Поведенческие механизмы трофической дифференциации у рыб-бентофагов

Следовательно, неспециализированные рыбы в условиях высокой агрегированности могут эффективно питаться инфауной за счет группового поиска, если при этом отсутствуют условия затрудняющие коммуникацию между особями (мутность воды, наличие зарослей макрофитов и т.д.) или интенсивность питания не лимитируется иными факторами (например, глубиной нахождения кормовых частиц в слое донного субстрата).

В формировании пищевого поведения рассмотренных в данной главе видов рыб основную роль играли тип субстрата и распределение корма. Все виды отличались по эффективности добывания корма в фиксированных условиях, которые задавались им в экспериментах. При смене условий (различная агрегированности корма, субстраты с различным гранулометрическим составом, структурированные субстраты, питание в группе и одиночное) эффективность пищевого поведения особей каждого вида изменялась как в абсолютном выражении, так и относительно эффективности пищевого поведения других видов. Поскольку для проведения экспериментов использовались рыбы, никогда не жившие в естественных условиях, т.е. не адаптированные к видоспецифическим условиям обитания, все межвидовые различия в эффективности добывания корма, регистрируемые между ними в сходных экспериментальных условиях, были обусловлены врожденной специализацией органов чувств, кормодобывающего аппарата и поведения.

Специализированные к добыче инфауны органы чувств позволяли особям использовать пространство более селективно, поскольку они обнаруживали корм с большего расстояния, и пространство между точкой обнаружения и местоположением кормовой частицы, которое не содержало корма, преодолевали по кратчайшему расстоянию. У видов с неспециализированными органами чувств обнаружение кормовой частицы происходило с близкого расстояния, поэтому большая часть пространства преодолевалась по криволинейной траектории случайного поиска с постоянным тестированием субстрата.

Специализированная морфология органов добычи корма не влияла на эффективность поиска, но уменьшала затраты времени на добывание обнаруженного корма. Отсутствие подобных морфологических приспособлений даже у видов со специализированными органами чувств приводит к снижению у них скорости добывания корма из субстрата.

Специализированное поведение способствует реализации преимуществ, получаемых от специализированных органов, что и определяет разницу между видами с разным уровнем специализации к добыче определенного вида корма и обусловливает разделение кормового ресурса и (или) кормовых местообитаний между ними.

С другой стороны, такие наследуемые поведенческие признаки, как способность к групповому поиску, позволяют неспециализированным видам в определенных условиях среды более селективно использовать пространство. Поскольку рыбы, направляясь к особи, нашедшей корм, преодолевают обследованные другими особями и не содержащие корма участки по кратчайшему расстоянию, это увеличивает эффективность их пищевого поведения.

Глава 4. Модификации поведения и трофических отношений под влиянием хищников

Хищники способствуют разделению кормового ресурса между видами-жертвами посредством перераспределения их по разным кормовым местообитаниям, поскольку присутствие хищников принуждает одни виды покидать опасные местообитания или избегать их, в то время как другие, рискуя быть съеденными, продолжают добывать корм в их присутствии. Видоспецифичность реакции на присутствие хищника ранее была показана на лососевых (Magnhagen, 1988; Abrahams, Healey, 1993).

4.1 Сравнительный анализ особенностей пищевого поведения леща, плотвы и их реципрокных гибридов при питании в присутствии хищника

Сравнение леща и плотвы по их склонности к риску показало, что лещи более интенсивно реагировали на хищника. У них показатели интенсивности питания, а также времени, затрачиваемого на плавание и поиск пищи, понижались практически до минимума даже в присутствии неактивного хищника (только что посаженного в экспериментальный аквариум и первое время не питающегося) (рис. 6). У плотвы изменения этих показателей были пропорциональны силе воздействия хищника. Подтверждением тому, что эти различия являются видоспецифическими, служит проведенное нами сравнение оборонительного поведения леща, плотвы и их реципрокных гибридов. Как и в случае с пищевым поведением, у гибридов доминировали материнские поведенческие признаки (Gerassimov,1995). В присутствии хищника гибриды снижали интенсивности питания и время, затрачиваемое на поиск пищи и плавание, но в меньшей степени, чем материнские виды, что увеличивало их доступность хищнику (рис. 7). Неадекватная реакция гибридов на присутствие хищника, очевидно, обусловлена конфликтом присущих материнским видам оборонительных стратегий при гибридизации.

Рис. 6. Динамика рациона леща (1), плотвы (2) (шт. личинок хирономид) при различной степени опасности хищничества. 1 -хищник отсутствует; 2 - неактивный хищник (непитающийся); 3 - активный хищник.

Рис. 7. Зависимость двигательной активности леща (А), плотвы (Б) и их гибридов (В и Г) при различной степени воздействия хищника. 1 - без хищника; 2 - неактивный хищник; 3 - активный хищник. Двигательная активность - длина траектории в см.

Например, у плотвы, в отличие от леща, более выражено такое поведение, как «инспекция хищника». Оно заключается в постепенном приближении одной или нескольких особей из состава группы («разведчиков» - по: Лещева, Жуйков, 1989) к хищнику до появления с его стороны определенной реакции. Это позволяет всей группе определить состояние хищника (голодный или сытый) и расстояние, на котором возможен поиск и добыча корма с минимальным риском. Возможности рыб, активно использующих подобный тип поведения, были показаны нами в экспериментах со щукой и карасем (Герасимов, Линник, 1988). У щук в эксперименте после удачной охоты наблюдались перерывы в питании от 1 до 2 суток. С этими интервалами совпадало возрастание посещаемости карасями ближайшего к хищнику участка (на 13±7%), при этом в нем отмечено достоверное снижение остатка пищи на 8±5%.

