Поведенческие механизмы трофической дифференциации у рыб-бентофагов

40

Размещено на http://www.allbest.ru/

Размещено на http://www.allbest.ru/

Автореферат

диссертации на соискание ученой степени доктора биологических наук

ПОВЕДЕНЧЕСКИЕ МЕХАНИЗМЫ ТРОФИЧЕСКОЙ ДИФФЕРЕНЦИАЦИИ У РЫБ-БЕНТОФАГОВ

Специальность 03.02.06 - ихтиология

Герасимов Юрий Викторович

Москва 2010

Общая характеристика работы

Актуальность проблемы. Пищевые отношения у рыб, так же как и у других групп животных, относятся к наиболее многообразным и сложным биотическим связям (Павлов, Касумян, 1998), основу которых оставляет отношение: кормовые беспозвоночные - «мирные» рыбы - хищные рыбы (Мантейфель, 1961). Значительный вклад в изучение этих отношений внесли отечественные ученые - Г.В. Никольский, В.С. Ивлев, А.А. Шорыгин, Н.С. Гаевская, Г.С. Карзинкин, Е.В. Боруцкий, Б.П. Мантейфель, К.Р. Фортунатова. Исследования, связанные с изучением пищевых отношений, остаются актуальными и в настоящее время (Matthews, 1998; Portz, Tyus, 2004; Михеев, 2006).

Главным условием длительного сосуществования видов является трофическая дифференциация, когда рыбы разных видов используют определенные кормовые организмы, к питанию которыми они наиболее приспособлены и кормовые местообитания, в пределах которых кормодобывание наиболее эффективно. Межвидовая трофическая дифференциация сформировалась в процессе видообразования и обусловлена врожденными видовыми различиями органов, участвующих в процессе кормодобывания. В результате, виды сохраняют необходимый для выживания уровень эффективности поиска и добычи корма только в определенном диапазоне изменчивости внешней среды, что в относительно стабильных условиях приводит к минимизации сходства используемых ими кормовых организмов и (или) кормовых местообитаний, и в первую очередь тех, которые находятся в недостатке. Однако при изменениях условий окружающей среды могут происходить нарушения трофической дифференциации, что часто выражается в увеличении сходства используемых объектов питания и кормовых местообитаний. В ходе трофических взаимодействий, благодаря наследуемым признакам, обусловливающим трофическую дифференциацию, она восстанавливается, но уже со свойствами, характерными для новых условий обитания. Роль в этом процессе видовых морфологических особенностей хорошо известна. Гораздо меньше исследован вопрос о значении наследуемых и приобретенных особенностей пищевого поведения (Matthews, 1998; Liem, Summers, 2000; Einum, Fleming, 2004; Bolnick, Lau, 2008).

Если в межвидовом разделении ресурса основную роль играет трофическая дифференциация, сформировавшаяся в процессе видообразования, то при внутривидовых трофических взаимодействиях, когда кормовой ресурс и пространство делят особи одного вида, трофическая дифференциация формируется в результате приспособительного ответа на современные условия обитания. При этом различия в уровнях специализации к добыванию определенного типа корма у внутривидовых форм могут быть настолько велики, что в плане экологии питания они фактически могут рассматриваться как разновидности, что позволяет исследовать механизмы трофических взаимодействий особей без учета влияния филогенетической истории (Wimberger, 1994). Тем не менее, вопрос об экологической роли трофического полиморфизма пока изучен недостаточно (Савваитова, Медников, 2000), еще меньше исследованы поведенческие механизмы этого явления.

Для понимания механизмов разделения кормового ресурса необходимо более глубокое изучение поведения, поскольку оно является внешним проявлением реакции организма на условия кормодобывания. Б.П. Мантейфель (1980) писал, что оборонительно-пищевой комплекс поведенческих реакций является одной из наиболее важных и универсальных поведенческих адаптационных систем вида. Хотя трофические отношения - это центральная тема во многих современных экологических теориях, оказалось, что в полевых условиях их бывает трудно выявить, исследовать и описать количественно (Ивлев, 1955; Matthews, 1998; Михеев, 2006). Исходя из этого, мы в своей работе в основном использовали экспериментальный подход.

Поскольку решить поставленную задачу в масштабе всего многообразия видов не представляется возможным, мы ограничились группой видов, использующих в естественных условиях в качестве корма организмы инфауны. При питании рыбы должны обнаружить их в толще субстрата и затем «выкопать». Подобный выбор объекта исследования обусловлен тем, что у организмов, связанных с донным субстратом, проще менять характеристики пространственного распределения, чем, например, у свободно плавающих в толще воды планктонных организмов, что значительно облегчает исследование зависимости пищевого поведения рыб от пространственного распределения кормовых организмов.

Основными объектами исследования были два массовых в водоемах умеренной зоны вида рыб - плотва и лещ, имеющие различный уровень специализации к добыванию организмов инфауны (Суетов, 1939; Васнецов, 1948; Kotrschal, Junger, 1988; Гдовский, Ружинская, 1990). Кроме того, для расширения возможностей сравнительного анализа использовались и другие виды рыб с различным уровнем специализации к питанию инфауной (от облигатных бентофагов до эврифагов), в том числе и экзотические. Под специализацией к добыванию донных организмов мы подразумеваем комплекс морфофизиологических и поведенческих характеристик, который определяет эффективность пищевого поведения особи в конкретных условиях среды при добывании определенного вида корма, в данном случае при питании инфауной. При подборе видов уровень специализации определялся по литературным источникам, в зависимости от доли, занимаемой в их питании организмами инфауны. В ходе экспериментов - по показателю эффективности питания, которая измерялась количеством пищи, съеденной за единицу времени, затраченного на поиск и добычу корма (интенсивность питания) или отношением количества корма к расстоянию, которое рыбы проплывают во время поиска пищи.

