Эволюция формы и функции раковины головоногих моллюсков подкласса Coleoidea

Показано, что раковины некоторых морфологических типов (спирулидный, сепиидный, сепиолидный, цирратный, инцирратный, хиротеутидный, тизанотеутидный, оммастрефидный, кранхиидный) хорошо различаются уже на личиночных стадиях, а раковины других типов (вампиротеутидный, лолигинидный и онихотеутидный) на личиночных стадиях сходны между собой). Проведен анализ морфологического разнообразия плавников современных колеоидей и предложена новая их классификация на основе новых морфофункциональных критериев. Предложены новые, морфофункциональные критерии анализа структуры раковины и на их основе впервые проведено гомологическое сопоставление структурных элементов раковин всех основных групп рецентных Coleoidea. Проведен филогенетический анализ основных групп рецентных и ископаемых внутрираковинных головоногих моллюсков на основе строения их раковины и предложена новая система подкласса Coleoidea.

Теоретическое и практическое значение работы. На основании анализа раковин современных и ископаемых колеоидей сделаны общие заключения о перестройке плана строения головоногих моллюсков при погружении их раковины внутрь тела, о смене функций и структуры раковины в ходе её трансформации из наружной во внутреннюю. Выявлено два типа контактов мышц с раковиной у колеоидных головоногих моллюсков - первичные и вторичные контакты - и показана ключевая роль хрящевой ткани в осуществлении контактов вторичного типа (прикрепление мышц к внешней поверхности раковины). Предложена новая гипотеза о происхождении плавников колеоидей, учитывающая роль хряща в формировании плавников и их сочленении с раковиной. Выявлены общие тенденции изменения морфологии раковины в эволюции колеоидей, показана функциональная обусловленность утраты раковины в отдельных ветвях. Показана функциональная связь между декальцинацией раковины и утратой ею гидростатической функции у колеоидных головоногих. Установлено, что гладиус - внутренняя декальцинированная раковина без фрагмокона - появлялся неоднократно и независимо в различных эволюционных ветвях колеоидей: спирулоидной, сепиоидной, теутоидной и вампироподной. Проведен филогенетический анализ основных групп рецентных и ископаемых Coleoidea на основе строения их раковины. Показано, что кальмары в их современном понимании являются не систематической, а экологической категорией, не таксоном, а жизненной формой. Предложена новая система подкласса Coleoidea. Показано, что эволюция локомоторного аппарата Coleoidea в основных чертах повторяла принципиальные морфо-функциональные решения, реализованные в эволюции локомоторного аппарата примитивных бесчелюстных панцирных хордовых, предков рыб, однако у головоногих она проходила на основе иного - моллюскового - плана строения.

Основные положения, выносимые на защиту:

1. Морфология мускульной системы головоногих моллюсков в эволюционном отношении более консервативна, чем морфология их раковины. В связи с этим план мускулатура может использоваться в качестве системы координат при гомологическом анализе раковины Coleoidea.

2. Кальмары - головоногие с декальцинированной раковиной (гладиусом) - являются не систематической категорией, а определенным этапом параллельной эволюции различных ветвей колеоидей, наступающим после редукции в раковине газового фрагмокона.

3. Обызвествление раковины Coleoidea функционально связано с ее гидростатической функцией. Декальцинация раковины свидетельствует об утере ею гидростатической функции (и, соответственно, фрагмокона).

Апробация работы. Материалы диссертации доложены на международной конференции американского малакалогического общества в Санта-Барбаре (США) в 1996 г., на международных симпозиумах Совета по изучения головоногих моллюсков (CIAC) в Мадзара-дель-Вало (Италия) в 1989 г. и в Абердине (Великобритания) в 2000 г, на симпозиуме ИКЕС «Биология популяций промысловых беспозвоночных» (Канада, 1990), на всероссийских конференциях в Зоологическом Институте РАН в Санкт-Петербурге: в 2003г. и в 2006г., на научных семинарах Кафедры сравнительной анатомии и зоологии беспозвоночных Биологического факультета МГУ, Института зоологии им. И.И. Шмальгаузена НАН Украины, Лаборатории промысловых беспозвоночных ВНИРО, на заседаниях Ученого Совета ВНИРО.