«Инспекция хищника» обычна для видов, демонстрирующих стайное или групповое оборонительное поведение, поскольку она заключается в провоцировании хищника «разведчиками» на определенные действия, на основании которых остальные члены группы принимают решение - начинать питаться или покинуть опасный участок. Из наиболее приспособленных к питанию инфауной видов только пескарь и ерш демонстрировали подобное поведение. У C. paleatus наблюдалось образование групп, но элементов группового питания и инспекции хищника не отмечено. При приближении хищника группа распадалась, поскольку отдельные особи бросались в разные стороны и затем замирали на некоторое время. У таких видов, как усатый голец, H. thoracatum и S. nigrita, образования групп не отмечалось, при приближении хищника они делали бросок на небольшую дистанцию и замирали. Схватывание одной особи хищником приводило к некоторому снижению пищевой активности ближайших рыб, но через некоторое время она восстанавливалась. В аквариумах, в отсутствии убежищ (например, искусственных зарослей), рыбы этих видов выедались в четыре раза быстрее, чем плотва или лещ.

В природных условиях для C. paleatus, H. thoracatum (Menni et al., 1992; Grosman et al., 1996; Mol, 1996; De Gonzo et al., 1998), S.nigrita (Bishai, 1975; Winemiller, Kelso-Winemiller, 1994) и усатого гольца характерны пассивные способы защиты с использованием убежищ. Кроме того, и голец и S. nigrita в присутствии хищника смещают пищевую активность на то время суток, когда вероятность нападения хищника минимальна, а в остальное время скрываются в убежищах.

Следовательно, у видов способных объединяться в группы, присутствие хищника может способствовать их перераспределению по разным кормовым биотопам, что обусловлено их различной склонностью к риску. Одни виды способны сохранять пищевую активность в присутствии хищника, оптимизируя свое поведения в соответствии с уровнем потенциальной опасности, которую представляет хищник, например, в зависимости от степени его сытости. Для других видов, менее склонных к риску и отвечающих на присутствие хищника резким снижением пищевой активности, в этой ситуации неизбежно голодание. Поэтому для них выгоднее покидать опасные местообитания.

Пространственная дифференциация малоподвижных видов, особенно ведущих одиночный образ жизни, обусловлена в основном их выеданием, т.е. эти виды не встречаются (или выедаются) за пределами биотопов, которые не обеспечивают их выживание в присутствии хищника.

4.2 Зависимость поведения рыб от агрегированности корма в присутствии хищника

Виды, способные к активному объединению и в присутствии хищника и, как было показано выше, при высокой агрегированности корма, стремятся к образованию групп, поскольку при этом у них достигается наибольшая эффективность оборонительного и пищевого поведения. Иная ситуация складывается при низкой агрегированности корма. Как показали эксперименты, хищники играют более существенную роль в выборе тактики поведения, чем агрегированность пищи. Поэтому особи в присутствии хищника вынуждены объединяться в группы, что приводит к снижению интенсивности питания, поскольку групповая добыча низкоагрегированного корма малоэффективна. Следовательно, у этих видов в присутствии хищника интенсивность питания прямо пропорциональна агрегированности корма.

У видов, специализированных к питанию организмами инфауны и не склонных к групповому поведению, агрегированность корма в присутствии хищников в первую очередь определяла их выживаемость, поскольку интенсивность питания этих видов не зависела или слабо зависела от распределения пищи. При этом максимум выедания был отмечен при низких и высоких значениях агрегированности. При высокоагрегированном распределении корма увеличение доступности этих рыб хищнику связано с их пассивным скоплением на кормовых пятнах. При минимальной агрегированности пищи, когда кормовые частицы встречаются по одной, питающиеся особи, собирая их, постоянно перемещаются и становятся более заметными для хищника. Поэтому минимум выедания был отмечен при средних значениях агрегированности, когда рыбы дольше задерживались на обнаруженных кормовых пятнах, а относительно небольшое количество корма в каждом пятне не способствовало скоплению питающихся особей.

Присутствие хищника оказывает значительное влияние на распределение жертв, ограничивая возможности последних в освоении кормовых площадей и вызывая перераспределение рыб-жертв, в соответствии со способностью последних к риску. Виды, не склонные к риску, избегают хищника, выбирая для питания иные местообитания; виды, толерантные к воздействию хищника, добывают корм в его присутствии, минимизируя вероятность гибели за счет эффективного оборонительного поведения.

Глава 5. Биотопическая сегрегация и трофический полиморфизм в популяциях рыб-бентофагов

Большое значение во взаимодействиях между особями в популяции играют механизмы, основанные на внутривидовом разнообразии. Эти механизмы обеспечивают потенциал для внутривидовой трофической дифференциациии, снижающей конкуренцию среди особей за счет использования альтернативных ресурсов (Савваитова, 1989; Mina et al., 1996; Дгебуадзе, 2001; Swanson et al., 2003; Denoel et al., 2004; Amundsen et al., 2004; Герасимов, 2007). Интенсивная внутривидовая конкуренция приводит к расширению популяционной трофической ниши (Persson, 1983; Jonsson, Jonsson, 2001; Bergstrom, 2007), при этом в развитии трофического полиморфизма важную роль играет индивидуальное поведение (McLaughlin et al., 1999), способствующее развитию поведенческой специализации к поиску и добычи альтернативного корма. Различия в пищевом поведении могут иметь генетическую обусловленность (Salvanes, Hart, 2000). Стабильность альтернативного ресурса приводит к возникновению морфологической специализации, что повышает эффективность добычи корма и ведет к увеличению приспособленности (Arnold, 1983).

5.1 Механизмы внутрипопуляционной трофической дифференциации

При исследованиях в водоемах бассейна Верхней Волги трофическая дифференциация была обнаружена в популяциях таких массовых видов, как лещ и плотва (Касьянов и др., 1982; Касьянов, Изюмов, 1995; Герасимов, Поддубный, 1999; Gerasimov, 2006; Герасимов, 2007; Столбунов, Герасимов, 2008).