При питании инфауной на интенсивность питания рыб исключительное влияние оказывает характер горизонтального распределения кормовых организмов (Ивлев, 1955; Vlymen, 1977), тип субстрата и глубина нахождения беспозвоночного в субстрате (Суетов, 1939), временная стабильность распределения кормовых организмов (Noda et al., 1994; Михеев, 2006). Исходя из этого, в экспериментальных условиях исследовалось наличие определенных особенностей в пищевом поведении рыб, которые в каждом конкретном случае позволяют одним особям более эффективно добывать корм, чем другим. Кроме того, значительная часть работы посвящена вопросу влияния хищника на пищевое поведение рыб, поскольку в период активного поиска пищи вероятность нападения хищника резко возрастает.

Цель работы: Изучение поведенческих механизмов и закономерностей формирования поведенческих реакций рыб, способствующих разделению кормовых ресурсов между видами и обусловливающих внутривидовую трофическую дифференциацию.

Основные задачи работы:

1. Разработать экспериментальные методы моделирования условий кормодобывания рыб-бентофагов для изучения зависимости их пищевого поведения от характера пространственного распределения корма, структуры субстрата и присутствия хищника.

2. На основе результатов оригинальных экспериментов и литературных данных проанализировать роль структуры местообитания и изменения размещения корма в формировании пищевого поведения рыб на меж- и внутривидовом уровнях.

3. Исследовать модификации пищевого поведения под влиянием хищников на меж- и внутривидовом уровнях.

4. Оценить роль адаптивных изменений поведения рыб при их обучении к добыванию корма в новых условиях.

5. Провести анализ роли видовых и внутривидовых особенностей пищевого и оборонительного поведения в формировании и поддержании трофической дифференциации рыб.

Научная новизна. Показано, что основу поведенческого механизма разделения кормового ресурса составляет то, что виды, специализированные к добыче корма в конкретных условиях среды, используют пространство более селективно с минимальным использованием случайного поиска, а неспециализированные- менее селективно или случайным образом. Специализированные виды обнаруживают корм с большего расстояния, и пространство между точкой обнаружения и местоположением кормовой частицы преодолевается по кратчайшему расстоянию. У неспециализированных видов обнаружение кормовой частицы происходит с близкого расстояния, поэтому большая часть пространства преодолевается по криволинейной траектории случайного поиска с постоянным тестированием субстрата. Этим определяется разница в эффективности поискового поведения, обусловливающая разделение кормового ресурса.

Впервые установлено, что специализированные виды способны оптимизировать свое поведение при менее стабильном распределении корма, ориентируясь и реагируя на более тонкие особенности распределения корма. Неспециализированные особи, которые в этих же условиях осуществляют поиск случайным образом, не способны обнаружить те же «закономерности» в распределении корма и выработать соответствующие поведенческие навыки.

Выявлено, что основой механизма пространственного разделения кормового ресурса в присутствии хищника у видов, способных объединяться в группы, являются видовые и внутривидовые различия в способности к риску, обусловленные функциональной активностью нервной системы. У малоподвижных видов, особенно ведущих одиночный образ жизни, такое разделение кормового ресурса в основном обусловлено их выеданием хищниками, т.е. эти виды не встречаются (или выедаются) за пределами биотопов, которые не обеспечивают их выживание в присутствии хищника.

Установлено, что одним из механизмов, лежащих в основе внутривидовой трофической дифференциации, является механизм регулирования плотности, основанный на полиморфизме социального поведения, когда в популяции имеются животные, различающиеся по степени толерантности к повышенной плотности скоплений. Вытеснение из скоплений менее толерантных особей приводит к внутрипопуляционной пространственной дифференциации и, соответственно, к вынужденному переходу части особей на питание альтернативным кормовым ресурсом. При отсутствии выраженных морфологических приспособлений кормодобывающего аппарата эти особи способны переключаться на альтернативную пищу и, обратно, без снижения эффективности кормодобывания. Подобная трофическая дифференциация может иметь временный или периодический характер и позволяет популяции использовать кормовой ресурс с непостоянной доступностью.

Основные положения, выносимые на защиту.

1. Основа поведенческого механизма трофической дифференциации состоит в том, что специализированные виды при кормодобывании используют пространство селективно, а неспециализированные - случайным образом, что и обусловливает разницу в эффективности поискового поведения.

2. Специализированные виды, в отличие от неспециализированных, способны оптимизировать свое поведение при меньшей стабильности в распределении корма, ориентируясь и реагируя на более тонкие особенности распределения корма, а так же повышая эффективность пищевого поведения в тех условиях, в которых неспециализированные не способны это сделать.

3. Одним из механизмов, лежащих в основе внутривидовой трофической дифференциации рыб, является механизм регулирования плотности, основанный на полиморфизме социального поведения, когда в популяции имеются животные, различающиеся по степени толерантности к повышенной плотности скоплений. Подобная трофическая дифференциация может иметь временный или периодический характер и позволяет популяции использовать альтернативный кормовой ресурс с непостоянной доступностью.

4. Основой механизма трофической дифференциации под влиянием хищника у видов, способных объединяться в группы, являются видовые и внутривидовые различия в способности к риску. В отличие от них, у видов, ведущих одиночный образ жизни, дифференциация происходит в результате выедания их хищником в пределах биотопов, которые не обеспечивают их выживание в присутствии хищника.

Практическая значимость. Полученные результаты необходимы для разработки рекомендаций по рациональному использованию рыбных ресурсов, не приводящему к необратимым, нарушающим их естественное состояние, воздействиям. Результаты работы могут способствовать решению проблем сохранения биоразнообразия, устойчивой эксплуатации ресурсов и составления прогноза последствий хозяйственной деятельности.

Особое значение полученные данные имеют для работ, связанных с воспроизводством и охраной естественных популяций рыб. Так, на основании полученных данных была разработана методика выращивания и подготовки молоди стерляди к выпуску в естественные водоемы, которая уже более 4-х лет успешно применяется на Чернозаводском рыбоводном заводе (Ярославская обл.), осуществляющем работы по воспроизводству стерляди на Горьковском водохранилище.

