирующими группами в сентябре 2004 г. в сипе являлись круглые черви - нематоды, а на фоновых участках дна - нематоды и гарпактикоиды (субдоминанты). В сентябре 2006 г. в осадках сипов также доминировали нематоды, однако в меньшей степени. Для фоновых донных отложений оказалось характерным преобладание многощетинковых червей - полихет. В 2014 г. на контрольных станциях в сообществах преобладали нематоды, тогда как в местах выхода газов субдоминантами были многощетинковые черви (Polychaeta) и одноклеточные Foraminifera. В мае 2016 г. в наиболее интенсивном сипе отмечено доминирование представителей мягкораковинных фораминифер отряда Allogromiida, а также нематод и гарпактикоид в качестве доминантов и субдоминантов на фоновых точках. В сентябре 2017 г. сообщества сиповых осадков были представлены инфузориями, а также гарпактикоидами и полихетами. Таким образом, в разные годы доминирование в сообществе мейофауны приходилось на различные таксоны.

Таблица 2. Встречаемость (D, %) и численность (N, экз/0,01 м²) таксонов сообщества мейобентоса в слое грунта 0-5 см в 2004 и 2006 гг.

Table 2. Percentage (D, %) and density (N, ind./0.01 m²) of taxa in meiobenthic communities in the sediment 0-5 cm layer in 2004 and 2006

Примечание: жирным шрифтом выделены доминанты и субдоминанты мейобентосных сообществ; * - данные из нашей работы (Sergeeva et al., 2005).

Таблица 3. Встречаемость (D, %) и численность (N, экз/0,01 м2) таксонов сообществ мейобентоса в слое грунта 0-5 см в 2014-2017 гг.

Table 3. Percentage (D, %) and density (N, ind./0.01 m2) of taxa in meiobenthic communities in the sediment 0-5 cm layer in 2014-2017

Примечание: жирным шрифтом выделены доминанты и субдоминанты мейобентосных сообществ; * - средние значения по трем повторностям.

Интересным индикатором степени потревоженности сообщества (уровень стрессовости сообщества) может являться численность чувствительных к неблагоприятным факторам среды и устойчивых к ним таксономических групп мейобентоса. Свободноживущие морские нематоды - круглые черви - широко известны своей устойчивостью к самым различным стрессорам (гипоксии, высокой концентрации сероводорода, значительным колебаниям температуры и солености воды) (Platt, Warwick, 1983). Явное преобладание нематод как в сипе, так и в фоновых осадках отмечено только в сентябре 2004 г. Напротив, веслоногие ракообразные Copepoda, в том числе представители отряда Harpacticoida, достаточно чувствительная к органическому загрязнению группа животных (McLachlan, Brown, 2006). На фоновых точках в 2004 и 2016 гг. гарпактикоиды отмечены нами как субдоминирующая и доминирующая группы, что, как правило, служит показателем чистых незагрязненных осадков. В то же время доля гарпактикоидных копепод в микробиальных матах сипов за все время исследований была мала, оставаясь на уровне второстепенных или малочисленных таксономических групп, что может говорить о токсичности для них среды обитания в сипе. Морские тихоходки Tardigrada представлены видом Batillipes mirus Richters, 1909.

В сентябре 2014 г. мы изучили послойное распределение численности мейобентоса и его таксономическую структуру в местах интенсивных выходов газа (рис. 2). Наибольшая плотность поселений и вертикальные градиенты численности мейофауны приурочены к верхнему (0-3 см) слою микробного мата. В поверхностном слое мата в мейобентосном сообществе преобладали многощетинковые черви - полихеты. В слое 1-2 см в сообществе субдоминировали полихеты, морские клещи Acarina и мягкораковинные фораминиферы Allogromiida, которые встречались во всех 0-5 см слоях грунта. Гарпактикоиды обнаружены только на глубине до 3 см микробиального мата (рис. 2).