Лещ. Исследования популяции леща Рыбинского водохранилища (Слынько, 1992) показали наличие полиморфизма по локусу пероксидазы, представленному аллелями По79 и По100. При исследовании лещей указанных групп в естественной среде была отмечена разница в выборе мест нагула и спектре питания (Герасимов, Поддубный, 1999). Лещи с аллелем По79 имели более узкий спектр питания, чем с аллелем По100, причем качественный состав содержимого кишечников у особей с аллелем По79 указывал на использование ими русловых участков рек, затопленных водохранилищем (Герасимов, Поддубный, 1999; Gerasimov, 2006). Лещи с аллелем По100 наряду с затопленными руслами рек активно использовали для нагула и мелководные участки затопленной поймы. Состав содержимого кишечников леща обеих групп хорошо согласуется с данными по качественному и количественному составу беспозвоночных на соответствующих биотопах (Щербина, 1993). Это же было подтверждено биотелеметрическими наблюдениями (Малинин и др., 1990). Лещи с узким спектром питания, помеченные ультразвуковыми передатчиками, в течение всего периода наблюдений оставались на русловом участке с глубинами 13-17м, перемещаясь от места выпуска на расстояние, не превышающее 0,5-1 км. Особи с широким спектром питания за это время удалялись от места выпуска на расстояние до 10км, при этом часть из них постоянно находилась в пойме, на расстоянии до 4 км от русла.

Наблюдаемые различия в распределении и протяженности перемещений рыб в водоеме соответствуют результатам лабораторных экспериментов, в которых плавательная способность у лещей с аллелем По100 оказалась достоверно выше, чем у лещей с аллелем По79, что установлено как для сеголеток (Герасимов, Поддубный, 1999), так и для особей в возрасте 5+ (Герасимов, Лапшин, 2005). Кроме того, обнаружено (Gerasimov, 2006), что лещи с аллелем По100 отличаются более высокой степенью функционального развития зрения по сравнению с носителями аллеля По79 (при сходном уровне развития обоняния). Эта особенность лещей с аллелем По100, очевидно, способствует более эффективному поиску ими беспозвоночных эпибентоса в условиях высокой освещенности мелководных местообитаний, которые лещ активно осваивал на первых этапах формирования Рыбинского водохранилища. В то время обширные мелководные участки были заняты затопленным лесом, под защитой которого образовались местообитания, не подверженные негативному воздействию волн (Гордеев, 1971). На них, а затем и русловых участках водохранилища, наблюдались значительные нагульные скопления леща (Ключарева, 1960) (рис.8).

Рис. 8. Формирование внутривидовой трофической структуры популяции леща Рыбинского водохранилища. Черные линии обозначают наблюдаемый диапазон условий используемых лещом. Синусоида указывает на переменное, зависящее от условий среды, использование биотопов лещом - мигрантом.

Однако к началу 1970-х гг. под воздействием волнения и льда, эти местообитания разрушились, а вместе с ними исчезли и устойчивые нагульные скопления рыб на мелководных участках. Тем не менее, внутривидовая трофическая дифференциация леща сохранилась, но его кормовые миграции на мелководья стали периодическими (Малинин и др., 1990; Линник, Герасимов, 1993а, б; Герасимов, Поддубный, 1999), зависящими от гидродинамической активности (рис. 8). При усилении ветрового воздействия лещи покидают мелководные пойменные местообитания и уходят на русловые участки с глубинами более 10 м, а в периоды длительного ветрового затишья нагуливаются на затопленной пойме, на глубине 2-6 м. Сравнение содержимого кишечника у лещей этих групп показало, что их спектры питания различаются только в штилевую погоду (рис. 9). После длительных штормов кишечники содержат преимущественно те формы беспозвоночных, которые характерны для русловых участков.

Рис. 9. Дендрограммы различия (сходства) спектров питания лещей с аллелем По100 и По79.при штилевой погоде (а) и после шторма (б). С 1 по 10 (а) и с 1 по 8 (б) лещи с аллелем По100, с 11 по 20 (а) и 9 по 16 (б) лещи с с аллелем По79.

Сохранению указанной популяционной структуры леща Рыбинского водохранилища способствовало наличие у леща механизма регулирования численности на русловых местообитаниях. Существует модель популяционного регулирования (Эрман, Парсонс, 1984), основанная на «полиморфизме поведения», когда в популяции имеются животные, различающиеся по степени толерантности к перенаселению, причем изменяющаяся плотность популяции действует на эти типы поведения как фактор отбора. Например, на грызунах разных инбредных линий было показано (Vale et аl., 1972), что уровень агрессивности особей достоверно связан с численностью; кроме того, сила связи достоверно зависит от генотипа, т.е. при росте численности изменения в агрессивности не у всех линий одинаково выражены.

Ранее было показано (Герасимов, Слынько, 1991; Герасимов, Поддубный, 1999; Gerasimov, 2006), что агрессивные и одновременно менее реактивные лещи с аллелем По79 более толерантны к перенаселению, чем лещи с аллелем По100, отличающиеся низкой агрессивностью и высокой реактивностью. Увеличение плотности скоплений на русловых нагульных местообитаниях должно приводить к росту частоты контактов между особями и соответственно к усилению агрессивности лещей с аллелем По79 (рис. 10). В результате, лещи с аллелем По100 под воздействием рыб с аллелем По79 вытесняются на периферию скопления, а при высокой плотности покидают русловые местообитания, уходя на пойму. Здесь, если позволяют гидродинамические условия, они образуют скопления и питаются альтернативными кормовыми объектами, в основном организмами эпибентоса.

Рис. 10. Зависимость времени (в процентах от длительности эксперимента), затрачиваемого лещом с аллелем По79 на агрессивное поведение при различном уровне агрегированности корма.

Следовательно, наличие у леща генетического полиморфизма по локусу пероксидазы и связанных с ним различий особей по толерантности к повышенной плотности скоплений привело к формированию фенотипов, один из которых более склонен к кормовым миграциям и питанию на мелководных биотопах. На начальных этапах существования водохранилища формированию этого фенотипа способствовало наличие прибрежных местообитаний, образованных под защитой затопленного леса. Относительная кратковременность существования этих биотопов не привела к развитию специфических морфологических признаков кормодобывающего аппарата. В настоящее время пространственная дифференциация указанных групп леща обусловлена действием механизма популяционного регулирования, но при этом имеет периодический характер, поскольку доступность альтернативного биотопа определяется гидродинамической активностью на мелководьях. Отсутствие специфических морфологических приспособлений кормодобывающего аппарата позволяет лещу переключаться с питания инфауной на эпибентос и, наоборот, без снижения эффективности кормодобывания. Благодаря этому популяция леща эффективно осваивает кормовой ресурс с непостоянной доступностью - макробентос литорали и сублиторали.