5. Способы контактов мышц с раковиной: первичные и вторичные контакты

Внутрираковинные головоногие подкласса Coleoidea являются единственной группой в типе Mollusca, в которой мышцы крепятся не только к внутренней, но и к внешней поверхности раковины. Решение этой сложной задачи стало возможным благодаря двум взаимозависимым эволюционным приобретениям: появлению переднего дорсального выроста стенки жилой камеры (проостракума) и обрастанию этого выроста мантией с образованием вокруг него эпителиального раковинного мешка, замкнутого на дорсальной (внешней) стороне. Появление эпителиального мешка, плотно облегающего раковину, сделало возможным прикрепление к нему мышц, причем с функциональной точки зрения этот способ оказался равноценным прикреплению мышц непосредственно к самой раковине.

Таким образом, с эволюционной точки зрения разнообразие способов взаимодействия мышц с раковиной в подклассе Coleoidea, можно разделить на две группы: первичные и вторичные контакты. Первичные контакты унаследованы Coleoidea от наружнораковинных предков. Они образованы мышцами-ректракторами головы и воронки и в типичном случае представляют собой непосредственное прикрепление мышц к внутренней поверхности раковины. Вторичные контакты появились в результате обрастания мантией раковины в процессе погружения последней внутрь тела. Они образованы мантией и ее производными (плавниками) и характеризуются опосредованным взаимодействием мышц и раковины через раковинный мешок. В местах вторичного контакта в стенках раковинного мешка всегда образуется более или менее выраженный хрящ. В наибольшей степени зоны первичного контакта сохранились у представителей семейств: Sepiidae, Vampyroteuthidae, Loliginidae, Thysanoteuthidae, а также у некоторых микронектонных кальмаров с широким гладиусом - семейств Cthenopterygidae, Enoploteuthidae и др. Зоны вторичного контакта наиболее развиты у нектонных кальмаров семейств Ommastrephidae, Onychoteuthidae, Gonatidae, у сепиолид (Rossiinae), а из форм, имеющих фрагмокон, - у Spirulida.

Характер прикрепления мышц к раковине в зонах первичного контакта весьма консервативен. Как правило, это непосредственное прикрепление мышц к внутренней поверхности раковины. Напротив, в зонах вторичного контакта способы прикрепления мышц к раковине могут быть самыми разнообразными. В общем виде их можно разделить на три основные группы: неподвижное прикрепелние путем прирастания мышц к раковинному мешку; подвижное прикрепление скользящего типа (плавники); подвижное прикрепление замкового типа (затылочный замыкательный хрящ).

1) Неподвижные соединения путем прирастания мышц к раковинному мешку. Исходным является, по-видимому, простое прикрепление мышц к раковинному мешку (рис. 1А). В более сложных случаях в месте контакта развивается хрящевая ткань, а на поверхности раковины появляются структуры, повышающие прочность контакта. Это могут быть: бугорки на дорсальной поверхности раковины (сепион каракатиц сем. Sepiidae; рис. 1B); продольные ребрышки и бороздки (внешняя поверхность конуса Ommastrephidae; рис. 1C); ребра жесткости различного профиля (Lycoteuthis; рис. 1D); глубокие щели вдоль утолщенных краев раковины (Moroteuthis; рис. 1E); продольные пазы различного профиля и глубины, образованные складками проостакума (стебель Ommastrephidae; рис. 1F); крыловидные выросты наружного раковинного слоя в задней части гладиуса (сем. Gonatidae; рис. 1G); спиральное эндогастрическое закручивание заднего отдела гладиуса («улитка» Histioteuthis; рис. 1H); спиральное продольное закручивание краев гладиуса (Gonatidae; рис. 1I).

2) Подвижные прикрепления скользящего типа (плавники). При этом виде вторичных контактов в основании плавников, в месте их контакта с раковиной, развиваются базальные хрящи с широким плоским основанием. В типичном случае между основаниями плавниковых хрящей и раковинным мешком имеются замкнутые эпителиальные базальные мешки, стенки которых образуют поверхности скольжения и обеспечивают вертикальную подвижность плавников при маневрировании (рис. 2А). Вертикальные перемещения оснований плавников регулируются специальными мускулами: элеваторами и депрессорами. В онтогенетическом аспекте базальные эпителиальные мешки являются производными раковинного мешка [Naef, 1928].

3) Подвижное прикрепление замкового типа (затылочный хрящ). Затылочный замыкательный хрящ - это единственная зона вторичного контакта, расположенная на внутренней стороне раковины, в области переднего свободного отдела рахиса. Он образован двумя контактными хрящами, комплементарными друг другу: мантийным и затылочным (рис. 2В). Крайний консерватизм в строении затылочного хряща свидетельствует о появлении этой структуры на самых ранних этапах эволюции Coleoidea и жестких функциональных ограничениях на её изменения.