Следует отметить, что на фоновых точках - песчаных полянах - характер вертикального распределения мейофауны в толще грунта заметно отличался от такового в микробном мате сипа. В верхнем слое 0-1 см грунта были обнаружены минимальные значения численности животных (1242 экз/0,01 м²), тогда как их основное скопление найдено в слое 3-4 см (12227 экз/0,01 м²). Глубже численность мейобентоса снижалась и в слое 4-5 см составляла лишь 8724 экз/0,01 м². Нематоды проникали вглубь песка на фоновой точке на большую глубину и в гораздо большем количестве. Гарпактикоиды, как и в сипе, не отмечены глубже 3 см грунта.

В целом, распределение животных внутри осадков метановых сипов соответствует классическим представлениям о распределении фауны в толщах илистых донных отложений (Мокиевский, 2009). Так, численность мейобентоса уменьшалась в глубине микробного мата, где, по данным (Орехова и др., 2013), производившим измерения в 2009 г. в месте нашего отбора проб, кислород присутствует только в поверхностных нескольких миллиметрах субстрата, а концентрация сероводорода достигает более 1500 мкМ/л уже в слое 0-1 см.

Рис. 2. Численность мейобентоса (экз/0,01 м²), его таксономическая структура и послойное распределение в колонке грунта в сентябре 2014 г.: А - сип (n=3, со стандартным отклонением); Б - фон

Fig. 2. The abundance of meiobenthos (ind./0.01 m²), its taxonomic structure and stratified distribution in the sediment cores in September 2014, А - seep (n=3, with standard deviation as error bars), Б - reference point

Содержание органического вещества (ОВ) в сульфуреттах сипов значительно выше, чем на фоновых точках (табл. 1). В летний период 2009 г., т.е. в сезон наибольшей стагнации водных масс и максимальной активности микробных процессов, в бактериальных матах были обнаружены чрезвычайно высокие уровни содержания ОВ, превышающие аналогичные показатели на прилегающих фоновых станциях в 6,8 раз.

Среднее значение содержания ОВ в сипе в период 2004-2017 гг. нами определено как 256,24 ± 30,01 мг/г, тогда как в фоне - 39,78 ± 8,94 мг/г (табл. 1). Органическое вещество в донных отложениях служит питательной средой для биоты, и, вероятно, его повышенное содержание в сипе является фактором, способным привлекать зообентос. Однако высокая концентрация токсичного сероводорода в сочетании с недостатком кислорода (и его отсутствием в более глубоких слоях осадка) ограничивает развитие макро- и мейофауны.

Таким образом, можно заключить, что в донных отложениях непосредственно у очагов газовыделений формируется своеобразный «экстремальный» биотоп с критическими условиями для существования биоты - острой гипоксией (и даже аноксией в толще мата) и присутствием токсичного сероводорода. Вполне вероятно, высокая трофность микробиотопов газовых сипов - главная причина присутствия здесь зообентосных организмов, но лишь тех, которые адаптированы к гипоксии в совокупности с экстремально высокой концентрацией H₂S.

Кроме того, в 2014 г. нами проводились наблюдения физиологического состояния мейобентоса из сиповых осадков методом прямого микроскопирования (Иванова, 2017). Было обнаружено, что живые подвижные мейобентосные животные в сипе обитали только в верхнем 0,5 см слое осадка и составляли около 3 % от общей численности мейобентоса, находящегося в пробе. Можно предположить, что большинство животных, обнаруженных в пробах грунта из сипов, погибают в условиях отсутствия кислорода и отравления сероводородом. Логично допустить, что подвижный мейобентос стремится избегать таких экстремальных местообитаний.

Как уже отмечалось, в сентябре 2014 г. основные скопления мейобентоса обнаруживались в верхних 3 см осадков. Интересной особенностью фауны сипов оказалось то, что нематоды здесь практически отсутствовали, их единичные экземпляры обнаружены только в верхних 0-2 см осадка, в то время как, по литературным данным (Platt, Warwick, 1983), нематоды способны существовать в крайне неблагоприятных условиях среды и указаны как доминанты в глубоководных сиповых осадках Черного моря (Sergeeva, Gulin, 2007).

