Биоморфология орхидных (Orchidaceae Juss.) России и Японии

Таблица 1. Жизненные формы орхидных России и Японии.

Характеристики жизненных форм:

1. Типы нарастания систем побегов (рис. 1): A - симподиально нарастающие, с моноциклическими вегетативно-генеративными побегами, B - моноподиально нарастающие, с полициклическими вегетативно-генеративными побегами, С - симподиально нарастающие, с пазушными моноциклическими генеративными побегами, D - моноподиально нарастающие, с пазушными моноциклическими генеративными побегами.

2. Продолжительность жизни скелетных осей: I - побеги или их части многолетние, II - побеги однолетние, ежегодно полностью замещаемые.

3. Длина междоузлий скелетных осей побегов: 1 - короткие (короткокорневищные, с короткими стеблевыми частями стеблекорневых тубероидов, с короткими междоузлиями моноподиально нарастающих побегов); 2 - длинные (длиннокорневищные, с длинными стеблевыми частями стеблекорневых тубероидов, с длинными междоузлиями моноподиально нарастающих побегов).

4. Наличие специализированных запасающих органов: з1 - специализированные запасающие органы отстутствуют; з2 - подземные утолщенные запасающие органы: стеблевые клубни, клубнелуковицы, корневые клубни; з3 - надземные фотосинтезирующие утолщенные запасающие органы: псевдобульбы, листья, корни.

5. Продолжительность жизни листьев на надземном побеге: л1 - вечнозеленые; л2 - 10-12 мес.; л3 - 3-5 мес.

6. Продолжительность жизни корней: к1 - более 3 лет; к2 - 1-2 года; к3 - 0. 5 года; к0 - корни отсутствуют

В разделе «Общая характеристика жизненных форм орхидных России и Японии» приведены краткие описания 48 жизненных форм орхидных на основе модельных видов.

Биоморфологическое разнообразие у орхидных Японии (47 ЖФ) значительно больше, чем у орхидных России (25 ЖФ), что обусловлено большей вариабельностью типов местообитаний и более теплым климатом в Японии. Эти данные соответствуют экологической концепции выделения жизненных форм И.Г. Серебрякова (1964). Тип жизненной формы Dactylorhiza iberica отмечен только у одного вида и встречается в узком географическом диапазоне в Средиземноморско-Ближневосточном регионе (на территории России - на Кавказе). Среди жизненных форм орхидных, специфичных для дальневосточного региона (Дальний Восток России и Япония), можно назвать типы: Ephippianthus sachalinensis, Dactylostalyx ringens, Cremastra aphylla, Cremastra unguiculata, Cypripedium delibe, Oreorchis patens. Такие жизненные формы, как Pogonia japonica, Eleorchis japonica, Galearis cyclochilla, Tulotis fuscescens типы, характерны для Дальнего Востока России и Японии, а также для Северной Америки. Семь жизненных форм орхидных с многолетними олиственными побегами и пазушными соцветиями широко распространены у орхидных Юго-Восточной Азии и других тропических регионов, также как и пять жизненных форм микотрофных, условно бесхлорофилльных орхидных. Жизненные формы типов Acianthus sikokianus и Nervillia nipponica, обнаруженные у пяти японских орхидей, встречаются у гораздо большего числа видов орхидных в Южном полушарии. Наиболее распространенными жизненными формами, характерными для более чем 100 видов орхидных на территории Евразии в целом, являются типы Cephalanthera longibracteata, Cypripedium guttatum, Gymnadenia conopsea, Orchis mascula. В дальневосточном регионе типы жизненных форм Goodyera repens, Epipogium aphyllum, Herminium monorchis, Listera cordata, Neottia nidus-avis отмечены у нескольких видов орхидных каждая, тогда как в Европейской России эти жизненные формы наблюдаются лишь у 1-2 видов каждая.

Биоморфологическое разнообразие характерно для целого ряда таксонов орхидных. Например, у видов родов Liparis, Habenaria, Cremastra и Cypripedium встречаются по 3 ЖФ, у Epipactis и Herminium - 2 ЖФ, у Platanthera - 4 ЖФ. Виды этих родов, имеющие разные жизненные формы, обычно характеризуются и различной экологической приуроченностью, на основании чего можно сделать вывод о преобладающем влиянии экологических факторов на формирование жизненных форм растений. В других таксонах, например, Lecanorchis, Nervilia, Oreorchis, Cymbidium, почти все виды имеют одну и ту же жизненную форму и произрастают в сходных экологических условиях. Возникновение одинаковой жизненной формы типа Epipogium aphyllum у представителей двух подсемейств: Spiranthoideae и Epidendroideae и четырех триб орхидных, объясняется параллелизмом в строении побегов на ранних стадиях развития и ускоренными темпами онтоморфогенезов отдельных видов.

Такие виды, как Dactylorhiza iberica и Cremastra unguiculata имеют видоспецифичные жизненные формы, сформировавшиеся в условиях повышенной влажности субстрата. Два типа жизненных форм: Gymnadenia conopsea и Orchis mascula, встречаются у наибольшего числа таксонов - у более чем 70 видов из 22 родов орхидных умеренной зоны Евразии. Широкую представленность именно этих двух типов жизненных форм орхидных нельзя объяснить ни экологическими, ни географическими факторами. По-видимому, интенсификация онтоморфогенеза у предковых форм, приведшая к возникновению «вегетативных однолетников» у орхидных, позволила им освоить самые разнообразные типы местообитаний и расселиться в различные климатические зоны, где и происходила дальнейшая видовая и родовая радиация таксонов при сохранении ими предковых типов жизненных форм.