Плотва. Популяция плотвы Рыбинского водохранилища включает две экологические группы, различающиеся по целому ряду морфологических признаков (Изюмов и др., 1982): прибрежную (со смешанным спектром питания) и пойменно-придонную (преимущественно моллюскоядную). Моллюскоядная плотва в нагульный период приурочена к расположенным на пойме колониям моллюска рода Dreissena. Прибрежная морфа плотвы приурочена к устьям рек, большим заливам и заостровным пространствам (Касьянов и др., 1982), до середины 60-х годов она встречалась по всей литорали (рис. 11).

Рис. 11. Формирование внутривидовой трофической структуры популяции плотвы Рыбинского водохранилища. Черные линии обозначают наблюдаемый диапазон условий используемых лещом.

Появлению многочисленной быстрорастущей моллюскоядной морфы способствовало расселение по волжским водохранилищам дрейссены из Каспия в середине 50-х годов.

Предполагается, что ее предком была плотва, которая до залития водохранилища населяла русловые участки рек и питалась в основном моллюсками, а прибрежная морфа образовалась от рыб, обитавших в затонах, старицах, мелких озерах и питавшихся в основном растительностью (Кулемин, 1944; Шмидтов, 1952). При этом плотва заняла практически пустующую кормовую нишу, поскольку прочная раковина значительно уменьшает доступность дрейссены, делая ее относительно невостребованным пищевым объектом. В середине 60-х годов, когда участки литорали, занятые затопленным, лесом исчезли, местообитания прибрежной формы сократились (рис. 11).

Считалось (Поддубный, 1966, 1971; Касьянов и др., 1982), что молодь прибрежной и пойменно-придонной плотвы нагуливается совместно и только в возрасте 4-6 лет последняя уходит на глубины 4-8 м, переходя на питание моллюсками, в то время как прибрежная плотва остается на прежних местообитаниях, продолжая питаться зарослевой фауной. Однако наши недавние морфологические исследования молоди плотвы с разных местообитаний (Герасимов и др., 2005; Столбунов, Герасимов, 2008) показали, что уже на ранних этапах развития прослеживается дифференциация плотвы на два морфотипа со свойственной им пространственной сегрегацией по двум биотопам - открытой литорали, не защищенной от волн (песчаный грунт и отсутствие зарослей макрофитов), и защищенного прибрежья (заросли макрофитов в устьях рек и за островами).

Исследование миграционного поведения личинок плотвы (на этапах С1-D1) показало, что у ранних личинок плотвы существуют две разные фенотипические группировки - мигранты и резиденты (Pavlov et al., 2001, 2007). Различия в реакции личинок на течение определяют их ночное пространственное разделение: особи с отрицательной реореакцией избегают течения и остаются на месте, а особи, проявляющие положительную реореакцию, подхватываются течением и мигрируют, что способствуют расселению молоди и освоению трофической части ареала (Pavlov et al., 2001, 2007). В условиях Рыбинского водохранилища, на границе заросшей литорали, течения разной природы достигают скорости до 1 м/с (Герасимов, Поддубный, 1999), что соизмеримо со скоростями течения в равнинных реках, и личинки-мигранты могут за счет них выноситься в пелагиаль и на участки незащищенной литорали.

Молодь плотвы из открытой части водохранилища достоверно отличается большей относительной величиной ротового отверстия (рис.12) и более прогонистой формой тела. Это обеспечивает ей высокую степень выживания в достаточно агрессивной среде открытых вод, характеризующейся активной гидродинамикой, отсутствием убежищ, доминированием хищников-угонщиков и крупных активных пелагических форм планктона, служащих кормом. В лабораторных экспериментах было подтверждено, что молодь плотвы, выловленная в открытой литорали, обладает лучшей плавательной способностью и более эффективным оборонительным поведением по сравнению с молодью из защищенного мелководья, а средний размер кормовых организмов в питании молоди плотвы в открытых биотопах был больше, чем в защищенных (p<0.001) (Столбунов, Герасимов, 2008).

Формирование морфологического облика плотвы происходит либо за счет избирательной элиминации, в результате которой в открытой литорали выживают большеротые особи, либо у мигрантов положительная реореакция наследуется ассоциировано с большеротостью и прогонистой формой тела. Возможность ассоциированного наследования признаков у мигрантов подтверждается тем, что коэффициент вариации морфологических признаков у них практически не меняется после появления в открытой литорали (Столбунов, Герасимов, 2008). Диапазон изменчивости размеров ротового аппарата у молоди плотвы, полученной путем направленного индивидуального скрещивания «малоротых» производителей, совпадает с таковым у молоди малоротой плотвы из естественной среды и достоверно отличается от соответствующих показателей большеротой морфы, что свидетельствует о наследовании характерных особенностей строения ротового аппарата (Столбунов, 2005).

Рис. 12. Величина ротового отверстия (D, см²) молоди плотвы на этапе развития F в защищенных (1) и открытых (2) биотопах; а - 1997 г., б - 1998, в - 2005 г.

Следовательно, пространственная дифференциация популяции плотвы происходит еще до перехода на питание моллюсками. Малоротая молодь остается на прежних местообитаниях, образуя прибрежную морфу. Из большеротой молоди открытой литорали формируется моллюскоядная морфа, которая с возрастом перемещается на участки поймы с колониями моллюсков. Доказательством этого может служить то, что у моллюскоядной и прибрежной плотвы сохраняются те же соотношения в размерах ротового отверстия, что и у молоди (рис. 13) (Столбунов, Герасимов, 2008). Размеры рта в этом возрасте не теряют адаптивного значения, поскольку моллюски рода Dreissena достигают больших размеров. Крупная плотва способна употреблять в пищу моллюсков размером до 20мм, выигрывая в конкуренции за данный ресурс у таких массовых видов рыб-бентофагов, как лещ, потребляющий моллюсков размером до 10 мм, и густера (Blicca bjoerkna) - до 14 мм (Shcherbina, Buckler, 2006).