Результаты исследований используются в качестве лекционного материала в учебном процессе ФГОУ ВПО «КГТУ» (г. Калининград) и Ярославского государственного университета им. П.Н.Демидова при подготовке специалистов по специальности «ихтиология».

Апробация. Основные положения диссертации были представлены на Всесоюзных, Всероссийских и международных конференциях (Москва, 1983, 1987, 2007; Севастополь, 1988; Новосибирск, 1988; Звенигород, 1989; Чита, 1989; Овьедо, Испания, 1994; Чаттануга, США, 1997; Тольятти, 1998; Санкт-Петербург, 2000; Брюгге, Бельгия, 2000; Осло, Норвегия, 2001; Копенгаген, Дания, 2002; Берген, Норвегия, 2003, 2006; Виго, Испания, 2004; Абердин, Шотландия, 2005; Маастрихт, Голландия, 2006; Ческе-Будеёвице, Чехия, 2007; Борок, 1996, 2003, 2005, 2007; Астрахань, 2008).

Публикации. По материалам диссертации опубликованы 40 работ, в том числе 18 в рецензируемых журналах, и 1 монография.

трофический рыба поведение кормодобывание

Глава 1. Основные подходы к изучению поведенческих механизмов и закономерностей формирования поведенческих реакций рыб, способствующих разделению кормовых ресурсов между видами и обусловливающих внутривидовую трофическую дифференциацию

Принципы подбора видов рыб. Для проведения экспериментов использовались рыбы, никогда не жившие в естественных условиях. Тропические рыбы являлись потомством производителей, в течение многих поколений существовавших в аквариумных условиях. Рыбы из водоемов умеренной зоны были получены от производителей, пойманных в естественной среде, и их выращивание проходило в аквариумах, т.е. и у тех и у других отсутствовала адаптация к их естественным условиям обитания. Следовательно, все межвидовые различия в пищевом и оборонительном поведении, регистрируемые между ними в сходных экспериментальных условиях, должны быть обусловлены врожденными особенностями морфологии и поведения, приобретенными видами в процессе филогенеза.

Для исследований нами были выбраны виды рыб, которые в естественных условиях, в той или иной степени, используют в качестве корма организмы инфауны (беспозвоночных, обитающих в толще донного субстрата). Всего в экспериментах были использованы 18 видов рыб. Из них 9 видов - представители водоемов умеренной зоны: лещ Abramis brama, плотва Rutilus rutilus, пескарь Gobio gobio, карп Cyprinus carpio, линь Tinca tinca, серебряный карась Carassius auratus, усатый голец Barbatula barbatula; ерш Gymnocephalus cernuus, окунь Perca fluviatilis и 9видов тропических рыб, прошедших «бутылочное горлышко» отбора к аквариумным условиям: Synodontis nigrita (Siluriformes, Mochokidae); Corydoras paleatus, Hoplosternum thoracatum (Siluriformes, Callichthyidae); Macrognatus aculeatus (Mastacembeliformes, Mastacembelidae); Gnathonemus petersi (Mormyriformes, Mormyridae); Acanthophthalmus semicinctus, Botia macracantha (Cypriniformes, Cobitidae); Barbus schwanefeldi (Cypriniformes, Cyprinidae); Astatotilapia burtoni (Perciformes, Cichlidae). Об их питании в естественной среде судили по литературным данным (Corbel, 1961; Bishai, Gideiri, 1965; Knoppel, 1970; Roberts, 1972; Blake, 1977; Patrick, Ofori-Danson, 1992; Marrero, Winemiller, 1993; Mol, 1995; Grosman, 1996; Sanyanga, 1998; и др.).

Степень использования организмов инфауны этими видами (по литературным источникам) показывает, что в исследуемом ряду видов были представлены как высокоспециализированные облигатные бентофаги, так и эврифаги.

Условия добывания корма в эксперименте. Виды, питающиеся организмами инфауны, чаще всего добывают их на ровном дне с илистым или песчаным субстратом. Организмы инфауны в основном представлены «мягким» бентосом, среди которого доминируют личинки хирономид или олигохеты. Защитные механизмы этих организмов сводятся к закапыванию в субстрат, в котором они проводят большую часть жизненного цикла или всю жизнь. Глубина нахождения беспозвоночного в толще субстрата в значительной степени ограничивает возможности рыб для их поиска и добывания, но для разных видов по-разному. С.В. Суетов (1939), писал, что «… не все рыбы обладают одинаковой способностью проникать в толщу ила при поиске корма. Степень проникновения рыб и уничтожения ими инфауны зависит от биолого-морфологических особенностей рыб ...».

Кроме того, известно, что уровень агрегированности кормовых организмов в гомогенной среде может в значительной степени влиять на эффективность их поиска рыбами (Sutherland, Anderson, 1987; Fairweather, 1988; Benhamou, Bovet, 1989). В.С. Ивлев (1955), получил в эксперименте с одним видом рыб практически прямую зависимость интенсивности питания рыб от агрегированности корма. Позднее У. Влимен (Vlymen, 1977), также на одном виде, получил куполообразную кривую. Нами, при исследованиях на нескольких видах, было показано, что полученные указанными авторами кривые являются частными случаями и что на форму этой зависимости в значительной степени влияет уровень специализации вида к поиску и добыче корма в определенных условиях (Линник, Герасимов, 1986; Герасимов, Герасимова, 1988; Герасимов, Линник, 1993; Gerasimov, 1995; Герасимов, 2007).

Поэтому из всего комплекса характеристик, присущих кормовым организмам и влияющих на эффективность пищевого поведения рыб, мы рассматривали только роль особенностей вертикального и горизонтального распределения в толще субстрате. Поскольку проникающая способность рыб зависит от механических свойств субстрата (Суетов, 1939), мы проводили исследования с использованием нескольких типов субстрата. Не рассматривались такие факторы, как активная защитная реакция беспозвоночных на приближение рыбы или их защитные морфологические приспособления в виде раковин, колючих выростов и т.д., что для организмов инфауны менее характерно, чем, например, для беспозвоночных эпибентоса.