Жизненные формы орхидных отражают специализацию растений в двух крупных направлениях экологической эволюции: мезофитном и ксерофитном. Первое характерно для большинства наземных орхидных, образующих тонкие или сочные, широкие листовые пластинки. Эпифитные и эпилитные орхидеи демонстрируют целый спектр различных приспособлений к дефициту влаги. Листья могут быть вдоль сложенными (Oberonia, Liparis), суккулентными (Bulbophyllum), жесткими ксероморфными (Luisia teres) или редуцированными до катафиллов (Taeniophyllum). Корни эпифитов покрыты толстой воздухоносной и влагозапасающей тканью - веламеном, иногда они принимают на себя функцию фотосинтеза Стебли и листья многих эпифитных орхидей покрыты кутикулой. Ксероморфная структура листьев и наличие многослойного веламена на корнях орхидных, имеющих Cymbidium goeringii-тип жизненной формы, могут свидетельствовать о вторичности наземного образа жизни для соответствующих видов.

Оценивая выделенные нами типы жизненных форм с позиций фитоценологической классификации биоморф (Ценопопуляции растений, 1976; Смирнова О.В., 1987), можно разделить их на три основные группы: моно-, поли- и ацентрические биоморфы (Шорина, 1981). К группе моноцентрических биоморф можно отнести все многолетние короткопобеговые жизненные формы: типы 1, 2, 4, 5, 11-13, а также вегетативные однолетники 19, 21, 24, 25 типов ЖФ. Орхидные, имеющие эти жизненные формы, вегетативно неподвижны или очень малоподвижны. Хотя они и занимают определенное место в фитоценозах на протяжении длительного периода времени, их фитоценотическая роль обычно невелика (Вахрамеева, Денисова, 1980 а, б; Татаренко, Вахрамеева, 1999). Вегетативно подвижные виды растений относят к группе полицентрических биоморф (Ценопопуляции растений, 1976; Шорина, 1981). Однако это, по-видимому, следует распространять только на многолетние виды, у которых связь между разветвившимися побегами сохраняется в течение некоторого времени, и одно растение имеет несколько центров воздействия на среду обитания, т.е. фитогенных полей (Уранов, 1965). У орхидных к этой группе можно отнести типы ЖФ 3, 10, 44. К ацентрическим биоморфам, не имеющим центров длительной фитоценологической активности, относятся вегетативно подвижные «вегетативные однолетники», ежегодно меняющие местоположение дочерних побегов (типы 22, 23, 26, 29), а также ползучепобеговые жизненные формы (типы 6, 7, 30, 31). Оценка фитоценотической роли орхидных той или иной жизненной формы чрезвычайно важна для проведения популяционных исследований орхидных (Vakhrameeva, Tatarenko, 1998, 2001; Tatarenko, Vakhrameeva, 2001).

Глава 5. Начальные стадии и разнообразие типов онтогенезов.

Индивидуальное развитие растений семейства орхидных характеризуется рядом особенностей, начиная с самых первых этапов формирования зародыша (Поддубная-Арнольди, 1964; Савина, 1979; Батыгина, Васильева, 1980, 1983). Зародыши орхидных чрезвычайно мелкие, практически не дифференцированные, что по мнению Н.Н. Цвелева (2000), свидетельствует о древнем происхождении орхидных. Уменьшение размеров зародышей и эндосперма в семенах орхидных, по-видимому, было спровоцировано возможностью питания с помощью микоризного гриба (Терехин, Никитичева, 1968). Сходные редукционные процессы в зародышах были описаны у паразитических и полупаразитических растений (Терехин, 1977, 1991).

Семена орхидных чрезвычайно мелкие, их невозможно обнаружить в почве, поэтому до настоящего времени крайне мало данных было получено о продолжительности их покоя и возможности их участия в банках семян растительных сообществ. У семян орхидных наблюдается органический морфо-физиологический покой (Lucke, 1984; Андронова, 1988; Батыгина и др., 1988; Куликов, 1995; Попкова, 1999; Андронова и др., 2000). Метод, предложенный Rasmussen и Whigham (1993), позволил заложить серии экспериментов по изучению особенностей прорастания семян наземных орхидных в посевах в природных сообществах. Наши наблюдения (Tatarenko et al., 2002) и литературные данные (Whigham et al., 2006) показывают, что семена видов подсемейств Orchidoideae и Spirantoideae могут прорастать очень быстро, в течение года. Семена Epipactis thunbergii и Pogonia japonica начинали прорастать через 2-4 года после посева. Сравнивая данные о скорости прорастания зрелых семян на питательных средах и в природных условиях, можно сделать вывод о значительном сходстве процессов у таких орхидных, как Epipactis, Habenaria radiatа, Spiranthes sinensis, что подтверждается и литературными данными (Rasmussen, 1992; van der Kinderen, 1995; Куликов, Филиппов, 1998; Sakamoto et al., 2007). Однако для других орхидных, например, Corallorhiza trifida был описан длительный покой семян на питательных средах (Куликов, 1995) и прорастание их в течение года в природных условиях (McKendrick et al., 2000). Наши наблюдения за прорастанием семян, как in vitro, так и in situ говорят о значительной гетероспермии у орхидных, которая может являться следствием воздействия целого ряда факторов (Левина, 1981).

Протокормы. Морфологическая структура, возникающая при прорастании семени орхидного растения называется протокормом. За долгое время изучения начальных стадий онтогенеза орхидных о природе протокормов были высказаны самые разные точки зрения, которые детально обсуждены Е.В. Андроновой с соавторами (2000). Терминологическую дискуссию о постсеменных этапах в онтогенезах орхидных продолжила Г.Л. Коломейцева (2006). Основываясь на наших наблюдениях процессов прорастания семян орхидных, как in vitro, так и in situ, мы склоняемся к точке зрения, что зародыш продолжает свое развитие вне семенной кожуры, получая питание от симбиотического гриба. Именно эту стадию развития орхидного растения называют протокормом.