Рис. 13. Изменения величины ротового отверстия D у плотвы в возрасте от 3+ до 8+ лет из защищенной литорали (1) и с глубин 3-8 м открытого водохранилища (2) (Герасимов, Столбунов, 2008).

В основе внутривидовой трофической дифференциации и у леща, и у плотвы лежат механизмы регулирования плотности, которые приводят к пространственной сегрегации внутрипопуляционных групп и, как следствие, переходу одной из них к питанию альтернативными кормовыми объектами. У леща трофическая дифференциация является результатом пластичности пищевого поведения (при отсутствии морфологических приспособлений кормодобывающего аппарата), а бимодальное распределение фенотипов определяется тем, что их трофические ниши прерывисты (один фенотип использует организмы инфауны, доминирующие на русловых биотопах, а другой - организмы эпибентоса, наиболее многочисленные на мелководных местообитаниях). При этом переход с одного типа корма на другой не связан со снижением эффективности кормодобывания.

У плотвы часть молоди, мигрируя, попадает из защищенной литорали в пелагиаль и открытую литораль, где формируется фенотип с выраженными морфологическими признаками, способствующими выживанию в этих условиях. К этим признакам относится и специфическая морфология кормодобывающего аппарата, за счет которой такие особи на ранних стадиях развития способны использовать крупный планктон пелагиали и открытой литорали, а с возрастом переходят на потребление моллюсков. Стабильность альтернативного пищевого ресурса и, как следствие, наличие морфологических особенностей обусловливают устойчивую пространственную и трофическую дифференциацию двух различных морф плотвы. При этом переход с одного типа корма на другой связан со значительным снижением эффективности кормодобывания.

Следовательно, полиморфизм позволяет популяциям леща и плотвы снижать внутривидовую конкуренцию за счет более полного освоения существующих в пределах ареала местообитаний с альтернативными ресурсами, которые к тому же могут иметь временную (непостоянную) доступность.

Устойчивость внутривидовой трофической дифференциации определяется временной стабильностью факторов отбора и в первую очередь постоянным присутствием альтернативных типов добычи, требующих иных поведенческих навыков и изменений в кинематике схватывания и обработки кормовых объектов. Если относительное изобилие альтернативных видов добычи сильно меняется, то продолжительности периода эксплуатации каждого из них может быть не достаточно для формирования трофоморфологической специализации. Хотя на примере леща видно, что она не является непременным условием существования трофической дифференциации, поскольку в основе существования последней могут лежать механизмы регулирования плотности, приводящие к пространственной дифференциации внутрипопуляционных групп и, соответственно, к вынужденному переходу одной из них на питание альтернативным кормовым ресурсом.

5.2 Механизмы трофической дифференциации, основанные на внутривидовых различиях в способности к риску

В популяции существуют особи, которые в присутствии хищников способны более эффективно добывать корм и при этом минимизировать угрозу быть съеденными. Они обладают более высокой способностью к риску в присутствии хищников, тогда как другие особи на воздействие хищника чаще отвечают уходом в безопасную зону (Lister, Neff, 2006; Vilhunen et al., 2008; Герасимов, Смирнова, 2009).

Эмоциональное проявление поведения, такое как «страх», признаётся психологами как основа изменчивости поведения. Оно, безусловно, имеет адаптивную функцию, но еще крайне недостаточно изучено в связи с естественным окружением. Наиболее подробные исследования, позволившие установить закономерные связи между эмоциональностью особей, их генотипическими особенностями и внешними воздействиями, были проведены на мышевидных грызунах (Бродхерст, 1975; Лагерспетц, Лагерспетц, 1975; Эрман, Парсонс, 1984; Ещенко и др., 1999). У них менее реактивные особи, одновременно являются более агрессивными, подвижными и характеризуются низкой выраженностью рефлекса осторожности. У более реактивных особей, напротив, низкие уровни агрессивности и двигательной активности сочетаются с повышенной чувствительностью к вызывающим страх раздражителям, при этом четко выражен рефлекс осторожности (Ещенко и др., 1999).

Исследования показали определенное сходство в поведении двух исследованных групп лещей с вышеописанными линиями грызунов (Герасимов, 2007). Лещи с аллелем По79, по аналогии с менее реактивными грызунами, имели более высокий уровень агрессивности и двигательной активности. Им свойственна низкая выраженность рефлекса осторожности, благодаря чему они быстро адаптировались к условиям эксперимента и активно питались в присутствии хищника. Лещи с аллелем По100, по аналогии с более реактивными грызунами, имели низкий уровень двигательной активности и агрессивности. Из-за высокой выраженности рефлекса осторожности они медленно адаптировались к условиям эксперимента и на воздействие хищника отвечали уходом в безопасную зону.

Справедливость проведения подобных аналогий подтверждается результатами работы В.В. Пономаренко с соавторами (1975), которые провели анализ обширных экспериментальных данных для разных по филогенетическому положению животных. Они пришли к заключению о существования ряда гомологичных генов, обусловливающих энзимо - химию нервной деятельности и общих механизмов, лежащих в основе регуляции уровня функциональной активности нервной системы.

Следовательно, механизм трофической дифференциации внутривидовых групп рыб под влиянием хищников основан на различиях в функциональной активности нервной системы, которые определяют индивидуальный уровень способности к риску. При этом более реактивные особи, в отличие от менее реактивных, стремятся покинуть участки, где вероятность нападения хищника достаточно велика, поскольку характер их оборонительной реакции способствует значительному снижению эффективности пищевого поведения и в условиях значительного пресса хищников приводит к длительному голоданию. Уход более реактивных особей с опасных местообитаний приводит к устойчивой пространственной дифференциации внутрипопуляционных групп и, соответственно, к различиям в качественном составе используемых ими кормовых организмов.