Основные стратегии трофической дифференциации. В обзорах, посвященных проблеме разделения ресурса (Fishelson, 1980; Matthews, 1998), указывается, что существует две стратегии разделения кормового ресурса: 1) существование в одном месте и потребление различных кормовых объектов или 2) использование сходных кормовых объектов, но питание в различных местах. Мы в экспериментах использовали один вид кормового организма, но при этом использовались различные типы пространственного распределения корма (агрегированность и глубина закапывания в субстрат) и различные типы субстратов. Это позволило исследовать обе стратегии: максимальный показатель интенсивности питания в условиях различного размещения корма указывал на избираемый рыбой тип распределения кормовых объектов (1-я стратегия), тот же показатель при использовании различных субстратов указывал на потенциально избираемый тип местообитания (2-я стратегия).

Подход к исследованию эффективности пищевого поведения исследуемых рыб в присутствии хищников. Важную роль в трофических отношения мирных рыб играют хищники (Фортунатова, Попова, 1973; Попова, 1979; Hindell, 2000; Jackson et al., 2001; Milewski, 2002; Pierce et al., 2006). Особый интерес вызывает «нелетальное» воздействие хищников, когда само их присутствие способно значительно изменить пищевое поведение и распределение потенциальных жертв (Герасимов, Линник, 1988; Лещева, Жуйков, 1989; Walsh, Reznick, 2008; Blanchet et al., 2008; Смирнова, Герасимов, 2010). Учитывая роль хищников в трофических отношениях жертв, мы в своих исследованиях использовали подход, сформулированный Б.П. Мантейфелем (1961) и названый им триотрофом, т.е. подразумевается тройственная пищевая связь: кормовые беспозвоночные - «мирные» рыбы - хищные рыбы. Такой подход к проблеме наиболее обоснован, поскольку желание добывать корм и необходимость спасаться от хищника - наиболее распространенная в природе дилемма. Для выяснения уровня толерантности жертв к воздействию хищника проводились сравнительные исследования видов и внутривидовых групп на их склонность к риску, когда одни особи (виды) способны питаться вблизи от хищника, а другие, при тех же условиях, предпочитают покинуть опасное место (Герасимов, Линник, 1988; Gerasimov, 2006; Герасимов, 2007; Смирнова, Герасимов, 2010). Для исследования использовались и хищники-засадчики (щука) и догоняющие хищники (окунь), поскольку степень их воздействия на жертву различна (Кашин и др., 1977; Hart, Hamrin, 1988).

Оценка роли адаптивных изменений поведения рыб. В условиях изменчивой окружающей среды особи необходим определенный уровень пластичности, которая достигается с помощью адаптационных механизмов, в том числе и поведенческих, поскольку поведение играет решающую роль во взаимодействии особей друг с другом и с окружающей средой. Эффективность пищевого поведения особи в новых (или переменных) условиях во многом зависит от скорости обучения. При относительно стабильных условиях кормодобывания пространственная память облегчает рыбам поиск и добычу корма. При питании в нестабильной и гомогенной среде (при отсутствии ориентиров) преобладает случайный поиск, однако с накоплением индивидуального опыта повышается эффективность пищевого поведения животных и в этих условиях (Герасимов, 1989; Noda et al., 1994; Михеев, 2006; Герасимов, 2008). Для оценки роли обучения мы сравнивали эффективность пищевого поведения исследуемых видов и внутривидовых групп при различных уровнях стабильности условий кормодобывания, что достигалось за счет постоянного и переменного распределения кормовых пятен и зрительных ориентиров.

Внутривидовая трофическая дифференциация. При экспериментальном изучении внутривидовой трофической дифференциации использовались те же подходы, что и для исследования межвидовой трофической дифференциации. В ходе полевых работ изучалось распределение внутривидовых групп плотвы и леща с использованием мечения ультразвуковыми метками и исследовалось их питание. При анализе учитывались признаки, обусловливающие трофическую дифференциацию; проявления полиморфизма по другим признакам не рассматривались, поскольку они не обязательно имеют те же самые причины или эволюционное значение.

Математическая модель. На основании данных, полученных при изучении поведения рыб разных видов при их питании кормовыми организмами, распределенными с различной агрегированностью, была создана компьютерная модель (совместно с П.П.Умориным (ИБВВ РАН)). С помощью модели исследовали: а) форму зависимости интенсивности питания от агрегированности кормовых объектов у рыб с различным уровнем специализации к добыванию корма и б) возможность оптимизации поискового поведения рыб при агрегированном распределении кормовых объектов в условиях гомогенной окружающей среды.

Глава 2. Материал и методы проведения экспериментов

Экспериментальные исследования были выполнены в лаборатории экологии рыб ИБВВ РАН. Рыбы умеренной зоны, используемые в экспериментах, были получены от выловленных в естественных водоемах производителей и до экспериментов подращивались в аквариальной лаборатории экологии рыб ИБВВ РАН. Тропических рыб приобретали в зоомагазинах или разводили в лабораторных условиях. Реципрокные гибриды плотвы и леща, а также их внутривидовые формы ежегодно получали на прудовой базе ИБВВ РАН путем направленного скрещивания.

Экспериментальные методы моделирования условий кормодобывания. Эксперименты проводили в аквариумах емкостью 0,2 м³ с площадью дна 0,6 м². Для проведения экспериментов использовали рыб сходных линейных размеров от 6 до 8 см. В качестве корма использовались искусственно разводимые личинки хирономид. Перед каждым опытом личинок обездвиживали, кратковременно помещая их в воду с температурой 65-70С. В качестве субстрата использовали речной песок, ил и экспериментальный субстрат, представлявший собой уложенные на дно аквариума пластины из оргстекла размером 140 мм 100 мм 10 мм. В них были высверлены по 40 углублений глубиной 5 мм и диаметром 10 мм, в которые помещался корм. Корм маскировался темной капроновой делью с ячеей 4 мм, которой эти пластины накрывались. При использовании естественных субстратов личинок размещали на нужном количестве ситечек (капроновое сито с ячеей 1 мм, натянутое на пластиковое кольцо диаметром 8 см), которые закапывали в песок или ил на определенную глубину. При извлечении ситечек из субстрата песчинки или ил проваливались сквозь ячейки, а несъеденные личинки оставались на поверхности сита.