Дальнейшее развитие растений происходит с метаморфозом всего организма, что свойственно для многих орхидных, меняющих тип питания, а иногда и среду обитания на ранних стадиях онтогенеза. В соответствие с изменением (или неизменностью) типа питания растения меняют или не меняют свою жизненную форму (Tatarenko, 2007). По адаптациям к разным типам питания орхидные можно разделить на несколько групп. Большинство видов триб Сypripedieae, Tropidieae, Orchideae, Diurideae, Nervilieae, Calypsoeae, Cymbidieae и ряд Neottieae развиваются со сменой микотрофного типа питания, свойственного ранним стадиям онтогенеза, протекающим под землей, на миксотрофный (смешанный, когда растение использует и автотрофный, и гетеротрофный способы получения органических вешеств), который возникает после образования надземных фотосинтезирующих побегов. Развитие особей со сменой типов питания в ходе онтогенеза может происходить по разным сценариям: 1) микотрофный протокорм - автотрофное растение с надземным побегом; 2) микотрофный протокорм - микоризом - автотрофное растение с надземным побегом; 3) протокорм - микоризом (автотрофная стадия утрачена); 4) протокорм - ползучий нитевидный побег (миксотрофное питание сохраняется в ходе всего онтогенеза); 5) фотосинтезирующий протокорм - ювенильный побег (микотрофная стадия редуцирована).

Протокормы многих видов трибы Orchideae могут развиваться как ускоренно, с образованием надземных побегов (сценарий 1), так и с образованием 1-3-летних микоризомов (сценарий 2), что было описано у Orchis ustulata (Burgeff, 1936), O. mascula и Platanthera extremiorientalis (Татаренко, 1996), Dactylorhiza maculata (Виноградова, 1998; 1999а), Pseudorchis albida (Татаренко, Баталов, 1999), Platanthera ophrydioides (Tatarenko, 2007), а также было выявлено в ходе наших исследований у целого ряда других видов рода Platanthera: P. minor, P. japonica, P. chlorantha. После перехода к автотрофному питанию и утраты связи с микоризомом растения получают органические вещества, преимущественно, за счет фотосинтеза. Микориза присутствует в корнях и вытянутых корневых окончаниях тубероидов на протяжении всего большого жизненного цикла особей, однако роль ее в питании растений, по-видимому, невелика, и особи, лишенные возможности фотосинтезировать, оказываются не в состоянии заложить полноценные органы возобновления (Татаренко, Варывдина, 2006).

Развитие через стадию микоризома всегда происходит у видов подсемейства Cypripedioideae, а также триб Neottieae и Vanilleae (п/триба Lеcаnorchidinae). Удлинненные, цилиндрические, слабо разветвленные микоризомы образуются у видов рода Cymbidium, тогда как у растений родов Cremastra, Oreorchis, Calypso, Tipularia и Dactylostalyx микоризомы более широкие, плоские и интенсивно ветвящиеся. Однолетние микоризомы образуются из апексов протокормов у некоторых видов родов Goodyera и Odontochillus и являются переходной стадией к формированию ползучего олиственного побега. Одно-двулетние утолщенные, слаборазветвленные микоризомы были обнаружены нами у Liparis nervosa и L. bituberculata, взрослые растения которых имеют псевдобульбы.

Разную степень редукции фотосинтезирующей стадии, приводящую к развитию орхидных без смены типа питания и только с одной фазой метаморфоза (3 сценарий) можно наблюдать у видов трибы Calypsoeae. Так, у Cremastra aphylla рост микоризома завершается образованием клубнелуковицы, на которой в тот же год развивается генеративный побег, однако зеленые листья остаются в зачаточном состоянии и практически не участвуют в фотосинтезе и питании растений. У растений Corallorhiza и Yoania произошла полная редукция фотосинтезирующих олиственных побегов, а заодно и клубнелуковиц, как основных запасающих органов, и генеративные побеги образуются непосредственно на верхушках микоризомов. Все виды трибы Gastrodieae образуют многолетние, подземные микоризомы и не имеют автотрофной стадии. Метаморфоз всего организма у этих орхидных отсутствует, но развиты метаморфозы побегов, обусловленные сменой или чередованием питающей, запасающей и расселительной функций: 1) протокорм - столон - пропагула - коралловидный микоризом - клубень. Последовательность и число чередований этих метаморфозов могут быть самыми разными.

Смена типов питания практически отсутствует у орхидей, образующих на протокормах ползучие побеги или псевдобульбы (4 сценарий). Миксотрофный тип питания преобладает у таких растений на протяжении всего онтогенеза. Фотосинтезирующие листовидные протокормы были изучены нами у видов рода Thrixspermum. Микоризные грибы присутствуют в трихомах, прикрепляющих протокорм к субстрату. Однако питание растения осуществляется преимущественно за счет фотосинтеза, а роль микотрофии сведена к минимуму (5 сценарий).