Рис. 1. Неподвижные вторичные контакты мышц с раковиной у Coleoidea

Условные обозначения: mn - мантия; sh - раковина; dsh - дорсальный щит (у каракатиц); radr - радиальные ребра альвеолы; mrib - щель в маргинальном ребре гладиуса; сc - хрящевой чехол; wpl - крыловидные выросты альвеолы; helix - спиральное закручивание заднего отдела гладиуса; coil - спиральное закручивание краёв гладиуса.

Рис. 2. Подвижные вторичные контакты у Coleoidea

А. Подвижное прикрепление скользящего типа (прикрепление плавников к дорсальной поверхности раковинного мешка у каракатицы Sepia).

В. Подвижное прикрепление замкового типа (затылочный хрящ у кальмара Doryteuthis). Условные обозначения: sh - раковина; rm - хрящевая стенка раковинного мешка; bp - базальный эпителиальный мешок; bcf - базальный хрящ плавника; ncv - висцеральный компонент затылочного хряща; ncm - мантийный компонент затылочного хряща.

6. Разнообразие плавников современных колеоидей и их происхождение

Наличие мускулистых плавников является одним из диагностических признаков подкласса Coleoidea. Среди современных колеоидей плавники отсутствуют лишь у инцирратных осьминогов (отр. Incirrata), однако у древних представителей этой группы (Palaeoctopus) они имелись. При всем разнообразии плавников колеоидей, все они имеют общий план строения и выполняют локомоторную функцию, участвуя в движении и в активном поддержании ориентации тела в пространстве. Плавники являются наиболее распространенным видов вторичных контактов у колеоидей, и их исследование позволяет глубже понять основные закономерности трансформации раковины из наружной во внутреннюю.

Классификация плавников. Предложена новая классификация плавников колеоидей, основанная на следующих морфо-функциональных критериях: относительная длина плавника (соотношение длины основания плавника к его ширине); форма; размеры относительно мантии; положение плавника (субтерминальное или терминальное); характер прикрепления к телу (подвижное/неподвижное); крепление оснований плавников (раздельное или совместное); локализация крепления (к раковине, либо к мантии). На основании этих критериев плавники колеоидей классифицированы на следующие группы: весловидные, языковидные, почковидные, ромбические, сердцевидные, округлые, эллиптические и плавниковая кайма (рис. 3). Весловидные плавники (рис. 3А) встречаются у вампиров и цирратных осьминогов. Основания весловидных плавников всегда раздельные. Такие плавники работают, подобно крыльям птиц, а плавание вампиров и цирратных осьминогов напоминает полет. У всех головоногих с весловидными плавниками они являются основными органами локомоции (способность к реактивному движению ослаблена, либо вовсе утрачена). Почковидные плавники (рис. 3В) встречаются у многих современных колеоидей: спирул (отр. Spirulida), сепиолид (отр. Sepiolida), кальмаров семейств Pickfordiateuthidae, Australiteuthidae, Bathyteuthidae, Pyroteuthidae, Alluroteuthidae, Histioteuthidae и некоторые Cranchiidae. Основания почковидных плавников всегда раздельные. Такие плавники характерны для мелких планктонных и микронектонных головоногих, «порхающих» в толще воды. При этом само животное часто висит головой вниз (Spirula, Bathyteuthidae, Cranchiidae). Колеоидеи с почковидными плавниками как правило сочетают плавниковое плавание с реактивным. Ромбические и сердцевидные плавники (рис. 3С,D) наиболее распространены среди нектонных, микронектонных и некто-бентосных кальмаров сем. Loliginidae, Lycoteuthidae, Enoploteuthidae, Gonatidae, Ommastrephidae, Onychoteuthidae и др. В пределах этого типа выделяются две большие группы: плавники с раздельными основаниями и плавники со сросшимися основаниями. Раздельные основания характерны для плавников шельфовых кальмаров сем. Loliginidae (рис. 3С); плавники со сросшимися основаниями встречаются у многих семейств океанических кальмаров (рис. 3D). Прослеживается параллелизм форм между плавниками с раздельными и сросшимися основаниями, что обусловлено, по-видимому, сходством экологии видов. У быстро плавающих нектонных кальмаров (Loligo, Ommastrephidae, Gonatidae) плавники имеют меньшие относительные размеры, чем плавники микронектонных и нектобентосных форм (Loliolus, Lolliguncula, Enoploteuthidae, Onychoteuthidae). Все кальмары с ромбическими плавниками сочетают плавниковое плавание с реактивным.