Эксперименты с хищниками проводили в аквариумах объемом 0,4 м³с площадью дна 1,5 м². В каждый аквариум помещали по пять рыб сравниваемых видов или внутривидовых групп. Сравнивались рыбы только с одинаковыми размерами. В качестве хищников использовали щук длиной 35 ± 3 см и окуней - 23 ± 2 см. Кормом для рыб-жертв служили личинки хирономид. Хищники и рыбы-жертвы находились в аквариуме постоянно, личинок хирономид помещали в аквариум 2 раза в сутки.

Способы размещения корма. Различная степень агрегированности корма достигалась распределением пищевых частиц случайно-равномерным образом, а также в виде скоплений с резкими контурами - девяти, шести, трех и одного. Различный уровень стабильности условий кормодобывания достигался за счет того, что в одних аквариумах ситечки всегда закапывали в одних и тех же местах, в других - местонахождение ситечек меняли в каждой повторности опыта.

Таблица 1. Объем экспериментального материала.

В течение 4 лет проводились работы по искусственному получению для экспериментальных работ внутривидовых групп леща и плотвы и их гибридов на экспериментальной прудовой базе ИБВВ РАН «Сунога». Всего было получено и использовано в экспериментальных исследованиях 6500 экз. особей внутривидовых групп и реципрокных гибридов плотвы и леща.

В течение 3 лет проводились полевые наблюдения за поведением и распределением внутривидовых групп леща меченных ультразвуковыми передатчиками. Всего было прослежено 136 рыб.

Исследовалось питание внутривидовых групп леща гомозиготных по аллелям По79 и По100, за 2 года было исследовано питание у 140 особей из каждой группы.

Методы регистрации, обработки и анализа результатов. Поведение рыб регистрировалось с помощью видеокамер. Изображение передавалось на компьютер с платой ввода видеосигнала и программой регистрации поведения. Статистическую обработку материалов проводили с использованием кластерного анализа и однофакторного дисперсионного анализа (ANOVA). Зависимыми переменными служили поведенческие характеристики рыб, в роли градаций фактора выступали разные условия кормодобывания. Статистические сравнения проводили с использованием непараметрического критерия Манна - Уитни. Данные в тексте представлены как средние значения с их стандартными отклонениями.

Моделирование. Результаты, полученные в экспериментах на рыбах, проверялись на компьютерной модели. При запуске программы на экран всегда выводится постоянное число «кормовых объектов», они могут распределяться по площади экрана равномерно или агрегировано, образуя «кормовые пятна» - одно, три, шесть или девять, т.е. те же варианты, что и в наших экспериментах с реальными рыбами. В это «пищевое поле» запускается имитатор рыбы, движения которого случайны по направлению и длине пробега (задаются оператором случайных чисел), но может задаваться масштаб пробегов относительно размеров экрана (множитель случайного числа). При совпадении траектории движения имитатора рыбы с «кормовым объектом» фиксируется захват объекта, и он исчезает с экрана. После этого имитатор рыбы начинает совершать «укороченные» пробеги, имитируя изменение пищевого поведения после захвата кормовой частицы. Количество укороченных пробегов и их масштаб задаются экспериментатором, направление движения случайно. После совершения имитатором рыбы заданного числа длинных и коротких пробегов на экран выводится результат - общее количество «потребленных» «кормовых объектов». В модели предусмотрено изменение поисковой способности имитатора рыбы посредством изменения размера «кормового объекта» (от 1Ч1 до 10Ч10 пикселей), т.е. размер «кормового объекта» имитирует размер зоны, контролируемой «органами обоняния» имитатора рыбы или уровень его специализации.

Глава 3. Влияние структурных показателей местообитания и распределения корма на формирование пищевого поведения рыб

Изменение структуры местообитания или распределения кормовых организмов должно нарушать любое дискретное разделение рыб по пищевым объектам и кормовым местообитаниям, достигнутое при предшествующих средовых условиях. Обратимость подобных изменений в трофической дифференциации достигается за счет наследуемых видовых признаков, обусловливающих специализацию в выборе кормовых объектов и местообитаний. Роль морфологических особенностей в процессе разделения кормовых ресурсов хорошо известна, например, выявлена связь между морфологией видов и спецификой избираемых ими местообитаний (Wimberger, 1992; Wood, Bain, 1995). Даже относительно малые различия в морфологии могут оказывать глубокое влияние на способности рыб к поиску и добыванию корма в определенных условиях (Purcell, Bellwood, 1993). Встает вопрос о роли в процессе кормодобывания наследуемых поведенческих особенностей.

Для проверки присутствия в пищевом поведении наследственной составляющей были проведены исследования с использованием межвидовых реципрокных гибридов леща и плотвы. Генофонд вида представляет собой коадаптированный к специфическим условиям среды комплекс, и его изменение при гибридизации приводит к определенным нарушениям, в том числе, и наследуемых стереотипов поведения. Изменение эффективности пищевого и оборонительного поведения гибридов относительно родительских видов является доказательством наличия наследственной составляющей в исследуемых формах поведения.

3.1 Сравнительный анализ особенностей пищевого поведения леща, плотвы и их реципрокных гибридов при питании агрегированным кормом

Лещ и плотва таксономически близки, имеют ряд сходных черт в морфологии и экологии, но лещ отличается более высокой специализации к питанию инфауной (Суетов, 1939; Васнецов, 1948; Kotrschal, Junger, 1988; Гдовский, Ружинская, 1990; Gerassimov, 1995). При выяснении степени различия в их наследуемых поведенческих признаках было показано, что лещ и гибрид лещплотва за равное время добывали достоверно большее количество корма, имели более низкую двигательную активность, тратили меньше движений на добывание кормовой частицы, чем плотва и гибрид плотвалещ, т.е. по эффективности поиска и добывания замаскированного субстратом корма они распределились следующим образом: лещ - гибрид лещплотва - гибрид плотвалещ - плотва.