Нами также отмечено отсутствие гарпактикоид в бактериальном мате сипа в глубине осадка ниже 3 см, тогда как ранее регистрировали пики скопления гарпактикоид Darcythompsonia fairlensis T Scott, 1899 (Co- pepoda: Harpacticoida) в слое 4-5 см микробного мата (Колесникова, Сергеева, 2011). К сожалению, указанными авторами не описана методика отбора проб осадков и невозможно однозначно заключить, шла ли речь о живых экземплярах либо это погибшие особи из поверхностных слоев, оказавшиеся в толще мата вследствие высокой скорости нарастания бактериального субстрата.

Редокс-потенциал среды (Eh, мВ) как интегральный показатель выражает соотношение окисленных и восстановленных форм, прежде всего, кислорода и сульфидов внутри донных осадков. Диаграмма рассеяния (scatter plot) значений численности мейобентоса (зафиксированных в сентябре 2014 г. для различных слоев грунта) и значений для этих же слоев осадка Eh показывает функциональную зависимость, выражающуюся в предпочтении мейофауной более окисленных поверхностных грунтов (рис. 3).

Наибольшие скопления мейобентоса в толще осадка соответствуют нормоксическим условиям (при Eh около 0 мВ), минимальные численности инфауны наблюдаются в нижних слоях грунта при значениях Eh ниже - 280 мВ, указывающих на сильно восстановленную среду.

Для определения воздействия на кислородный режим водной толщи над полем сипов у побережья мыса Тарханкут в сентябре и ноябре 2009 г. были проведены измерения концентрации кислорода (табл. 4). Результаты вертикального зондирования показывают, что осадки сипа на глубине 3,5 м, образующие очаг сероводородного заражения, способны снижать концентрацию кислорода в придонном слое воды на расстоянии не менее 1,5 м от дна.

Рис. 3. Диаграмма рассеяния (scatter plot) общей численности мейофауны (экз/100 см²) vs. окислительновосстановительного потенциала (мВ) в сипе (сентябрь 2014 г.)

Fig. 3. Scatter plot of total meifauna density (ind./100 cm²) vs. redox potential (mV) in the seep sediments (September 2014)

Таблица 4. Концентрация кислорода О₂ (мг/л) в водной толще над сипом, расположенным на глубине 3,5 м

Table 4. Oxygen concentration O₂ (mg/L) in the water column above the seep, located at a depth of 3.5 m

В течение длительного периода наблюдений установлено, что после воздействия сильных штормов время восстановления экотопа тарханкутских сипов и, вероятно, бактериоценоза составляет один-полтора месяца. Можно предположить, что это важное свойство прибрежных местообитаний является одним из ключевых в динамике количественных показателей и состава донной фауны поля газовых сипов у мыса Тарханкут.

Таким образом, образующийся в результате микробиального окисления метана избыток органического вещества в грунте формирует специфическую донную среду. Повышенное содержание органики воздействует на бентосную фауну по-разному. С одной стороны, обогащенные органическим веществом донные осадки привлекательны для бентосных животных как источник пищи и могут стимулировать рост и разнообразие бентосных популяций (Austen, Widdicombe, 2006). С другой стороны, микробиальные процессы, связанные с разложением накопленного органического вещества, приводят к образованию больших концентраций сероводорода, токсичного для биоты, и критическому снижению кислорода в донной среде (Гулин и др., 2010). В результате взаимодействия ограничивающих и привлекающих факторов среды образуется так называемая зона экологического компромисса, в которой способны обитать лишь те представители донной фауны, которые обладают соответствующими биохимическими, физиологическими либо функциональными адаптациями.

В толще донных осадков с высоким содержанием органического вещества могут формироваться даже условия аноксии (Giere, 2009; Орехова и др., 2013) в глубоко лежащих слоях, куда не проникает обогащенная кислородом поровая морская вода. В этом случае с учетом того, что присутствие кислорода - первичная необходимость для дыхания донных гидробионтов-эукариот, насыщение грунтов органическим веществом, вероятно, способно оказывать губительный эффект для инфауны. Подобное явление «экологического компромисса» отмечалось нами ранее также для глубоководных мейобентосных сообществ Черного моря, ассоциированных с зонами газовыделений (Sergeeva, Gulin, 2007; Ivanova et al., 2012), и в газоносных осадках атлантической лагуны Риа Формоза (Южная Португалия) (Ivanova, 2014).