Рис. 3. Морфологическое разнообразие плавников современных Coleoidea

А. Весловидные плавники (Cirroteuthis)

В. Почковидные плавники (Pickfordiateuthis)

С. Ромбические плавники с раздельными основаниями (Loligo)

D. Ромбические плавники со сросшимися основаниями (Todarodes)

E. Округлые плавники с раздельными основаниями (Liocranchia)

F. Округлые плавники со сросшимися основаниями (Chiroteuthis)

G. Плавниковая кайма (Sepia)

Н. Большекрылые плавники с раздельными основаниями (Thysanoteuthis)

I. Большекрылые плавники со сросшимися основаниями (Octopoteuthis)

Округлые или эллиптические плавники (рис. 3E, F) свойственны малоподвижным полупланктонным и планктонным кальмарам. Основания таких плавников могут быть как раздельными (сем. Cranchiidae; рис. 3E), так и сросшимися (сем. Chiroteuthidae, Joubiniteuthidae, Grimalditeuthidae и др.; рис. 3F). Опорой таким плавникам служит удлиненный задний отдел гладиуса, который иногда выступает позади плавников в виде длинного и тонкого хвоста. Плавники этого типа - наименее мускулистые. Мышечный слой в них столь тонок, что у многих видов в прижизненном состоянии плавники прозрачны. Это обусловлено тем, что плавники данного типа используются не для активного движения, а для поддержания положения тела в пространстве. Многие кальмары с округлыми или эллиптическими плавниками утеряли способность к реактивному плаванию.

Плавниковая кайма (рис. 3G) - плавники в виде узкой каймы, протягивающейся по бокам мантии, встречаются у каракатиц-сепиид и кальмаров сем. Loliginidae, Chtenopterigidae и Neoteuthidae. Основания плавников всегда раздельные. Животные с такими плавниками отличаются наименьшей скоростью и наибольшей маневренностью. Колеоидеи с плавниками в виде каймы ведут придонный образ жизни на литорали, шельфе и склоне, в биотопах со сложной пространственной структурой. Как правило они имеют хорошо развитый мантийно-вороночный комплекс и сочетают медленное плавниковое плавание с быстрым гидрореактивным.

Большекрылые плавники имеют разнообразную форму (сердцевидную, ромбическую, округлую) и занимают свыше 90% длины мантии или покрывают её целиком (рис. 3Н,I). Плавники такого вида встречаются у пелагических кальмаров сем. Thysanoteuthidae, Octopoteuthidae, Ancistrocheiridae, Cycloteuthidae, Magnapinnidae и Mastigoteuthidae. Большекрылые плавники являются основным органом движения, а при редукции реактивного аппарата (сем. Magnapinnidae) - единственным движителем [Vecchione et al., 2001]. У кальмара-ромба плавники имеют раздельные основания (рис. 3Н), а в остальных семействах большекрылых кальмаров основания плавников срастаются и неподвижно прикрепляются к гладиусу с дорсальной стороны (рис. 3I).

Наиболее примитивное состояние из описанных выше типов имеют субтерминальные плавники почковидной формы, поскольку именно такие плавники закладываются в онтогенезе большинства современных колеоидей. Сравнительный анализ морфологии плавников наглядно иллюстрирует распространенность параллелизмов в их эволюции у современных колеоидей. Виды головоногих со сходной экологией как правило имеют плавники сходной формы, однако далеко не всегда это дополняется сходством внутреннего строения. Можно сделать вывод, что форма и функциональные характеристики плавников обусловлены экологией вида, тогда как детали их внутреннего строения дают достаточно сравнительно-анатомического материала для филогенетического анализа на уровне родов, семейств и отрядов.

Происхождение плавников. Проведенный анализ морфологии плавников современных колеоидей позволил конкретизировать представления о происхождении и эволюции плавников головоногих моллюсков, разработанные Нэфом в начале ХХ века [Naef, 1921/23]. Согласно Нэфу, плавники первоначально возникли как продольные складки мантии, обволакивавшей раковину, и располагались вдоль дорсо-латеральных стенок конотеки (рис. 4А). Как показано в предыдущей главе, плавники являются зонами вторичного контакта мышц с раковиной, и для таких контактов характерно развитие хряща. Это даёт основание предположить, что на этапе формирования плавников в области контакта плавниковой складки с поверхностью раковины развился хрящ, ставший в последствии базальным хрящом плавников.

Рис. 4. Происхождение плавников в подклассе Coleoidea (по Naef, 1921/1923, с изменениями)

А. Образование мантийной складки на дорсо-латеральных сторонах раковины.