При этом поведенческие параметры гибрида лещплотва оказались ближе к лещу, а гибрида плотвалещ - к плотве, т.е. ближе к виду, который для данного гибрида являлся материнским. При многомерном анализе подобия поведения леща, плотвы и их гибридов по 8 признакам, поля точек реципрокных гибридов не перекрылись, в то время как при сравнении каждого вида основателя с гибридом, где данный вид является материнским, наблюдалось значительное перекрытие, что подтвердило направленное доминирование материнских признаков. В то же время, при анализе подобия морфологических признаков, их точки образовали единое облако, равноудаленное от точек материнских видов (Яковлев, Слынько, 1998; Unver, Erkakan, 2005). Если бы изменение эффективности пищевого поведения при гибридизации определялось только промежуточным наследованием морфометрических признаков, то точки, характеризующие это поведение, также сформировали бы облако, равноудаленное от точек материнских видов. Таким образом, низкая эффективность пищевого поведения гибридов обусловлена и нарушением при гибридизации видовых стереотипов поведения.

Следовательно, преимущества вида в поиске и добыче корма, которые он получает в определенных местообитаниях благодаря своим морфологическим приспособлениям, реализуются, в том числе и за счет соответствующих унаследованных поведенческих программ, которые позволяют виду сохранять необходимый для выживания уровень эффективности поиска и добычи корма только в определенном диапазоне изменчивости среды.

3.2 Роль изменчивости горизонтального распределения корма в формировании комплекса пищевого поведения видов рыб

В экспериментах В.С. Ивлева (1955) рыбы могли визуально оценить распределение пищевых частиц, поскольку питались кормом распределенным с различной агрегированностью на дне небольшого по площади аквариума, в результате у них практически отсутствовали элементы поискового поведения. В этом случае, при сходных характеристиках кормовых частиц (размер, твердость и т.д.) время их обработки постоянно, а скорость питания определяется временем, затраченным на переходы от одной частицы к другой. Следовательно, чем компактнее (с большей агрегированностью) расположены кормовые частицы, тем выше будет интенсивность питания, а форма зависимости рациона от агрегированности будет соответствовать форме, полученной В.С. Ивлевым (1955).

Если же корм маскируется субстратом, рыбы затрачивают определенное время на его поиск, обследуя поверхность дна аквариума. При минимальной агрегированности, когда частицы пищи рассеяны по всей площади дна, рыбы сравнительно часто находят корм, но каждое обнаружение обеспечивает рыбу минимальным количеством пищи. Повышение агрегированности при постоянном количестве пищи приводит к увеличению числа кормовых частиц в каждой агрегации, но при этом снижается вероятность ее нахождения, так как увеличивается площадь участков, не содержащих пищу. Очевидно, что максимальная интенсивность питания будет достигаться при средних значениях агрегированности, когда сравнительно высокая частота встречаемости агрегаций сочетается со сравнительно высоким содержанием корма в каждой из них и зависимость приобретает форму параболы. Нами впервые было показано, что кривизна параболы характеризует уровень специализации рыб к питанию инфауной (Gerasimov, 1995; Герасимов, 2007).

По результатам экспериментов для каждого из 18 видов были получены кривые зависимости интенсивности питания от агрегированности кормовых частиц. Для удобства анализа эти кривые по принципу максимального подобия были объединены в 4 группы (рис. 1).

Рис. 1. Формы зависимости интенсивности питания рыб с разной специализацией к добыванию организмов инфауны от агрегированности корма. Х - расстояние точки перегиба параболы от оси ординат, по оси ординат - средние рационы (R) рыб, по оси абсцисс - агрегированность корма. 1 - наиболее специализированные; 4 - наименее специализированные виды.

В первую группу вошли только тропические рыбы (S. nigrita, M.aculeatus, C.paleatus, G. petersi, A.semicinctus,), которые в природе являются активными потребителями инфауны (Motta, 1988; Patrick, Ofori-Danson, 1992; Marrero, Winemiller, 1993). У этой группы рыб отсутствовала достоверная зависимость между интенсивностью питания и агрегированностью корма, и были отмечены самые высокие показатели эффективности питания при всех вариантах агрегированности корма. У представителей второй группы (B.macracantha, H. thoracatum, карп, пескарь, усатый голец) анализируемая зависимость была статистически достоверной (p<0,05), а обобщенная кривая представляла собой симметричную параболу (As=0). Показатели эффективности питания у них были ниже, чем у рыб первой группы, особенно при минимальных и максимальных значениях агрегированности корма. У рыб третьей группы (лещ, карась, линь, ерш) парабола была более выпуклой (Ex=0,27) и асимметричной (As=0,89).

Показатели эффективности питания у них были ниже, чем у рыб первых двух групп, особенно при максимальных значениях агрегированности корма, что было обусловлено снижением эффективности поискового поведения, поскольку, в первую очередь, наблюдалось снижение отношения количества съеденного корма к расстоянию, которое рыбы проплывают во время поиска пищи. Самые низкие значения показателей эффективности питания были отмечены у рыб четвертой группы (плотва, окунь, B.schwanefeldi, A.burtoni), соответственно, у них еще больше увеличилась кривизна (Ex=1,07) и асимметричность параболы (As=2,18).

Результаты экспериментального сравнения показали, что рыбы, имеющие наиболее высокие показатели эффективности пищевого поведения, сохраняли относительно постоянную интенсивность питания в широком диапазоне изменений агрегированности корма и, соответственно, имели более пологую параболу. Рыбы с низкими значениями этих показателей имели сильную зависимость от агрегированности, особенно при высоких значениях агрегированности корма, поэтому парабола становилась не только более выпуклой, но и ассиметричной. Основываясь на этих данных, мы охарактеризовали степень специализации к питанию инфауной у рыб из различных групп, и в дальнейших экспериментах тестировались не все виды, а отдельные представители указанных групп.