Скорость онтогенеза Все орхидные являются многолетними растениями. Литературные данные (Stoutamire, 1974) и наши долговременные наблюдения за маркированными особями в природных популяциях, эксперименты с посевом семян в природе, а также выращивание растений в культуре показали, что орхидные способны развиваться как двулетние и даже однолетние растения, проходя за этот короткий срок весь жизненный цикл. Во многих семействах цветковых растений редукционная линия биоморфологической эволюции привела к возникновению однолетних форм. Одним из основных путей их образования считается неотения (Тахтаджян, 1948, 1964). Настоящие однолетники неизвестны у орхидных, однако отбор на ускорение темпов перехода к цветению и плодоношению при малых размерах и коротком жизненном цикле особей (Серебрякова, 1983; Барыкина, 1992, 2005) происходит в целом ряде таксонов.

Микориза орхидных несомненно играет значительную роль в ускорении темпов развития особей посредством усиленного питания высшего растения с одной стороны, и «антагонистическим» характером отношений хозяина и симбионта, с другой (Burgeff, 1932, 1936; Harvais, 1974). Одним из самых известных примеров быстрого онтоморфогенеза в течение 1-3-х лет является развитие микогетеротрофного австралийского вида Rhizanthella gardneri (Dixon, Pate, 1984; Warcup, 1985; Dixon et al., 1991). Ускорение онтоморфогенеза, как следствие интенсивного микотрофного питания, произошло и в случае Epipogium aphyllum. Растения этого вида не закладывают запасающие клубни перед образованием генеративных побегов, как это наблюдается у других видов рода, а сразу образуют надземный цветоносный побег с несколько вздутым основанием - рудиментом запасающего клубня. По нашим оценкам, онтогенез E. aphyllum протекает за 3-5 лет, в 3 раза быстрее, чем у E. japonicum и в 5-8 раз быстрее, чем у E. roseum.

Наибольшая лабильность как сезонного, так и онтогенетического развития свойственна орхидным со сферическими стеблекорневыми тубероидами (Tatarenko, Kondo, 2003 а). Происхождение сферической формы клубня, как наиболее экономичной с точки зрения снижения потери влаги в засушливый период, связывают со Средиземноморским климатом. По-видимому, засушливые жаркие летние периоды в Древнем Средиземьи, ставшие одним из ведущих факторов возникновения однолетних растений в этом регионе (Тахтаджян, 1948), способствовали появлению среди орхидных «вегетативных однолетников», малые жизненные циклы которых успевают завершится в течение благоприятного для вегетации, влажного сезона. Одновременно происходит и сокращение больших жизненных циклов. Согласно нашим наблюдениям, в популяциях Habenaria radiata можно обнаружить и однолетние, и малолетние, и единичные многолетние особи.

Наши исследования популяций Spiranthes sinensis, проведенные в двух типах местообитаний вида в Японии (Tatarenko, Kondo, 2007), показали выраженную тенденцию к сокращению большого жизненного цикла у растений сухих местообитаний по сравнению с влажными. В сухих условиях развитие отдельных особей от прорастания семени до плодоношения и отмирания происходило в течение одного года. Наше исследование позволило сделать вывод о первичности влажных местообитаний для данного вида и об интенсификации онтогенезов особей в стрессовых засушливых и жарких условиях. По мнению ряда авторов, аридизация условий местообитания стала одной из причин ускоренного развития растений и происхождения травянистых форм (Гатцук, Дервиз-Соколова и др., 1974), в том числе, однолетних (Тахтаджян, 1948).

Глава 6. Сезонное развитие.

Феноритмотипы орхидных России и Японии. Ритм развития - адаптивный признак, изменяющийся при изменении климатических, а иногда и экологических условий. Рост наземных орхидных в умеренной зоне определяется сезонными изменениями климата, и большинство видов относятся к летнезеленым. Зимнезеленые представители трибы Orchidoidea встречаются в Европе, однако этот ритм вегетации не является у них строго детерминированным. Согласно нашим наблюдениям за Ophrys apiphera, а так же недавно опубликованным данным о состоянии Orchis militaris в зимний период (Вахрушева, 2007), большинство зимне-зеленых особей этих видов, имеют как летний, так и зимний перерыв в вегетации, демонстрируя «двухтактный» сезоный ритм. Возможно однако, что такой ритм довольно широко распространен в популяциях, традиционно считающихся зимнезелеными, однако остается незамеченным в результате недостаточности ботанических наблюдений в зимний период. Ритмы вегетации растений Orchis, Ophrys, Spiranthes значительно варьируют в зависимости от географических и климатических условий, что может указывать как на относительную молодость самих таксонов, так и на слабую генетическую детерминированность признака сезонности роста.

Устойчивый зимне-зеленый ритм вегетации имеют виды трибы Calypsoeae. Неблагоприятный для вегетации зимний период эти виды переживают в облиственном состоянии, а летний перерыв в вегетации связан с завершением периода жизни листьев. Летний перерыв в вегетации составляет около 2-2,5 месяцев у Oreorchis patens и Cremastra variabilis. Однако, у Ephippianthus sachalinensis и Dactylostalyx ringens он длится меньше месяца или совсем отсутствует, и момент отмирания старого надземного побега совпадает с появлением над землей нового, то есть эти виды близки к вечнозеленым орхидеям.

Вечнозелеными считаются растения, продолжительность жизни листьев которых превышает 1 год (Жмылев и др., 2002). Виды с вечнозеленым ритмом вегетации, например, Goodyera repens, сохраняют его на всем протяжении обширного евроазиатского ареала, что, с нашей точки зрения, указывает на древность и строгую генетическую детерминированность этого признака. Вечнозеленость свойственна растениям, эволюционировавшим в бессезонном климате. Хотя большая часть территории Японии находится в умеренном климатическом поясе с выраженной сменой времен года, вечнозеленые виды распространены в Японии намного шире, чем на территории России. Практически все они являются выходцами из региона Юго-Восточной Азии.