Глава 6. Обучение у рыб и адаптация к новым трофическим условиям

Временная изменчивость параметров окружающей среды даже в пределах одного местообитания достаточно велика, поэтому рыбы должны постоянно модифицировать свое поведение, в том числе и пищевое, чтобы эффективность кормодобывания соответствовала их потребностям. Адаптация к изменяющимся трофическим условиям происходит в результате обучения, но рыбы разных видов достоверно различаются по своим способностям (Лещева, Жуйков, 1989; Noble et al., 2005), что, в свою очередь, определяет различия в скорости обучения и, соответственно, разницу в конкурентоспособности вида в модифицированном местообитании.

Все исследованные виды рыб, независимо от степени их морфологической специализации к питанию инфауной, проявляют реакцию на уровень стабильности размещения корма в аквариумах. Исследования показали, что рыбы предпочитают участки с постоянным распределением корма (Warburton, 1990; Bell, 1991; Noda et al., 1994; Roche at al., 1998), поскольку в этих условиях предыдущий опыт позволяет им сконцентрировать поиск пищи только на участках, где существует высокая вероятность обнаружения добычи, при этом остальные участки практически игнорируются, что позволяет виду наиболее эффективно, без лишних активных трат на поиск, осуществлять добычу корма. Это в значительной степени должно нивелировать различия видов в специализации к добыче определенного типа корма, если при этом интенсивность питания не лимитируется иными факторами (например, глубиной нахождения кормовых частиц в слое донного субстрата). В среде с нестабильным распределением корма, наоборот, роль предыдущего опыта снижается, и возрастают активные траты на поиск, а эффективность поиска в значительной мере зависит от уровня специализации органов чувств вида.

6.1 Зависимость степени адаптации рыб к условиям кормодобывания от стабильности распределения корма

Сравнение интенсивности питания рыб с разной степенью специализации к питанию инфауной в аквариумах с постоянным и переменным размещением корма показало, что при постоянном размещении интенсивность питания леща, карася и плотвы оказалась выше, чем у C.paleatus и S.nigrita (Герасимов, 2007).

Постоянное размещение кормовых пятен способствовало запоминанию их расположения. В результате, у рыб снижалось время, затрачиваемое на поиск, а суммарное время питания складывалось из времени, затраченного на перемещение между частицами корма или агрегациями, схватывание кормовой частицы и ее обработку. Различия в интенсивности питания инфауной при стабильных и переменных условиях размещения корма особенно ярко выражены у слабо- и неспециализированных к питанию инфауной видов (лещ, карась, плотва). Значительно меньше разница у специализированных видов (C. paleatus и S. nigrita), поскольку у них эффективность поиска достаточно высока и при переменном распределении корма.

Следовательно, в условиях переменного распределения корма эффективность поиска в основном зависит от специфических трофоморфологических приспособлений питающегося организма и, следовательно, безусловное преимущество имеют специализированные виды. При постоянном распределении корма возрастает роль познавательных способностей особи, обусловливающих скорость запоминания расположения кормовых пятен. Рыбы неспециализированных видов «выучив» местоположение кормовых пятен, увеличивают интенсивность питания, практически не тратя время на поиск. При этом возрастает интенсивность их питания организмами инфауны, если интенсивность питания неспециализированных видов не лимитируется другими факторами, например, глубиной нахождения корма в толще субстрата.

Уровень стабильности может определяться и вариабельностью других, более тонких параметров, характеризующих распределения корма, например, постоянством количества кормовых частиц в кормовом пятне и стабильностью расстояния между кормовыми пятнами (т.е. местоположение кормовых пятен меняется, но расстояние между ними остается постоянным). Эксперименты показали, что неспециализированные рыбы не реагировали на уровень стабильности этих показателей. Определяющим для них был показатель стабильности местоположения кормовых пятен. Напротив, специализированные виды, по мере адаптации к условиям эксперимента, достоверно (p < 0,05) снижали время на поиск кормовых пятен при их переменном распределении (рис. 14), если расстояние между ними при этом не изменялось. Сходным образом снижалось и время задержки на кормовых пятнах (p < 0,01), если количество кормовых частиц на них было всегда одинаковым.

Проверка на модели возможности оптимизации поискового поведения рыбами при агрегированном распределения кормовых объектов в условиях гомогенной окружающей среды показала, что зависимость рациона от протяженности длинного пробега и длины короткого пробега имела параболическую форму. Связано это с тем, что при малой протяженности длинных пробегов часть кормовых пятен не попадает в зону поиска, а при большой имитатор «проскакивает» агрегации «кормовых частиц». То же и в случае длины коротких пробегов при локальном поиске на кормовом пятне: в одном случае не вся площадь кормового пятна обследуется, а в другом имитатор выходит за пределы пятна. Такая же зависимость наблюдается при локальном поиске и от числа коротких пробегов - недостаточное их количество не позволяет обследовать все кормовое пятно, а избыточное приводит к неоправданной задержке на пятне. Поэтому, даже при переменном распределении кормовых пятен в гомогенной среде, рыбы способны оптимизировать свое поведение, ориентируясь на более тонкие особенности распределения корма, если они относительно стабильны.

Зависимость адаптации рыб к условиям кормодобывания от уровня стабильности распределения корма и зрительных ориентиров. В следующей серии экспериментов задача была усложнена введением дополнительного фактора - зрительных ориентиров, которые являются мощным стимулом к исследовательскому поведению (Михеев и др., 1997, 1999; Непомнящих, Гремячих, 1999, 2000; Афонина и др., 2000; Герасимов, 2007). Для этого на поверхности субстрата (песок) размещали белые керамические втулки диаметром 2 см и высотой 4 см. Исследовались 4 варианта: 1 - постоянное и 2 - переменное распределение кормовых пятен; 3 - кормовые пятна с переменным размещением, помеченные на поверхности субстрата перемещающимися вместе с ними зрительными метками; 4 - кормовые пятна с постоянным размещением и зрительные ориентиры с переменным размещением, т.е. перемещающиеся независимо от кормовых пятен.