В. Появление складки под основаниями формирующихся плавников.

С. Обособление базальных мешков от раковинного мешка.

D. Смещение оснований плавников с раковины на внешнюю поверхность мантии.

Первоначально этот хрящ мог быть частью раковинного мешка. Непосредственный контакт базальных хрящей с поверхностью раковины обеспечивал плавникам прочную опору, но затруднял регулировку их положения при маневрировании. При смещении плавника его базальный хрящ скользил по поверхности раковины, вызывая растягивание раковинного мешка и появление на нем складок. Следующим этапом формирования плавников было появление устойчивой складки раковинного эпителия, располагавшейся между раковиной и базальными хрящами плавников (рис. 4B).

Условные обозначения: sh - раковина; bcf - базальный хрящ плавника; mn - мантия; bp - базальный эпителиальный мешок; pore - канал, между раковинным мешком и базальными эпителиальными мешками. em - мускул-элеватор; dm - мускул-депрессор. find - дорсальный мускульный слой плавника; finv - вентральный мускульный слой плавников.

Складка отделила от раковинного мешка боковые карманы, что позволило разделить эпителий, секретировавший раковину, от эпителия, обеспечивавшего скольжение плавников. По-видимому, одновременно с боковыми эпителиальными карманами из прилегающих участков мантии дифференцировались мускулы-регуляторы (элеваторы и депрессоры), настраивавшие положение оснований плавников. На следующем этапе прикрепление плавников приобрело современный вид: боковые эпителиальные карманы изолировались от раковинного мешка и превратились в замкнутые базальные мешки, обеспечивавшие скольжение оснований плавников при маневрировании (рис. 4С). Наконец, у некоторых видов кальмаров мантия распространилась на дорсальную поверхность гладиуса и полностью поглотила его, вследствие чего крепление плавников утеряло контакт с гладиусом, сместившись на поверхность мантии (рис. 4D). Единообразный для всех Coleoidea план строения плавников и их сочленения с телом указывает на то, что плавники появились на самой заре становления этой группы, до дифференциации всех филогенетических стволов.

7. Гомологии структурных элементов раковины в подклассе Сoleoidea

Морфология раковин современных представителей подкласса Coleoidea столь разнообразна, что гомологическое сопоставление их структурных элементов у основных групп - каракатиц, кальмаров и осьминогов - до сих пор сталкивалась с непреодолимыми трудностями [Donovan, Toll, 1988; Хромов, 1990]. Эти трудности, однако, можно преодолеть, если мы будем рассматривать раковину не изолированно, а в окружении прикрепленной к ней мускулатуры и мягкого тела.

Сравнительно-морфологический анализ современных головоногих моллюсков показывает, что морфология их мягкого тела, прежде всего мускульной системы, гораздо более консервативна, чем морфология их раковины. В самом деле, в отличие от раковины, мышечная система головоногих имеет общий для всех Coleoidea план строения, подробно описанный А. Нэфом [Naef, 1921/1923]. Этот план строения существенно не меняется у форм с сильно редуцированной раковиной (Octopodidae; Sepiolidae) и даже при полном исчезновении раковины (Argonautoidea; Idiosepiidae). Образно говоря, эволюция раковины Coleoidea проходила в постоянной системе координат, задаваемых мышечной системой этих моллюсков. Поскольку все мышцы локомоторной системы прямо или косвенно контактируют с раковиной, гомологизацию структурных элементов последней можно проводить по расположению и зонам прикрепления соответствующих мышц: мантии, плавников, ретракторов головы и воронки. Из немышечных элементов для анализа гомологий большое значение имеет положение звездчатых ганглиев.

В большинстве эволюционных ветвей Coleoidea гидростатическая и защитная функции раковины снижалась, а опорная, наоборот, возрастала [Зуев, 1965]. При редукции фрагмокона и превращении раковины в декальцинированный гладиус опорная функция становится основной и начинает определяеть план строения раковины. Происходит это следующим образом. Каждая группа мышц имеет собственное специфическое место (зону) прикрепления к раковине. По мере роста животного размеры мышц увеличиваются, и зоны их прикрепления постепенно расширяются и смещаются, вследствие чего на раковине образуются расширяющиеся сектора. Именно этим - смещением зон мышечного крепления в процессе роста - обусловлен радиальный план строения раковин всех колеоидей. Все структурные элементы раковины колеоидей - рахис, латеральные пластинки, крылья, флаги конуса - всегда имеют вид секторов, расходящихся от заднего апикального конца раковины.