Признаки продолжительности жизни листьев и сезонный ритм вегетации использованы для классификации жизненных форм орхидных (табл. 1).

Сезонное внутрипочечное развитие побегов. Сезонность роста растений прослеживается не только на стадии надземного побега, но также и в период внутрипочечного развития (Серебряков, 1947). Период внутрипочечного развития является наиболее продолжительным и важным в жизни побега. «Подземная» фенология изучает сезонную периодичность морфогенеза побега, начиная от заложения его апекса и кончая появлением побега на поверхности почвы. Корни орхидных так же характеризуются сезонностью роста, тесно коррелирующей с сезонностью формирования побега (Stoutamire, 1991; Rasmussen, 1995; Татаренко, 1996; Rasmussen, Whigham, 2002; Tatarenko, 2007).

По нашим наблюдениям, продолжительность внутрипочечного развития побега варьирует среди наземных орхидных умеренной зоны в соответствии с их таксономическим положением и типом жизненной формы (Tatarenko, Kondo, 2003 а). Так, все изученные виды родов Epipactis, Cephalanthera и Cypripedium в разных частях их ареалов характеризуются внутрипочечным развитием побега в течение трех лет. У Epipactis and Cephalanthera соцветия развиваются внутри почек в течение 13-14 месяцев. Молодые корни появляются на новом годичном побеге в июле-августе, и побегово-корневой комплекс в этот момент представлен корневищным участком с почкой возобновления и корнями.

У представителей жизненных форм типов Calypso bulbosa, Oreorchis patens, Ephippianthus sachalinensis и Dactylostalix ringens внутрипочечное развитие побегов продолжается 2 года. Полностью сформированное соцветие остается в почке с августа до начала июня следующего года. Корневая система у молодого побега начинает рост во время его подземного развития, когда надземные органы растения отсутствуют.

Виды Liparis japonica, L. makinoana, L. krameri, L. kumokiri, Malaxis monophyllos и Hammarbya paludosa имеют одинаковую жизненную форму и сходный ритм сезонного развития. Апекс нового годичного побега закладывается весной, но остается слабо дифференцированным в течение года. Следующей весной он начинает расти очень быстро и образует новый побег и соцветие внутри почки уже к началу июля. Эта почка сформирует надземный побег следующей весной. Одновременно с ростом надземных органов на побеге появляются молодые корни.

Два вида Spiranthes - S. sinensis and S. spiralis, очень сходные по своей вегетативной морфологии, различаются по срокам заложения апексов новых побегов: у S. spiralis это происходит в середине лета, а у S. sinensis - осенью. В обоих случаях момент заложения апекса приурочен к внутрипочечному формированию следующего годичного побега. У обоих видов апексы остаются слабо дифференцированными до весны - лета следующего года, когда они быстро формируют под землей вегетативные почки, разворачивающие листья в августе - октябре. Молодые корни на новом годичном побеге начинают расти, когда розетка листьев уже появилась над землей. Соцветие в верхушечной почке данного побега будет сформировано в течение следующего лета.

Виды трибы Orchideae делятся на две группы: с вытянутыми (веретеновидными, пальчатораздельными и столоновидными) и со сферическими тубероидами. Представители этих двух групп значительно различаются по ритму внутрипочечного развития и подземного роста тубероидов. Орхидеи с вытянутыми тубероидами, например, виды родов Dactylorhiza, Coeloglossum, Leucorchis, Galearis и Tulotis характеризуются трехлетним внутрипочечным развитием побегов в разных частях ареалов. Соцветие формируется в течение 2-х месяцев и остается внутри почки более одного года.

Положительные корреляции обнаруживаются между продолжительностью внутрипочечного развития вегетативных и генеративных побегов орхидных и их систематическим положением и биоморфологическими особенностями. Наши исследования, проведенные в разных частях ареалов видов (Tatarenko, Kondo, 2003 а), не подтвердили существующих представлений о более продолжительном внутрипочечном развитии побегов у растений, произрастающих в северных частях ареалов видов (Блинова, 1993, 1995, 1996, 1998 а, б; Баталов, 1998). Признак продолжительности внутрипочечного развития генеративных и вегетативных побегов является весьма консервативным, сохраняющимся в различных климатических условиях, и может служить дополнительным обоснованием филогенетических связей различных таксонов.

Глава 7. Микориза орхидных

Одна из важнейших проблем - выяснение степени специфичности видов гриба и высшего растения. Результаты некоторых исследований (Clements, 1988) подтверждают гипотезу Bernard (1909) о тесной видоспецифичности симбиоза определенного вида орхидеи и определенного вида гриба. Большинство орхидей могут образовывать микоризу с несколькими видами грибов (Curtis, 1937; Hadley, 1970; Tokunaga, Nakagawa, 1974, etc.). Некоторая специфичность симбионтов выражается в приуроченности орхидных к определенным типам местообитаний, что также отражает экологию микоризных грибов, слабо изученную вне связи с распространением орхидей (Curtis, 1939, Rasmussen, 1995). Прорастание семян эвритопных орхидей в самых разнообразных местообитаниях может свидетельствовать как о широкой экологической приуроченности грибных симбионтов, так и об отсутствии видовой специфичности между грибом и растением. Молекулярно-генетические исследования грибных симбионтов орхидных значительно расширили возможности определения их видовой принадлежности, а также позволили уточнить характер симбиотических связей орхидеи и гриба. Для ряда видов Cephalanthera, Limodorum, Epipactis и Neottia было показано участие их грибов-симбионтов в проведении питательных веществ от деревьев (Selosse et al., 2002, Girlanda et al., 2006).