У плотвы показатель эффективности питания рыб - отношение рациона к двигательной активности - достоверно отличался во всех указанных вариантах (p < 0,05). Варианты 1 и 2 различались, как и в первой серии экспериментов, в варианте 3 плотва обучилась ассоциировать метки с кормом, что практически исключило временные траты на поиск, и эффективность питания была выше, чем в варианте 2. В варианте 4, несмотря на постоянное распределение кормовых пятен, эффективность питания была ниже, чем в варианте 1 (p < 0,01). Лещ также обучился ассоциировать метки с кормом, что повысило эффективность его питания при переменном распределении корма, и так же как у плотвы, в варианте 4 эффективность его питания была ниже, чем в варианте 1. У C. paleatus отсутствовала разница в эффективности питания между вариантами 2-3 и 1-4 (p = 0,08), т.е. зрительные ориентиры не повлияли на его поведение. Определяющим оказалось только постоянное и переменное распределение корма, поскольку у C. paleatus при поиске доминируют обонятельные рецепторы и информация от них является основной при выборе тактики поведения, в отличие от слабо развитых органов зрения. С другой стороны, известно, что время, затрачиваемое рыбой на выбор одного из двух вариантов, обратно пропорционально разнице в величине выгоды, получаемой ею в каждом из них (Kami, Yoerg, 1982). Поскольку в нашем случае эффективности питания C. paleatus в варианте без зрительных ориентиров и так была высокой, их присутствие для C. paleatus было практически бесполезным, что, очевидно, и послужило причиной отсутствия у него выраженной реакции на ориентиры.

Иная ситуация у рыб, не специализированных к питанию инфауной, у которых при поиске корма большое или основное значение имеет зрение. Они быстро обучались ассоциировать метки с кормом, что практически исключало временные траты на поиск и значительно повышало эффективность питания. Важность зрительных стимулов для них подчеркивается тем, что введение варианта с независимо перемещающимися от кормовых пятен зрительными ориентирами привело к снижению интенсивности питания из-за их отвлекающего действия.

Следовательно, у неспециализированных рыб в условиях питании инфауной эффективность поиска увеличивалась только при наличии визуальных ориентиров. По мере обучения рыбы стали сразу подплывать к зрительному ориентиру и начинали локальный поиск. При этом на участках без визуальных ориентиров поиск практически не осуществлялся, т.е. в отличие от ситуации, описанной выше, воронки на участках без пищи практически отсутствовали. В то же время, на кормовых пятнах количество воронок по-прежнему значительно превосходило количество кормовых частиц, поскольку поиск в пределах пятна оставался случайным. Кроме того, неспециализированные рыбы не съедали весь корм за одно посещение кормового пятна и имели значительный разброс во времени нахождения на нем, при этом тенденции к его снижению не наблюдалось.

При проведении экспериментов у всех исследованных видов рыб наблюдались достоверные различия в скорости обучения, определяющие скорость адаптации к условиям эксперимента, о чем мы судили по времени от начала эксперимента до момента относительной стабилизации рациона. По мере адаптации рыб к новой обстановке происходило постепенное увеличение их рациона, наиболее интенсивным оно было у карася промежуточным у плотвы и минимальным у леща и C. paleatus. Исследования на трехиглой колюшке (Gasterosteus aculeatusL.) показали, что долговременная память формируется у нее после 8 суток питания при постоянном размещении кормовых пятен (Milinski, 1994). В наших экспериментах долговременная память в условиях стабильного распределения корма формировалась у карася в среднем в течение 9суток, у плотвы на 12-е, у леща на 14_е сутки, а у C. paleatus на 16-е сутки. Известно, что скорость обучения определяется степенью выраженности ориентировочно-исследовательской деятельности, которая, в свою очередь, зависит от проявления рефлекса естественной осторожности (Ещенко и др., 1999). По мнению И.П.Павлова (1951), этот рефлекс необходим при знакомстве с новой средой. Рефлекс естественной осторожности обычно рассматривается как компонент пассивно-оборонительного поведения: чем ниже его выраженность и выше локомоторная активность, тем быстрее разворачивается познавательная деятельность (Ещенко и др., 1999).

Выше было показано, что лещ является более «реактивным» видом, реагирующим торможением двигательной активности на более слабые стрессирующие воздействия, чем плотва. Следовательно, более низкая скорость обучения у леща по сравнению с плотвой связана с доминированием у него оборонительных компонентов поведения, т.е. с уровнем реактивности нервной системы.

Подобное объяснение, скорее всего, касается различий в скорости обучения трех указанных видов карповых и, очевидно, не относится к C. paleatus, поскольку его отличие в скорости адаптации от остальных видов, скорее, определяется особенностями поведения. В первую очередь, C. paleatus отличается значительно более низкой двигательной активностью.

Помимо разной скорости обучения, у исследованных видов выявились и различия в обучении по уровню сложности задачи. Анализ данных показал, что интенсивность питания рыб зависит как от агрегированности, так и от стабильности пространственного распределения корма. Например, на величину рациона леща достоверное влияние оказывали и агрегированность (p < 0,05), и стабильность размещения кормовых пятен (p<0,05).

Максимальные различия в интенсивность питания рыб при постоянном и переменном распределении кормовых пятен были отмечены в условиях высокой агрегированности корма (при размещении корма на 1 и 3 кормовых пятнах). Соответственно, минимальные различия наблюдались при низкой агрегированности (на 15 и 9 пятнах) (рис. 15).

Рис. 15. Зависимость интенсивности питания плотвы (А), леща (Б) и C. paleatus (В) от агрегированности пищи в условиях нестабильного (1) и стабильного (2) размещения корма.

Таким образом, при переменном размещении корма зависимость интенсивности питания от степени агрегированности описывалась параболической, а при стабильном - она приближалась к линейной зависимости (Герасимов, 2007), сходной с полученной В.С.Ивлевым (1955). Отсутствие эффекта увеличения рациона у плотвы и леща при постоянном распределении корма и минимальной степени кривой агрегированности связано с трудностью запоминания местонахождения рыбами каждой из мелких агрегаций, а вероятность обнаружения кормовых пятен достаточно велика даже при переменном расположении кормовых пятен из-за их большого количества. Однако у плотвы достоверные различия рационов при постоянном и переменном распределении корма наблюдались уже при 9кормовых пятнах, тогда как у леща заметные различия проявились только при шести кормовых пятнах, т.е. плотва «выучивала» распределение большего количества кормовых пятен, чем лещ.