Проверка на модели показала, что при увеличении размера «кормовой частицы» форма зависимости «интенсивности питания» имитатора рыбы от агрегированности «корма» изменяется (рис. 2). При мелких «кормовых частицах» зависимость имеет форму ассиметричной параболы, а при самых крупных принимает вид восходящей прямой, что похоже на форму зависимости, полученную В.С. Ивлевым. Это вполне соответствует результатам наших экспериментов с реальными видами рыб, различающимися по степени специализации к питанию кормом, замаскированным субстратом. Выявленное сходство между поведением реальных рыб и имитатора указывает на то, что поиск замаскированных субстратом кормовых частиц в условиях однородной среды осуществляется случайным образом, а интенсивность питания определяется уровнем специализации рыбы к питанию инфауной и агрегированностью кормовых частиц.

Рис. 2. Зависимости «рациона» (в шт. «кормовых частиц») имитатора рыбы от агрегированности «корма» при разном размере кормовых частиц по результатам моделирования. Размер «кормовых частиц» от 1Ч1 пикселя (линия 1) до 10Ч10 пикселей (линия 5).

Уровень специализации органов чувств. В экспериментах все исследованные виды рыб осуществляли поиск корма по сходной тактической схеме, описанной раннее (Thomas, 1974; Михеев, 2006). Они передвигались по случайно выбранной траектории (с длинными прямолинейными перемещениями и редкой сменой направления). При нахождении пищевой частицы рыбы останавливались и после ее поедания начинали перемещаться, часто меняя направление и обследуя ограниченный участок в районе обнаружения корма. Если новые объекты не обнаруживались, то частота смены направления снижалась и рыба покидала участок, возобновляя прямолинейные перемещения.

Основные различия в поведении видов наблюдались после обнаружении кормового пятна. После схватывания первой кормовой частицы одни рыбы продолжали случайный поиск на локальном участке (как это описано выше), случайным образом тестируя субстрат. Другие приступали к систематическому поеданию корма на обнаруженном кормовом пятне. Это происходило в том случае, если несколько кормовых частиц или все кормовое пятно, попадали в зону, контролируемую органами обоняния рыбы. Максимальный размер этой зоны был у видов с высокой специализацией к питанию инфауной, в результате они за одно посещение выедали все кормовое пятно, целенаправленно переплывая от одной кормовой частицы к другой, не прибегая к поиску. Виды из третьей и четвертой групп использовали случайный поиск и в пределах кормового пятна, и при этом никогда не съедали весь корм в кормовом пятне за одно посещение.

Это хорошо иллюстрирует следующий эксперимент (Герасимов, 2007). При питании на песчаном субстрате рыбы при поиске и схватывании корма оставляли на песке углубления (воронки), что давало наглядное представление о тактике, используемой тестируемыми видами рыб. Представитель первой группы - C.paleatus, выедая обнаруженное кормовое пятно, практически не делал «холостых клевков» субстрата, о чем свидетельствует количество воронок, равное количеству кормовых частиц в кормовом пятне, отсутствие воронок на участках без пищи и сходные значения агрегированности воронок и корма (12,5 и 13,1 соответственно) (Рис. 3). Лещ и плотва осуществляли случайный поиск корма, проводя постоянное механическое тестирование субстрата на содержание пищевых частиц как на участках без корма, так и в пределах кормовых пятен. Максимальное количество воронок в пределах кормовых пятен и на участках без корма было отмечено у плотвы, как у наименее специализированного вида (агрегированность воронок - 3,88). Лещ занимал промежуточное между C.paleatus и плотвой положение (агрегированность воронок - 8,45), т.е., чем ниже специализация вида к питанию инфауной, тем равномернее распределение воронок по поверхности субстрата (рис. 3).

Рис. 3. Распределение нарушений поверхности песчаного субстрата (темные пятна) на участках без пищи и с пищей (крупные серые круги) в экспериментах с C. paleatus (а), лещом (б) и плотвой (в).

Следовательно, виды, специализированные к добыче инфауны использовали пространство более селективно, а неспециализированные- случайным образом. Это же подтверждается и различиями в показателях эффективности пищевого поведения. Высокоспециализированные виды характеризовались более высокой корреляцией рациона с уровнем двигательной активности, например, у C. paleatus r=0,71 (p<0,01) и M. aculeatus r=0,86 (p<0,01), в то время, как у леща r=0,17 (p=0,46), а у плотвы r=0,04 (p= 0,58).

Отношение двигательной активности к рациону у высокоспециализированных видов ниже (C.paleatus - 0,46±0,09; M.aculeatus - 0,67±0,18; H.thoracatum - 0,47±0,11), чем у менее специализированных (лещ - 1,23±0,36; карась - 1,93±0,62; A.burtoni - 2,33±0,96; плотва - 2,19±1,01). Это связано с тем, что у специализированных видов движение в кормовом пятне обусловлено перемещением между кормовыми частицами, тогда как у неспециализированных перемещение связано с поиском, не всегда заканчивающимся нахождением и потреблением кормовой частицы, т.е. специализированные виды совершали меньше перемещений в расчете на одну кормовую частицу. Следовательно, разница в эффективности поискового поведения между видами с разным уровнем специализации обусловлена тем, что более специализированные обнаруживают корм с большего расстояния, и пространство между точкой обнаружения и местоположением кормовой частицы преодолевают по кратчайшему расстоянию. У неспециализированных видов обнаружение кормовой частицы происходит с близкого расстояния, поэтому большая часть пространства преодолевается по криволинейной траектории случайного поиска с постоянным тестированием субстрата.

Уровень специализации ротового аппарата. Способность рыб определенного вида проникать в толщу субстратов различного типа для схватывания обнаруженной кормовой частицы в основном определяется морфологией ротового аппарата. Например, нами было показано (Малинин и др., 1983; Герасимов, Поддубный, 1999), что важным фактором, ограничивающим район нагула крупного леща, является степень минерализации донного субстрата.