Органы локализации микоризы. Вопрос о локализации гриба в органах орхидного растения представляется нам весьма важным как с точки зрения эволюции самих орхидных, так и ко-эволюции высшего растения и гриба. Логично предположить возникновение первых представителей семейства орхидных, как не имевших микоризы. Проникновение грибов в растущие зародыши орхидных, и практическое паразитирование орхидеи на грибе на первых этапах онтогенеза (Bernard, 1909; Burgeff, 1932; Терехин, 1977), по-видимому, эволюционно сформировалось параллельно с редукцией запасных веществ в зародышах в семенах предковых групп орхидных. У взрослых растений из примитивных подсемейств орхидных Apostasioideae и Cypripedioideae, a также виды родов Tropidia, Cephalanthera длинные, многолетние корни с хорошо развитой проводящей системой содержат незначительное количество микосимбионтов. Однако определенные участки корневой системы этих орхидных оказываются специализированы именно для локализации микоризы. Такими участками являются зоны всасывания корней близ их верхушек, а также боковые ответвления корней (рис. 3 I). Этот тип локализации микоризы был выявлен нами и у микогетеротрофных бесхлорофилльных орхидных из родов Lecanorchis и Galeola, что свидетельствует о высокой эффективности обеспечения орхидного растения питательными веществами за счет специализированных многолетних микоризных органов. Возможно, именно в этой группе орхидных велико значение эктомикоризы, которую грибы-симбионты орхидных образуют с деревьями.

В ходе последующей ко-эволюции грибов и орхидных растений распространение микоризы по длине корня становилось более равномерным, что отразилось в более сильной инфецированности корневой системы, например, у Cypripedium guttatum, по сравнению с C. calceolus. Виды подсемейств Spiranthoideae и Orchidoideae, по-видимому, с самого начала возникновения таксонов эволюционировали при тесном контакте с микоризообразующими грибами. Органом локализации микоризы стала вся корневая система, корни инфецируются грибом уже при длине 1 см и остаются достаточно равномерно и интенсивно зараженными вплоть до отмирания. Вместе с тем, эффективность питания за счет микоризных грибов у этих видов, по-видимому, значительно слабее, чем у орхидных, имеющих специализированные микоризные участки корней в пределах слабомикотрофной корневой системы.

У ряда орхидных, вторично утративших корни, микориза, в основном, локализована в многочисленных эпидермальных волосках (рис. 3 IV), а проникновение гифов грибов в клетки побега происходит только вблизи узла, но не по всей длине междоузлия.

Размещено на http://www.allbest.ru/

Рис. 3. Органы локализации микоризы у орхидных. I - боковые утолщенные ответвления длинных, многолетних корней (предположительная связь с эктомикоризой деревьев), II - придаточные корни целиком, III - подземный побег (микоризом), IV - эпидермальные волоски на подземном побеге, V - корневые волоски на придаточных корнях, VI - веламен.

Еще один тип локализации микоризы в побеговой части растений широко известен у орхидных, образующих крупные, разветвленные микоризомы на начальных этапах онтогенеза (большинство видов родов Cymbidium, Cremastra, Oreorchis), или на протяжении всего жизненного цикла (Epipogium, Gastrodia, Chamegastrodia, Corallorhiza, Yoania, Cymbidium macrorhizon). При этом растения утратили корневую систему.

Практически не изученным и не описнным в литературе органом локализации микоризы является микоризный корневой чехол. Он образуется на тонких корнях, несущих большое число корневых волосков, по длине в несколько раз превышающих диаметр корня. Микориза внутри таких корней практически полностью отсутствует, зато корневые волоски тесно сплетаются с гифами грибов, проникающими и внутрь волосков (рис. 3 V). Наличие корневых чехлов было отмечено нами у растений родов Liparis и Malaxis (триба Malaxideae).

У орхидных, имеющих корни, покрытые многослойным веламеном, органом локализации микоризы является именно веламен и наружные слои клеток коровой паренхимы корней (Залукаева, 1990). Веламен оказывается функционально сходным с микоризным корневым чехлом, описанным выше и служит удобной средой обитания и для других симбиотических организмов, роль которых в жизни и питании орхидей по-видимому, весьма значительна, но до сих пор мало изучена (Цавкелова, 2003; Tatarenko, Kondo, 2003 в; Коломейцева, 2006).

.Различия в стратегии микоризообразования у орхидных разных жизненных форм. Среди автотрофных орхидей выделяют 4 группы по постоянству и регулярности образования микоризы (Harvais, 1974; Salmia, 1989): 1) постоянно и регулярно инфицирующиеся; 2) более-менее регулярно инфицирующиеся; 3) слабо инфицирующиеся; 4) очень редко инфицируются или микориза отсутствует. Существование таких групп орхидных, различающихся по интенсивности микоризной инфекции, было подтверждено в ходе наших исследований с использованием статистических методов учета микоризы, разработанных И.А. Селивановым (1981). Определенные зависимости были установлены между типом жизненной формы орхидеи и количеством микоризных грибов, присутствующих в корнях. Интересно было проследить интенсивность развития грибной инфекции у орхидных разных видов и разных жизненных форм, произрастающих совместно в одном ценозе и одинаковых экотопических условиях (рис. 4).