У C. paleatus разница между величинами рациона наблюдалась только при размещении корма на одном кормовом пятне, но отсутствие отличий при других значениях агрегированности у него не связано со способностью к обучению, а обусловлено его высокой специализацией к добыванию организмов инфауны, обеспечивающей одинаково большие рационы во всех исследованных вариантах распределения корма.

Специализированные особи способны оптимизировать свое поведение при более низкой стабильности в распределении корма, ориентируясь и обучаясь на более тонкие особенности распределения корма. В отличие от них неспециализированные особи, которые в этих же условиях, осуществляют поиск случайным образом, не способны обнаружить те же «закономерности» в распределении корма и выработать соответствующие поведенческие навыки. В результате, в условиях переменного распределения корма более специализированная особь, обучаясь, будет демонстрировать все более эффективное поисковое поведение.

При питании организмами инфауны неспециализированные особи могут значительно повысить интенсивность питания только за счет обучения при стабильном распределении корма, если интенсивность их питания при этом не лимитируется другими факторами, например, глубиной нахождения корма в толще субстрата. В этих условиях различия в интенсивности питания неспециализированных видов будет определяться скоростью обучения и уровнем сложности решаемых ими задач, что, в свою очередь, будет зависеть от уровня функциональной активности нервной системы.

6.2 Анализ роли обучения на внутривидовом уровне

Рыбы в состоянии увеличить эффективность кормодобывания через обучение, хотя не все особи даже одного вида обучаются одинаково (Ehlinger, 1989), что установлено на многих видах рыб. Различия в скорости обучения, определяющие способность нервной системы формировать реакции, адекватные условиям эксперимента, следует рассматривать как в высокой степени независимый фактор высшей нервной деятельности и как одно из важнейших свойств нервной системы, обусловливающих индивидуальную изменчивость (Оливерио, 1975). Механизм этого явления, как это было показано выше, связан с рефлексом осторожности, который влияет на скорость и уровень обучения.

Исследования показали, что у вышеописанных лещей двух генотипических групп наблюдаются достоверные различия в скорости образования условных рефлексов, определяющих скорость адаптации к условиям эксперимента, о чем мы судили по времени от начала эксперимента до момента относительной стабилизации рациона. Лещи группы по 79 уже на 10-е сутки с момента посадки их в экспериментальный аквариум имели рацион, равный его средней величине (60-70% от количества задаваемого корма) на последующих этапах эксперимента. У лещей группы по 100 к этому времени рацион не превышал и 20% от среднего рациона (рис.16), что указывает на более высокую скорость адаптации к условиям эксперимента лещей группы По 79, по сравнению с лещами группы По 100.

Здесь очевидна связь между способностью к обучению и выраженностью рефлекса осторожности, обусловленной различной реактивностью внутривидовых групп леща. У лещей группы По 79 слабее выражен рефлекс осторожности, благодаря чему они быстрее адаптируются к условиям эксперимента. Соответственно, у лещей группы По 100 выраженность рефлекса осторожности способствует более медленному развертыванию познавательной деятельности.

То же касается ситуации с хищником, когда повышенная реактивность лещей группы По 100 способствует развитию процессов торможения. Это внешне проявляется в доминировании оборонительных реакций «затаивания» в течение всего эксперимента, что приводит, в том числе, и к снижению интенсивности питания. Напротив, у леща По79 прослеживаются быстрые приспособительные изменения в тактике пищевого и оборонительного поведения, например, «инспекция хищника», его оплывание и потребление корма, расположенного за ним. Сходные различия были обнаружены у представителей 4-х инбредных линий макроподов (Macropodus opercularis), которые отличались по типу активности и по влиянию модели хищника на процесс выработки условного рефлекса (Csainyi, Gervai, 1985).

Рис. 16. Динамика среднего рациона лещей групп По79 (1) и По100 (2) в течение периода адаптации к условиям эксперимента.

Анализ влияния степени агрегированности пищи на связь между стабильностью пространственного распределения корма и интенсивностью питания лещей указанных групп показал, что у леща группы По79 уже при размещении кормовых частиц на 9 кормовых пятнах рационы в условиях постоянного и переменного распределения корма достоверно отличались (как и у плотвы), тогда как у леща группы По100 достоверные различия проявились только при шести кормовых пятнах. При этом интенсивность питания лещей группы По79 в случае постоянного размещения корма, начиная с 9 кормовых пятен, была достоверно выше, чем интенсивность питания лещей группы По100. Эти результаты показывают, что высокий уровень реактивности лещей По100 отрицательно влияет не только на скорость обучения, но и на их способность к решению сложных задач.

Следовательно, различия в интенсивности питания внутривидовых групп леща определялись скоростью и уровнем обучения, которые, в свою очередь, зависели от функциональной активности нервной системы. Максимальные различия в этих показателях у особей указанных групп наблюдаются в условиях стрессирующих воздействий, например, в присутствии хищника.

Заключение

Изменения условий окружающей среды приводят к определенным нарушениям и изменениям в трофической дифференциации видов рыб, достигнутой при предшествующих средовых условиях. К изменениям среды могут приводить биотические и абиотические факторы, особенно непериодического характера, к которым у рыб нет соответствующих адаптаций, и которые определенным образом модифицируют их среду обитания, вызывая изменения кормовой базы, пространственного распределения и численности видов-конкурентов (например, урожайные поколения), а также хищников. Изменяют среду и антропогенные факторы, и в первую очередь промысел, который лимитирует численность промысловых видов, а так же некоторые виды деятельность человека, способствующие проникновению в водоемы чужеродных видов. Иллюстрацией этому служит история формирования популяций плотвы и леща в Рыбинском водохранилище, когда изменения структуры биотопов и кормовой базы вызывали коренные изменения в распределении и внутрипопуляционной структуре обоих видов.