При питании M. aculeatus, G. petersi, B. macracantha и A.semicinctus, которые обладают выраженными морфологическими приспособлениями к добыче корма из субстрата, скорость питания (отношение количества съеденного корма ко времени нахождения на кормовом пятне) не зависела от типа субстрата (искусственный субстрат, ил и песок). У S. nigrita, C. paleatus и леща наблюдалось достоверное снижение скорости потребления корма на песке. Наименее специализированные виды (H.thoracatum, карась, A. burtoni и плотва) достоверно снижали скорость потребления корма в ряду вариантов: искусственный субстрат-ил-песок. Многофакторный дисперсионный анализ показал, что на скорость питания достоверное влияние оказывали: видовая принадлежность рыб (p<0.05), агрегированность корма (p<0.05) и тип субстрата (p<0.01).

Кластерный анализ по 8 поведенческим признакам M.aculeatus, G.petersi, B.macracantha, A.semicinctus не показал различий между тактиками их пищевого поведения на использованных субстратах. У S.nigrita, C.paleatus, H.thoracatum и леща дендрограммы состояли из двух кластеров: поведение при питании на искусственном субстрате и объединенный кластер - на иле и песке. Наиболее сильно, в зависимости от типа субстрата, менялась тактика поведения у наименее специализированных видов: карася, A.burtoni и плотвы, у которых дендрограмма состояла из трех кластеров, по числу использованных субстратов. При этом, у наиболее специализированных видов M.aculeatus, G.petersi, B.macracantha, A.semicinctus была отмечена самая высокая скорость потребления корма, которая в наименьшей степени зависела от типа субстрата. У входящих по результатам предыдущего эксперимента в эту же группу S.nigrita и C.paleatus, вследствие отсутствия у них морфологических приспособлений, облегчающих добывания корма из субстрата, скорость питания стала значительно ниже. Напротив, скорость потребления корма у леща стала выше из-за наличия выдвижного рта, облегчающего добычу корма из-под субстрата. Эксперимент показал, что смена субстратов не влияла на эффективность поиска, а увеличивала затраты времени на добывание корма.

3.3 Групповой поиск пищи

У видов способных к объединению в группы возможен групповой поиск корма. В этом случае, при обнаружении корма одной особью к ней для питания присоединяются другие. Подобная стратегия увеличивает вероятность обнаружения рыбами кормовых пятен (Ryer, Olla, 1995; Coolen, 2005) и, если количество корма в кормовом пятне равно или больше их суммарной потребности, способствует обеспечению пищей всех особей группы, (Clark, Mangel, 1986).

В экспериментах использовались высокоспециализированные к питанию инфауной C.paleatus и B.macracantha, менее специализированные карась и лещ, а также не специализированные плотва и неполовозрелые A.burtoni (у половозрелых в группе наблюдается выраженная иерархия). У всех исследованных видов среднее расстояние между особями было обратно пропорционально степени агрегированности корма (рис. 4).

Рис. 4. Зависимость расстояния между особями в группах леща (1) и карася (2) от агрегированности корма.

Однако у B.macracantha, плотвы, неполовозрелых A.burtoni и карася уже при переходе от минимальной агрегированности корма к средней расстояние между особями заметно снижалось, поскольку они начинали реагировать на особь, нашедшую корм, и приближались к ней. У леща и C.paleatus сокращение расстояния между особями при увеличении агрегированности происходило в результате пассивной концентрации особей на кормовых пятнах, а не из-за реакции на особей, обнаруживших корм, и наблюдалось при более высоких значениях агрегированности. У B.macracantha, карася и неполовозрелых A.burtoni при равномерном распределении корма интенсивность питания одиночной особи и одной особи в группе была сходной, поскольку в этих условиях признаков группового поиска не наблюдалось. При агрегированности корма, когда появляются признаки группового поиска (снижается среднее расстояние между рыбами и возрастает продолжительность синхронного питания), интенсивность питания одиночных рыб может быть даже выше, чем у каждой особи в группе, поскольку количество корма в кормовых пятнах еще значительно меньше суммарной потребности особей, составляющих группу.

Только в условиях высокой агрегированности корма, при большем количестве кормовых частиц в пятне, интенсивность питания особей в группе значительно превосходила интенсивность питания одиночных рыб. На это указывает более пологая и симметричная кривая зависимости интенсивности питания от агрегированности корма у особей карася, питавшихся в группе (Ex=0.34, As=0.81), в отличие от одиночных рыб (Ex=1.21; As=1.98). Интенсивность питания одиночных особей при увеличении агрегированности корма убывала быстрее (p<0.05), чем у особей в группе (p<0.05) (рис. 5).

Рис. 5. Зависимость интенсивности питания карасей (шт. личинок хирономид) от агрегированности корма при питании одиночной особи (1) и особи в группе из трех рыб (2).

У леща и C.paleatus различия в интенсивности питания одиночных особей и каждой особи в группе, когда они концентрировались на кормовом пятне, отсутствовали. Кроме того, при увеличении агрегированности корма у отдельных особей леща возрастала агрессивность по отношению к другим особям, питающимся на близком расстоянии от них, что приводило даже к снижению интенсивность питания в группе.

У видов, способных активно объединяться в группы, при изменении агрегированности корма происходит смена стратегии его поиска: от индивидуального при низкой агрегированности до группового при ее возрастании. Подобная гибкость в выборе стратегии поиска пищи позволяет виду более эффективно питаться на биотопах, отличающихся распределением кормовых частиц. Однако преимущества добывания пищи в группе у некоторых видов могут не проявляться из-за возрастания взаимной агрессивности при концентрации особей на кормовом пятне. У видов, для которых характерно лишь пассивное объединение на местах концентрации корма, интенсивность питания одиночных особей и отдельных особей в образующихся группах достоверных отличий не имеет.