Размещено на http://www.allbest.ru/

Рис. 4. Интенсивность микоризной инфекции (%) у взрослых растений различных видов орхидных, растущих в одном и том же местообитании. I, III - данные по: Татаренко, 1995, II, IV - данные по: Tatarenko, 2002. I. Луг с доминированием Miscanthus в редколесье Quercus dentata, Приморский край, Россия. II. Листопадный лес, префектура Нагано, Япония. III. Сфагновое болото, Приморский край. IV. Болото с Rhinchospora, префектура Хиросима, Япония. 1. Cypripedium guttatum, 2. Liparis makinoana. 3. Spiranthes sinensis. 4. Herminium monorchis. 5. Tulotis ussuriensis. 6. Malaxis monophyllos. 7. Oreorchis patens. 8. Neottianthe cucullata. 9. Coeloglossum viride. 10. Galearis cyclochila. 11. Hammarbya paludosa. 12. Pogonia japonica. 13. Habenaria linearifolia. 14. Habenaria radiata. 15. P. japonica. 16. Epipactis thunbergii. 17. H. radiata.

Среди орхидных, произрастающих на территории бывшего Советского Союза, количественные характеристики микоризы были получены нами для 80 видов. По признакам интенсивности и постоянства микоризной инфекции эти виды можно разделить на четыре группы. Первую группу составляют холомикотрофные орхидеи, питающиеся за счет гриба всю жизнь: Gastrodia elata, Limodorum abortivum, Neottia nidus-avis, N. papilligera, N. asiatica, Epipogium aphyllum, Corallorhiza trifida. Вторая группа - постоянно и сильно инфицированные виды трибы Orchideae, а также Spiranthes sinensis, S. spiralis, Goodyera repens, G. maximowicziana, G. schlechtendaliana, Myrmechis japonica. Слабо микотрофными являются все корневищные орхидеи, такие как виды родов Cephalanthera, Epipactis, Listera, Pogonia, Ephippianthus, Liparis, Oreorchis, Cremastra, Cypripedium. Среди корневищных орхидей были выявлены виды, способные длительно существовать на автотрофной стадии почти без микоризы: Cypripedium macranthos, C. calceolus, Malaxis monophyllos.

Исследования некоторых видов орхидных в разных регионах бывшего Советского Союза позволили сравнить особенности их микоризы в различных климатических условиях. Виды, имеющие обширный ареал, характеризуются сходными показателями интенсивности микоризной инфекции в разных его частях. Так, Cypripedium calceolus на северной границе распространения (Архангельская и Мурманская области) образует микоризу столь же слабо, как и в восточной части ареала (Приморский край) (С=0,5%). Gymnadenia conopsea образует микоризу с интенсивностью 50-70% и в тундре на Кольском полуострове, и на гипсовых карстовых оползнях в Архангельской области, и на разнотравных лугах в Калининградской и Московской областях, и в Приморском крае, и в альпийских лишайниковых пустошах на Северном Кавказе (Байкалова, Онипченко, 1988; Татаренко, 1996). На протяжении всего своего голарктического ареала высокую интенсивность микоризной инфекции (С=60-70%) имеет Goodyera repens. Интересные результаты могут быть получены при сравнении таксономической принадлежности грибов-симбионтов орхидных, собранных в разных частях ареалов растений-хозяев.

Интенсивность образования микоризы в значительной степени зависит от богатства и увлажненности субстрата в местообитаниях орхидных (Curtis, 193орхидных (Curtis, 1939; Vij, Sharma, Datta, 1985; Татаренко, 1995; Tatarenko, 2002). На богатых и влажных субстратах сырых лугов, пойменных болот и лесов, интенсивность инфекции у всех видов орхидных гораздо выше, чем на эродированных песчаных почвах и на нарушенных участках.

Глава 8. Модусы эволюционных преобразований жизненных форм орхидных.

Направления эволюции жизненных форм могут быть правильно установлены лишь при сопоставлении таксонов с ясными родственными связями (Жмылев, 2004). Мы полагаем, что короткокорневищная жизненная форма Cephalanthera longibracteata-типа является примитивной для орхидных, так как распространена у примитивных групп семейства (Cypripedioideae, Neottieae). ЖФ Tropidia nipponica-типа, которую имеют и многие представители подсемейства Аpostasioideae, вероятно, возникла от предковой вследствие увеличения продолжительности жизни надземных частей растений (рис. 29-4). В этой линии эволюционных преобразований жизненных форм происходила специализация корней орхидных к микотрофному питанию за счет образования боковых ответвлений корней, как органов локализации микоризы. Короткокорневищная малолетняя и длиннокорневищная многолетняя ЖФ (2 и 3 типы), очевидно, произошли от предковой короткокорневищной многолетней ЖФ (тип 1) в результате интенсификации онтоморфогенезов и приспособления к вегетативному разрастанию при помощи длинных корневищ во влажных местообитаниях.

Микориза орхидных оказалась, по-видимому, ключевым фактором эволюции у наземных орхидных. В трибе Neottieae можно проследить различные стадии формирования микотрофизма: в родах Cephalanthera и Epipactis имеются виды с крайне редуцированными листьями (Cephalanthera aphylla, Epipactis microphylla), корневые системы, в целом слабо инфицированные грибами, у отдельных особей образуют боковые ответвления корней, как органы локализации микоризы. Дальнейшая эволюция микотрофности в этой группе орхидных привела к тому, что корни целиком (Neottia camtschatea), а также и корневища (Neottia nidus-avis, Limodorum abortivum) стали микотрофными органами. Усиление микотрофности привело и к интенсификации онтоморфогенеза у видов, имеющих жизненную форму Neottia nidus-avis-типа, и формированию у них особого типа корневых отпрысков. Остаточная способность к фотосинтезу наблюдается у некоторых из них, например, у Neottia camtschatea, имеющего зеленые цветоносы, брактеи и завязи.

Микотрофная линия эволюции в другой трибе подсемейства Epidendroideae - Calypsoeaе, привела к образованию 7 жизненных форм у растений этой трибы (рис 29-10, -9, -6). Коралловидные, недолгоживущие микоризомы образуются и у видов рода Cymbidium. Автотрофная стадия намного продолжительнее микотрофной и сопровождается образованием многолетних клубнелуковиц и вечнозеленых листьев (рис. 29-13). Но и здесь у Cymbidium macrorhizon мы наблюдаем тенденцию у удлиннению микотрофного периода, сокращению онтоморфогенеза в целом и редукции многолетних запасающих органов, что привело к возникновению у этого вида Epipogium aphyllum-типа ЖФ. Еще одно направление микотрофной эволюции привело к древней специализации побегов, полностью утративших автотрофную функцию. Gastrodia elata-тип характеризуется наличием запасающих подземных клубней и отсутствием корней (рис. 29-37).

Клубнелуковичные автотрофные жизненные формы можно подразделить на две группы: растения одной из них проходят в онтогенезе стадию коралловидного микоризома (Oreorchis patens и Cymbidium goeringii-типы) и растения, развивающиеся без продолжительной микотрофной стадии (Bletilla striata и Eleorchis japonica-типы) (рис. 29-13, -9). Концентрация питательных веществ в клубнелуковицах оказалась настолько выгодна с энергетической точки зрения (Schelpe, 1944), что позволило образовывать по 2 (Cymbidium goeringii-тип ЖФ), а иногда и до 5 (Eulophia graminea) боковых генеративных моноциклических побегов или крупные терминальные соцветия (Bletilla striata) на каждом годичном побеге. У Arundina bambusifolia клубнелуковица, сохраняющаяся в основании годичного побега, наоборот, почти утратила запасающую функцию в связи с увеличением продолжительности жизни надземного побега, нарастающего и фотосинтезирующего круглый год.

В условиях бессезонного тропического климата, где нет необходимости прерывать вегетацию и переживать неблагоприятные периоды в состоянии покоя, стало возможным продолжительное моноподиальное нарастание одноосных надземных побегов, образующих как вегетативно-генеративные полициклические побеги (Goodyera repens-тип ЖФ; рис. 29-30), так и многолетние вегетативные побеги с пазушными соцветиями (Neofinetia falcata, Vanda lamellate, Cleistosoma sclopendrifolium-типы ЖФ; рис. 29-45). У орхидных, имеющих эти жизненные формы, нет специализированных запасающих органов, так как процессы поступления ассимилятов и их расходования, по-видимому, вполне сбалансированы.

Значительные утолщения надземных стеблей с образованием псевдобульб произошли у тропических симподиально нарастающих орхидей (рис. 29-15, -44). Псевдобульбы служат не только для запасания питательных веществ, но и для запасания воды, что является особенно важным приспособлением в эпифитных условиях произрастания. Утолщение побега происходит в разных его частях и в разной степени. У Cephalantheropsis gracilis равномерно и не сильно утолщен весь высокий стебель. У Dendrobium stricklandianum и Acanthephippium sylhetense уже можно говорить об образовании псевдобульбы из всех метамеров побега (гомобластная псевдобульба), а у Bulbophyllum japonicum вертикальный побег представлен одним утолщенным междоузлием (гетеробластная псевдобульба). Мы разделяем точку зрения многих авторов (Withner, Nelson, Wejksnora, 1974; Dressler, 1981; 1993; Лонг, 2002) о том, что эволюция жизненных форм орхидных, имеющих псевдобульбы, шла по направлению сокращения числа запасающих метамеров, а также сокращения онтоморфогенеза.

Своеобразие эпифитных условий местообитания способствовало отбору жизненных форм, способных переносить дефицит влаги и затенение. В целом ряде таксонов, например, в трибах Malaxideae и Cranichideae хорошо прослеживается процесс перехода растений от наземного к эпифитному и вторично наземному образу жизни. Бриофилия, свойственная многим орхидным, стала приспособлением не только к освоению различных климатических зон (Мазуренко, Хохряков, 1989; Tatarenko, 2000), но и к занятию различных экологических ниш от наземных, до литофитных и эпифитных и обратно. Освоение орхидными эпифитных местообитаний способствовало развитию многолетних органов и увеличению продолжительности жизни растений.

Эволюция жизненных форм в подтрибе Goodyerinae шла по пути полимеризации и удлинения междоузлий побегов, что привело к возникновению ползучих жизненных форм Goodyera repens-типа (рис. 29-30). Приспособленность к обитанию на моховых и рыхлых подстилочных субстратах стала предпосылкой к поселению некоторых видов на замшелых деревьях (Goodyera pendula), побеги стали повисать в воздухе, и произошло вторичное укорачивание междоузлий. Микотрофный период онтогенеза, очень короткий у большинства видов рода Goodyera, становится более продолжительным у Goodyera viridiflora, имеющего клубневидный микоризом, а у Chamegastrodia sikokiana автотрофная стадия утрачена. В этой же подтрибе возникли две бескорневые жизненные формы: Myrmechis japonica-тип с тонкими, мелкими побегами (рис. 29-31) и Cheirostylis takeoi-тип с утолщенными междоузлиями побега (рис. 29-33).

Жизненные формы Zeuxine strateumatica-типа и Spiranthes sinensis-типа можно считать предковыми для возникновения группы жизненных форм вегетативных малолетников со стеблекорневыми тубероидами (рис. 29). Ускорение онтогенезов растений особенно заметно в экстремальных (сухих и жарких) местообитаниях (Tatarenko, Kondo, 2007). Мы предполагаем, что именно стрессовые условия спровоцировали возникновение группы жизненных форм вегетативных однолетников, переживающих неблагоприятный для вегетации период в виде стеблекорневых тубероидов.